Using the <em>FishSim</em> Animation Toolchain to Investigate Fish Behavior: A Case Study on Mate-Choice Copying In Sailfin Mollies

Stefanie Gierszewski; Derek Baker; Klaus M&#252;ller; Jan-Marco H&#252;twohl; Klaus-Dieter Kuhnert; Klaudia Witte

doi:10.3791/58435

JoVE Journal > Behavior

Sciences du comportement

Ved hjælp af FishSim Animation Toolchain at undersøge fisk adfærd: en Case Study om Mate-valg kopiering i Sailfin jensoehrberg

Published: November 08, 2018

doi:

10.3791/58435

Stefanie Gierszewski, Derek Baker², Klaus Müller, Jan-Marco Hütwohl, Klaus-Dieter Kuhnert, Klaudia Witte

¹Research Group of Ecology and Behavioral Biology, Institute of Biology,University of Siegen, ²University of Calgary, ³Institute of Real-Time Learning Systems,University of Siegen

Summary

Ved hjælp af roman FishSim Animation Toolchain, præsenterer vi en protokol for non-invasiv visuelle manipulation af den offentlige information i forbindelse med mate-valg kopiering i sailfin mollies. FishSim Animation Toolchain er en nem-at-bruge ramme for design, animation og præsentation af computer-animerede fisk stimuli for adfærdsmæssige eksperimenter med live test fisk.

Abstract

I det sidste årti, er beskæftiger computer animationer for dyreadfærd forskning steget på grund af dens evne til ikke-invasivt manipulere udseendet og funktionaliteten af visuelle stimuli, i forhold til at manipulere med levende dyr. Vi præsenterer her, FishSim Animation Toolchain, software rammer udviklet for at give forskere en nem-at-bruge metode for at gennemføre 3D computer animationer i adfærdsmæssige eksperimenter med fisk. Toolchain tilbyder skabeloner for at oprette virtuelle 3D stimuli af fem forskellige fiskearter. Stimuli kan tilpasses i både udseende og størrelse, baseret på fotografier taget af levende fisk. Flere stimuli kan blive animeret af optagelse svømning stier i et virtuelt miljø ved hjælp af en video spilleenhed. For at øge standardiseringen af de simulerede adfærd, kan stien forudoptaget svømning afspilles med forskellige stimuli. Flere animationer kan senere organiseret i afspilningslister og præsenteret på skærme under eksperimenter med levende fisk.

I et case study med sailfin mollies (Poecilia latipinna) giver vi en protokol om, hvordan man foretage en mate-valg kopiering eksperiment med FishSim. Vi udnyttede denne metode til at skabe og animere virtuelle hanner og virtuelle model hunner, og derefter forelagt disse levende fokale hunner i et binært valg eksperiment. Vores resultater viser, at computeranimation kan bruges til at simulere virtuelle fisk i en mate-valg kopiering eksperiment at undersøge rollen for kvindelige fælderne steder som et tegn på kvalitet for en model kvinde i mate-valg kopiering.

Anvendelse af denne metode er ikke begrænset til mate-valg kopiering eksperimenter men kan bruges i forskellige eksperimentelle design. Stadig, dets anvendelighed afhænger af de visuelle funktioner i undersøgelse arter og først har brug for validering. Generelt computer animationer tilbyder en høj grad af kontrol og standardisering i eksperimenter og være forsynet med potentiale til at ‘reducere’ og ‘Erstat’ live stimulus dyr samt for at “forfine” eksperimentelle procedurer.

Introduction

For nylig, udnytte moderne teknikker til oprettelse af kunstige stimuli, såsom computer animationer og virtuel virkelighed, har vundet popularitet i forskning¹. Disse metoder giver flere fordele sammenlignet med klassiske eksperimenterende tilgange med live stimulus dyr¹^,². Computeranimation gør det muligt for ikke-invasiv manipulation af udseende (størrelse, farve) og opførsel af virtuelle stimulus forsøgsdyr. For eksempel var kirurgisk fjernelse af sværdet i mandlige grøn swordtails (Xiphophorus helleri) til at teste mate præferencer i hunner³ , unødvendig ved hjælp af computeranimation i en senere undersøgelse af denne art⁴. Derudover kan computer animationer oprette fænotyper, der er kun sjældent stødt i karakteren⁵. Morfologiske funktioner af virtuelle dyr kan endda ændres at arter⁴naturlige udbredelsesområde. Især er det muligt systematisk manipulation af adfærd en væsentlig fordel ved computeranimation, da det er næsten umuligt med levende dyr⁶^,⁷.

Forskellige teknikker, der findes til dato for at skabe computer animationer. Simpel todimensionale (2D) animationer typisk stammer fra et billede af en stimulus, bevæger sig i kun to dimensioner og kan oprettes med fælles software som MS PowerPoint⁸ eller Adobe After Effects⁹. Tre-dimensionelle (3D) animationer, som kræver mere avancerede 3D grafik modellering software, aktiverer stimulus skal flyttes i tre dimensioner, øge mulighederne for realistiske og komplekse fysiske bevægelse⁶^,⁷ ^, ¹⁰ ^, ¹¹ ^, ¹². selv virtual reality designs, der simulerer en 3D-miljø, hvor levende dyr navigere har været brugt¹³^,¹⁴. I en nylig gennemgang Chouinard-Thuly et al. ² drøfte disse teknikker én efter én og fremhæve fordele og ulemper på deres gennemførelse i forskning, som navnlig afhænger af omfanget af undersøgelsen og den visuelle kapacitet af test-dyr (Se “Diskussion”). Derudover Powell og Rosenthal¹⁵ give råd om hensigtsmæssige forsøgsdesign og hvilke spørgsmål kan løses ved at ansætte kunstige stimuli i dyreadfærd forskning.

Siden oprettelse computeranimation kan være vanskelig og tidskrævende, opstod behovet for software til at lette og standardisere processen for animation design. I denne undersøgelse, introducerer vi den gratis og open-source FishSim Animation Toolchain¹⁶ (kort: FishSim; https://bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain/), en tværfaglig tilgang, der kombinerer biologi og datalogi for at imødekomme disse behov. Svarende til tidligere offentliggjorte værktøj anyFish¹⁷^,¹⁸, udvikling af toolchain fulgt det mål at give forskere en nem-at-bruge metode for at gennemføre animerede 3D stimuli i eksperimenter med fisk. Vores software består af et sæt af værktøjer, der kan bruges til: (1) skabe 3D virtuelle fisk (FishCreator), (2) animere svømning stier af den virtuelle fisk med en video game controller (FishSteering), og (3) organisere og præsentere optaget animationer på skærme til live fokale fisk (FishPlayer). Vores toolchain giver forskellige funktioner, der er især nyttig ved afprøvning i en situation, binære valg, men også gælder for andre eksperimentelle design. Desuden muligt animationen af to eller flere virtuelle fisk giver mulighed for simulation af shoaling eller frieri. Animationer er ikke bundet til en bestemt stimulus men kan afspilles med andre stimuli gør det muligt at ændre udseendet af en stimulus men holde sin adfærd konstant. Open source karakter af toolchain samt, at det er baseret på robot operativsystem ROS (www.ros.org), giver høj modularitet af systemet og næsten uendelige muligheder for at inkludere eksterne feedback enheder (som registeransvarlige eller en tracking system) og tilpasse toolchain til ens egne behov i forskning. Ud over sailfin molly, fire andre arter er i øjeblikket anvendelige: den nordatlantiske molly Poecilia mexicana, guppy Poecilia reticulata, Trepigget Hundestejle Gasterosteus aculeatus og en cichlide Haplochromis spp. Nye arter kan oprettes i en 3D-grafik modelling tool (fx, Blender, www.blender.org). At eksemplificere arbejdsproces med FishSim og give en protokol om, hvordan man foretage en mate-valg kopiering eksperiment med computeranimation udført vi et case study med sailfin mollies.

Mate valg er en af de vigtigste beslutninger dyr gøre i deres livshistorie. Dyr har udviklet forskellige strategier for at finde de bedste parring partnere. De kan stole på personlige oplysninger, når de evaluerer potentiale parring partnere uafhængigt, eventuelt efter forudbestemte genetiske præferencer for en bestemt fænotypisk træk¹⁹^,²⁰. De kan dog også observere mate valg af artsfæller og derved udnytte offentlige oplysninger²¹. Hvis observatøren derefter beslutter sig for at vælge den samme makker (eller den samme fænotype) som den observerede conspecific — “model”-valgt tidligere, dette kaldes mate-valg kopiering (herefter forkortet MCC)²²^,²³. Mate-valg kopiering er en form for social læring og dermed en ikke-uafhængig mate-valg strategi²⁴, som er blevet observeret i begge hvirveldyr²⁵^,²⁶^,²⁷^,²⁸^, ²⁹ og hvirvelløse dyr³⁰^,³¹^,³². Hidtil, MCC var overvejende studerede i fisk og er fundet både under laboratorium betingelser³³^,³⁴^,³⁵^,³⁶^,³⁷^,³⁸ og i den vilde³⁹^,⁴⁰^,⁴¹^,⁴². Mate-valg kopiering er særligt værdifulde for en person, hvis to eller flere potentielle parring partnere er tilsyneladende ens i kvalitet, og en “god” mate valg — i form af maksimering fitness — er vanskeligt at foretage⁴³. Kvaliteten af en kvindelig model selv kan påvirke om fokale hunner kopiere sine valg eller ikke⁴⁴^,⁴⁵^,⁴⁶^,⁴⁷. Henholdsvis er “god” eller “dårlige” model kvindelige kvalitet blevet tilskrevet til sin bliver mere eller mindre oplevet i mate valg, for eksempel med hensyn til størrelse og alder⁴⁴^,⁴⁵^,⁴⁶, eller af hendes væsen en conspecific eller en heterospecific⁴⁷. I sailfin mollies, der kopieres makker valg af artsfæller³⁹^,⁴⁸^,⁴⁹^,⁵⁰^,⁵¹, blev det konstateret, at fokale hunnen selv kopiere afvisning af en mandlig⁵². Da MCC anses for at spille en vigtig rolle i udviklingen af fænotypisk træk samt artsdannelse og hybridisering²¹^,²³^,⁵³^,⁵⁴, konsekvenserne af kopiering en ” falske”valg kan være fantastisk at reducere fitness kopimaskine⁵⁵. Hvis en person beslutter at kopiere valg af en anden person, er det vigtigt at vurdere, om den observerede model er en pålidelig kilde til oplysninger, dvs., at modellen, selv gør en “god” valg på grund af ham eller hende er godt erfarne i mate valg. Her er spørgsmålet: hvilke visuelle funktioner kan karakterisere en pålidelig model til at kopiere fra i sailfin molly hunner?

En tydelig visuel funktion i kvindelige sailfin mollies og andre Poeciliids er fælderne stedet (også kendt som “anal spot’, ‘yngel patch’ eller ‘graviditet spot’). Denne mørkt pigmenteret område i deres anal region stammer fra melanization af vævet foring æggestokkene sac⁵⁶. Størrelse og forekomsten af fælderne stedet er variabel på tværs af conspecific hunner og kan yderligere individuelt ændres under progression af æggestokkene cyklusser⁵⁶^,⁵⁷. Fælderne steder kan tjene til at tiltrække hanner og lette gonopodial orientering for indre befrugtning⁵⁸ eller som et middel til reklame frugtbarhed⁵⁹^,⁶⁰. I betragtning af forbindelsen mellem fælderne stedet og en kvindens reproduktive status, vi forudsagde at fælderne stedet fungerer som et tegn på model kvindelige kvalitet ved at give oplysninger om hendes gældende reproduktive at observere fokale hunner. Vi undersøgte to alternative hypoteser. Først, hvis fælderne stedet er en generel tegn til modenhed, som forudsagt af Farr og Travis⁵⁹, det betegner en formentlig pålidelige og erfarne model i forhold til en umoden model (uden spot). Her, er fokale hunner mere tilbøjelige til at kopiere valget af en model med en plet, men ikke som en model uden en spot. Sekund, hvis fælderne stedet markerer ikke modtagelighed på grund af allerede udvikle yngel, som forudsagt af Sumner et al. ⁶⁰, modellen er formentlig mindre pålidelige, da ikke-modtagelig kvinder ville blive betragtet som mindre kræsne. I dette tilfælde kopieres fokale hunner ikke deres valg men modeller uden spot. Hidtil har har rollen som fælderne stedet for MCC i sailfin molly hunner aldrig været testet, eller eksperimentelt manipuleret.

Vi brugte FishSim til at udføre et MCC eksperiment ved at præsentere virtuelle stimulus hanner og virtuelle model hunner på computerskærme i stedet for levende stimulus og model fisk som bruges i den klassiske forsøgsmetoden⁴⁹^,⁵⁰ ^,⁵¹^,⁶¹. Den generelle anvendelighed af vores software er tidligere blevet valideret for at teste hypoteser om mate valg i sailfin mollies¹². Her, vi har testet om fravær eller tilstedeværelse af en fælderne spot i virtuelle model hunner påvirker mate valg for at observere levende fokale hunner. Vi vil først fokale hunner acclimate til test tank (figur 1.1) og lad dem vælge mellem to forskellige virtuelle stimulus hanner i en styrmand-valg test (fig. 1.2). Bagefter, i observationsperioden, den forudgående ikke-foretrukne virtuelle mandlige blev præsenteret sammen med en virtuel model kvinde (figur 1.3). I en efterfølgende andet mate-choice test valgte fokale kvinder igen mellem de samme hanner (fig. 1.4). Vi analyserede om fokale hunner havde kopieres makker valget af den observerede model kvindelige ved at sammenligne sin mate-valg beslutning i første og andet mate-choice test. Vi udførte to forskellige eksperimentelle behandlinger hvor vi visuelt manipuleret kvaliteten af den virtuelle model kvindelige. I observationsperioden præsenteret vi enten den forudgående ikke-foretrukne virtuelle mandlige (1) sammen med en virtuel model kvinde med en fælderne spot (“spot” behandling); eller (2) sammen med en virtuel model kvinde uden en fælderne spot (“ingen spot” behandling). Derudover en kontrol uden nogen model kvinde testede vi om fokale kvinder valgte konsekvent når ingen offentlige oplysninger blev givet.

Figur 1. Generel oversigt over de vigtigste eksperimentelle skridt for en MCC eksperiment ved hjælp af virtuelle fisk stimuli. (1) akklimatisering periode. (2) første mate-valg test: live fokale kvinde vælger mellem virtuelle stimulus hanner. (3) observationsperiode: focal kvinde ure den forudgående ikke-foretrukne mandlige sammen med en virtuel model kvinde med fælderne spot. (4) andet mate-valg test: den fokale kvindelige igen vælger mellem virtuelle stimulus hanner. I dette eksempel kopieres hun valget af modellen. Venligst klik her for at se en større version af dette tal.

Protocol

Udførte eksperimenter og håndteringen af fiskene var i overensstemmelse med den tyske Animal Welfare lovgivning (Deutsches Tierschutzgesetz), og godkendt af den interne dyrevelfærd officer Dr. Urs Gießelmann, Universitet i Siegen og regionale myndigheder ( Kreisveterinäramt Siegen-Wittgenstein; Autorisationsnummer: 53.6 55-05). 1. virtuelle fisk Design Bemærk: Finde en liste over den nødvendige hardware og software på listen supplerende materi…

Representative Results

Efter protokollen brugte vi FishSim til at oprette computer animationer af virtuelle sailfin molly hanner og hunner. Vi brugte yderligere toolchain præsentere animationer for at live fokale hunner i en binære valg situation til at udføre et MCC eksperiment efter eksperimentel procedure beskrevet i figur 1 og trin 5 i protokollen. For at afgøre, om fokale hunner kopieres valget af virtue…

Discussion

Fælderne stedet i sailfin molly hunnerne var tidligere beskrevet for at tjene som et middel til fertilitet annonce mod conspecific hanner⁵⁹^,⁶⁰. Hvorvidt en fælderne stedet kan også levere oplysninger til conspecific hunner i forbindelse med mate valg havde ikke testet indtil videre. I den foreliggende sag undersøgelse undersøgte vi en fælderne spot potentielle rolle som en offentlig informationskilde for observere conspecific hunner i forbindelse af MCC. Vo…

Divulgations

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dette arbejde blev støttet af Deutsche Forschungsgemeinschaft DFG (trådløs 1531/12-1 KW og SG) og KU 689/11-1 til KDK, KM og Bryndís. Vi takker DAAD STIGE Tyskland programmet for at yde og organisere en bachelor forskning praktikplads mellem SG og DB (finansiering-ID: 57346313). Vi er taknemmelige for Mitacs for finansiering DB med en anledning-Globalink forskning praktik Award (FR21213). Vi takker Aaron Berard for inviterer os til at indføre FishSim til JoVE læserskare og Alisha DSouza samt tre anonym korrekturlæsere for deres værdifulde kommentarer på en tidligere version af manuskriptet.

Materials

Hardware
2x 19" Belinea LCD displays	Belinea GmbH, Germany	Model 1970 S1-P	1280 x 1024 pixels resolution
1x 24" Fujitsu LCD display	Fujitsu Technology Solutions GmbH, Germany	Model B24-8 TS Pro	1920 x 1080 pixels resolution
Computer			Intel Core 2 Quad CPU Q9400 @ 2.66GHz x 4, GeForce GTX 750 Ti/PCIe/SSE2, 7.8 GiB memory, 64-bit, 1TB; keyboard and mouse
SONY Playstation 3 Wireless Controller	Sony Computer Entertainment Inc., Japan	Model No. CECHZC2E	USB-cable for connection to computer
Glass aquarium			100 cm x 40 cm x 40 cm (L x H x W)
Plexiglass cylinder	custom-made		49.5 cm height, 0.5 cm thickness, 12 cm diameter; eight small holes (approx. 5 mm diameter) drillt close to the end of the cylinder lower the amount of water disturbance while releasing the fish
Gravel
2x OSRAM L58W/965	OSRAM GmbH, Germany		Illumination of the experimental setup
2x Stopwatches
Name	Company	Catalog Number	Comments
Software
ubuntu 16.04 LTS			Computer operating system; Download from: https://www.ubuntu.com/
FishSim Animation Toolchain v.0.9			Software download and user manual (PDF) from: https://bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain
GIMP Gnu Image Manipulation Program (version 2.8.22)			Download from: https://www.gimp.org/

References

Witte, K., Gierszewski, S., Chouinard-Thuly, L. Virtual is the new reality. Current Zoology. 63 (1), 1-4 (2017).
Chouinard-Thuly, L., et al. Technical and conceptual considerations for using animated stimuli in studies of animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 5-19 (2017).
Basolo, A. L. Female preference for male sword length in the green swordtail, Xiphophorus helleri (Pisces: Poeciliidae). Animal Behaviour. 40 (2), 332-338 (1990).
Rosenthal, G. G., Evans, C. S. Female preference for swords in Xiphophorus helleri reflects a bias for large apparent size. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 95 (8), 4431-4436 (1998).
Schlupp, I., Waschulewski, M., Ryan, M. J. Female preferences for naturally-occurring novel male traits. Behaviour. 136 (4), 519-527 (1999).
Campbell, M. W., Carter, J. D., Proctor, D., Eisenberg, M. L., de Waal, F. B. M. Computer animations stimulate contagious yawning in chimpanzees. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 276 (1676), 4255-4259 (2009).
Woo, K. L., Rieucau, G. The importance of syntax in a dynamic visual signal: recognition of jacky dragon displays depends upon sequence. Acta Ethologica. 18 (3), 255-263 (2015).
Balzarini, V., Taborsky, M., Villa, F., Frommen, J. G. Computer animations of colour markings reveal the function of visual threat signals in Neolamprologus pulcher. Current Zoology. 63 (1), 45-54 (2017).
Tedore, C., Johnsen, S. Visual mutual assessment of size in male Lyssomanes viridis jumping spider contests. Behavioral Ecology. 26 (2), 510-518 (2015).
Watanabe, S., Troje, N. F. Towards a “virtual pigeon”: a new technique for investigating avian social perception. Animal Cognition. 9 (4), 271-279 (2006).
Culumber, Z. W., Rosenthal, G. G. Mating preferences do not maintain the tailspot polymorphism in the platyfish Xiphophorus variatus. Behavioral Ecology. 24 (6), 1286-1291 (2013).
Gierszewski, S., Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Kuhnert, K. -. D., Witte, K. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies – II. Validation. Current Zoology. 63 (1), 65-74 (2017).
Thurley, K., Ayaz, A. Virtual reality systems for rodents. Current Zoology. 63 (1), 109-119 (2017).
Stowers, J. R., et al. Virtual reality for freely moving animals. Nature. 14 (10), 995 (2017).
Powell, D. L., Rosenthal, G. G. What artifice can and cannot tell us about animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 21-26 (2017).
Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies-I. Design and implementation. Current Zoology. 63 (1), 55-64 (2017).
Veen, T., et al. anyFish: an open- source software to generate animated fish models for behavioural studies. Evolutionary Ecology Research. 15 (3), 361-375 (2013).
Ingley, S. J., et al. anyFish 2. 0: An open-source software platform to generate and share animated fish models to study behavior. SoftwareX. 3, 13-21 (2015).
Bakker, T. C. M., Pomiankowski, A. The genetic basis of female mate preferences. The Journal of Evolutionary Biology. 8 (2), 129-171 (1995).
Andersson, M., Simmons, L. W. Sexual selection and mate choice. Trends in Ecology & Evolution. 21 (6), 296-302 (2006).
Danchin, &. #. 2. 0. 1. ;., Giraldeau, L. -. A., Valone, T. J., Wagner, R. H. Public information: From nosy neighbors to cultural evolution. Science. 305 (5683), 487-491 (2004).
Pruett-Jones, S. Independent Versus Nonindependent Mate Choice: Do Females Copy Each Other?. The American Naturalist. 140 (6), 1000-1009 (1992).
Witte, K., Kniel, N., Kureck, I. M. Mate-choice copying: Status quo and where to go. Current Zoology. 61 (6), 1073-1081 (2015).
Witte, K., Nöbel, S., Brown, C., Laland, K. N., Krause, J. Learning and Mate Choice. Fish Cognition and Behavior. , 81-107 (2011).
Waynforth, D. Mate Choice Copying in Humans. Human nature. 18 (3), 264-271 (2007).
Galef, B. G., White, D. J. Evidence of social effects on mate choice in vertebrates. Behavioural Processes. 51 (1-3), 167-175 (2000).
Kniel, N., Dürler, C., Hecht, I., Heinbach, V., Zimmermann, L., Witte, K. Novel mate preference through mate-choice copying in zebra finches: sexes differ. Behavioral Ecology. 26 (2), 647-655 (2015).
Kniel, N., Schmitz, J., Witte, K. Quality of public information matters in mate-choice copying in female zebra finches. Frontiers in Zoology. 12, 26 (2015).
Kniel, N., Müller, K., Witte, K. The role of the model in mate-choice copying in female zebra finches. Ethology. 123 (6-7), 412-418 (2017).
Mery, F., et al. Public Versus Personal Information for Mate Copying in an Invertebrate. Current Biology. 19 (9), 730-734 (2009).
Dagaeff, A. -. C., Pocheville, A., Nöbel, S., Loyau, A., Isabel, G., Danchin, E. Drosophila mate copying correlates with atmospheric pressure in a speed learning situation. Animal Behaviour. 121, 163-174 (2016).
Monier, M., Nöbel, S., Isabel, G., Danchin, E. Effects of a sex ratio gradient on female mate-copying and choosiness in Drosophila melanogaster. Current Zoology. 64 (2), 251-258 (2018).
Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Reversal of female mate choice by copying in the guppy (Poecilia reticulata). Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 249, 179-184 (1992).
Widemo, M. S. Male but not female pipefish copy mate choice. Behavioral Ecology. 17 (2), 255-259 (2006).
Heubel, K. U., Hornhardt, K., Ollmann, T., Parzefall, J., Ryan, M. J., Schlupp, I. Geographic variation in female mate-copying in the species complex of a unisexual fish, Poecilia formosa. Behaviour. 145 (8), 1041-1064 (2008).
Bierbach, D., et al. Male fish use prior knowledge about rivals to adjust their mate choice. Biology Letters. 7 (3), 349-351 (2011).
Munger, L., Cruz, A., Applebaum, S. Mate choice copying in female humpback limia (Limia nigrofasciata, family Poeciliidae). Ethology. 110 (7), 563-573 (2004).
Frommen, J. G., Rahn, A. K., Schroth, S. H., Waltschyk, N., Bakker, T. C. M. Mate-choice copying when both sexes face high costs of reproduction. Evol Ecol. 23 (3), 435-446 (2009).
Witte, K., Ryan, M. J. Mate choice copying in the sailfin molly, Poecilia latipinna, in the wild. Animal Behaviour. 63 (5), 943-949 (2002).
Goulet, D., Goulet, T. L. Nonindependent mating in a coral reef damselfish: evidence of mate choice copying in the wild. Behavioral Ecology. 17 (6), 998-1003 (2006).
Alonzo, S. H. Female mate choice copying affects sexual selection in wild populations of the ocellated wrasse. Animal Behaviour. 75 (5), 1715-1723 (2008).
Godin, J. -. G. J., Hair, K. P. E. Mate-choice copying in free-ranging Trinidadian guppies (Poecilia reticulata). Behaviour. 146, 1443-1461 (2009).
Nordell, S. E., Valone, T. J. Mate choice copying as public information. Ecology Letters. 1 (2), 74-76 (1998).
Vukomanovic, J., Rodd, F. H. Size-Dependent Female Mate Copying in the Guppy (Poecilia reticulata): Large Females are Role Models but Small Ones are not. Ethology. 113 (6), 579-586 (2007).
Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Female mate copying in the guppy (Poecilia reticulata): age-dependent effects. Behavioral Ecology. 4, 289-292 (1993).
Amlacher, J., Dugatkin, L. A. Preference for older over younger models during mate-choice copying in young guppies. Ethology Ecology & Evolution. 17 (2), 161-169 (2005).
Hill, S. E., Ryan, M. J. The role of model female quality in the mate choice copying behaviour of sailfin mollies. Biology Letters. 2 (2), 203-205 (2006).
Gierszewski, S., Keil, M., Witte, K. Mate-choice copying in sailfin molly females: public information use from long-distance interactions. Behavioral Ecology and Sociobiology. 72 (2), 26 (2018).
Schlupp, I., Marler, C., Ryan, M. J. Benefit to male sailfin mollies of mating with heterospecific females. Science. 263 (5145), 373-374 (1994).
Schlupp, I., Ryan, M. J. Male sailfin mollies (Poecilia latipinna) copy the mate choice of other males. Behavioral Ecology. 8 (1), 104-107 (1997).
Witte, K., Ryan, M. J. Male body length influences mate-choice copying in the sailfin molly Poecilia latipinna. Behavioral Ecology. 9 (5), 534-539 (1998).
Witte, K., Ueding, K. Sailfin molly females (Poecilia latipinna) copy the rejection of a male. Behavioral Ecology. 14 (3), 389-395 (2003).
Verzijden, M. N., ten Cate, C., Servedio, M. R., Kozak, G. M., Boughman, J. W., Svensson, E. I. The impact of learning on sexual selection and speciation. Trends in Ecology & Evolution. 27 (9), 511-519 (2012).
Varela, S. A. M., Matos, M., Schlupp, I. The role of mate-choice copying in speciation and hybridization. Biological Reviews. 93 (2), 1304-1322 (2018).
Nöbel, S., Danchin, E., Isabel, G. Mate-copying for a costly variant in Drosophila melanogaster females. Behavioral Ecology. , ary095 (2018).
Norazmi-Lokman, N. H., Purser, G. J., Patil, J. G. Gravid Spot Predicts Developmental Progress and Reproductive Output in a Livebearing Fish, Gambusia holbrooki. PLoS One. 11 (1), e0147711 (2016).
Constantz, G. D., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Reproductive biology of poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 33-50 (1989).
Peden, A. E. Variation in Anal Spot Expression of Gambusiin Females and Its Effect on Male Courtship. Copeia. 1973 (2), 250-263 (1973).
Farr, J. A., Travis, J. Fertility Advertisement by Female Sailfin Mollies, Poecilia latipinna (Pisces: Poeciliidae). Copeia. 1986 (2), 467-472 (1986).
Sumner, I. T., Travis, J., Johnson, C. D. Methods of Female Fertility Advertisement and Variation among Males in Responsiveness in the Sailfin Molly (Poecilia latipinna). Copeia. 1994 (1), 27-34 (1994).
Witte, K., Noltemeier, B. The role of information in mate-choice copying in female sailfin mollies (Poecilia latipinna). Behavioral Ecology and Sociobiology. 52 (3), 194-202 (2002).
Bischoff, R. J., Gould, J. L., Rubenstein, D. I. Tail size and female choice in the guppy (Poecilia reticulata). Behavioral Ecology and Sociobiology. 17 (3), 253-255 (1985).
Forsgren, E. Predation Risk Affects Mate Choice in a Gobiid Fish. The American Naturalist. 140 (6), 1041-1049 (1992).
Berglund, A. Risky sex: male pipefishes mate at random in the presence of a predator. Animal Behaviour. 46 (1), 169-175 (1993).
Kodric-Brown, A. Female choice of multiple male criteria in guppies: interacting effects of dominance, coloration and courtship. Behavioral Ecology and Sociobiology. 32 (6), 415-420 (1993).
Witte, K., Klink, K. B. No pre-existing bias in sailfin molly females, Poecilia latipinna, for a sword in males. Behaviour. 142 (3), 283-303 (2005).
Nöbel, S., Witte, K. Public Information Influences Sperm Transfer to Females in Sailfin Molly Males. PLoS One. 8 (1), e53865 (2013).
Crawley, M. J. . The R Book. , (2007).
Pinheiro, J. C., Bates, D. M. . Mixed-Effects Models in S and S-PLUS. , (2000).
Zuur, A., Ieno, E. N., Walker, N., Saveliev, A. A., Smith, G. M. . Mixed Effects Models and Extensions in Ecology with R. , (2009).
phia: Post-Hoc Interaction Analysis. Available from: https://cran.r-project.org/web/packages/RVAideMemoire (2015)
Korner-Nievergelt, F., Roth, T., von Felten, S., Guélat, J., Almasi, B., Korner-Nievergelt, P. . Bayesian Data Analysis in Ecology Using Linear Models with R, BUGS, and Stan. , (2015).
RVAideMemoire: Testing and Plotting Procedures for Biostatistics. Available from: https://cran.r-project.org/package=RVAideMemoire%0A (2017)
Travis, J., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Ecological genetics of life history traits in poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 185-200 (1989).
Benson, K. E. Enhanced Female Brood Patch Size Stimulates Male Courtship in Xiphophorus helleri. Copeia. 2007 (1), 212-217 (2007).
Hurlbert, S. H. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecological Monographs. 54 (2), 187-211 (1984).
McGregor, P. K. Playback experiments: design and analysis. Acta Ethologica. 3 (1), 3-8 (2000).
Smielik, I., Müller, K., Kuhnert, K. D. Fish motion simulation. ESM 2015-European Simulation and Modelling (EUROSIS) Conference Proc. , 392-396 (2015).
Baird, R. C. Aspects of social behavior in Poecilia latipinna (Lesueur). Revista de Biología Tropical. 21 (2), 399-416 (1974).
Tedore, C., Johnsen, S. Using RGB displays to portray color realistic imagery to animal eyes. Current Zoology. 63 (1), 27-34 (2017).
Calabrese, G. M., Brady, P. C., Gruev, V., Cummings, M. E. Polarization signaling in swordtails alters female mate preference. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 111 (37), 13397-13402 (2014).
Qin, M., Wong, A., Seguin, D., Gerlai, R. Induction of social behavior in zebrafish: live versus computer animated fish as stimuli. Zebrafish. 11 (3), 185-197 (2014).
Scherer, U., Godin, J. -. G. J., Schuett, W. Validation of 2D-animated pictures as an investigative tool in the behavioural sciences A case study with a West African cichlid fish, Pelvicachromis pulcher. Ethology. 123 (8), 560-570 (2017).
Butkowski, T., Yan, W., Gray, A. M., Cui, R., Verzijden, M. N., Rosenthal, G. G. Automated interactive video playback for studies of animal communication. The Journal of Visualized Experiments. (48), 2374 (2011).
Müller, K., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. Where is my mate? Real-time 3-D fish tracking for interactive mate-choice experiments. ICPR 2016-23rd International Conference for Pattern Recognition; VAIB 2016, Proc. , 1-5 (2016).
Müller, K., Schlemper, J., Kuhnert, L., Kuhnert, K. -. D. Calibration and 3D ground truth data generation with orthogonal camera-setup and refraction compensation for aquaria in real-time. IEEE 2014 International Conference on Computer Vision Theory and Applications (VISAPP). 3, 626-634 (2014).
Müller, K., Hütwohl, J. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. D. Fish Motion Capture with Refraction Synthesis. Journal of WSCG. , (2018).
. ASAB Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching. Animal Behaviour. 135, (2018).
Russell, W. M. S., Burch, R. L. . The Principles of Humane Experimental Technique. , (1959).

Play Video

PDF

DOI

DOWNLOAD MATERIALS LIST

Citer Cet Article

Gierszewski, S., Baker, D., Müller, K., Hütwohl, J., Kuhnert, K., Witte, K. Using the FishSim Animation Toolchain to Investigate Fish Behavior: A Case Study on Mate-Choice Copying In Sailfin Mollies. J. Vis. Exp. (141), e58435, doi:10.3791/58435 (2018).