Visually Sexing Loggerhead Shrike (Lanius Ludovicianus) Uso de la coloración y el patrón de plumaje
Summary
Presentamos un protocolo para caracterizar el sexo de la shrike loggerhead visualmente basado en la coloración y el patrón de la sexta pluma primaria del ala.
Abstract
El shrike loggerhead es un pequeño ave paseriforme sexualmente monomórfica que utiliza hábitats de pastizales en toda América del Norte. Según los datos de Breeding Bird Survey, la especie ha sufrido un descenso drástico desde mediados de la década de 1960. Se desconoce la causa del declive, y la investigación está en marcha activamente para abordar esta brecha de conocimiento. Estos esfuerzos se ven obstaculizados por la incapacidad de sexo de la especie en la mano, que hasta la fecha sólo era posible utilizando marcadores moleculares. Aquí, presentamos un protocolo para los gritos de la cabeza de maderero sexual mediante el análisis visual de la coloración y el patrón en la sexta pluma primaria. La aplicación del método facilitará nuestra capacidad para identificar amenazas a una escala más fina de lo que ha sido posible hasta la fecha y para abordar diversas hipótesis ecológicas y evolutivas. La metodología es simple y los resultados son fiables: alentamos la inclusión de este método para la investigación de poblaciones tanto in situ como ex situ.
Introduction
El shrike loggerhead (Lanius ludovicianus) es un passerina de América del Norte con un amplio rango geográfico que abarca la mayor parte de América del Norte y una variedad de hábitats que generalmente se pueden describir como pastizales1. Es una de las dos únicas especies de shrikes (Orden Passeriformes) que se producen en América del Norte. Los Shrikes son más conocidos por el pico único similar a un raptor, que les permite tomar presas de vertebrados, y su comportamiento único de empalar alimentos en espinas u otros objetos afilados. El shrike de la cabeza de maderero es la única especie de ‘true shrike’ (Familia Laniidae) endémica del continente. Los shrikes que crían por encima de los 40oN son generalmente migrantes obligados1,2,3, con terrenos de invernada casi en su totalidad englobados dentro de los de conespecíficos no migratorios1,4.
Los datos de la Encuesta de Aves reproductoras de América del Norte5 para el shrike de cabeza de maderero indican una disminución significativa de la población en todo el rango (3,18%años -1). El shrike de cabeza de maderero es uno de los 24 “Aves comunes en declive de los pájaros comunes en la decadencia”-es decir, aquellos que han perdido más del 50% de sus poblaciones en los últimos 40 años, pero que carecen de otros factores de vulnerabilidad elevados que justificarían un mayor estado de “Lista de vigilancia”6. La pérdida de hábitat debido a la sucesión y el desarrollo humano probablemente contribuyó a los descensos iniciales4,7, pero la disminución continua de la población está superando la pérdida de hábitat en la temporada de reproducción, lo que sugiere otros factores limitantes, en particular en áreas donde la especie es un migrante obligado4,8. Los resultados de un análisis de viabilidad de la población realizado para la población en peligro crítico de shrike de cabeza de maderero en Ontario sugieren que el éxito invernal de las aves en su primer año de vida es un motor de las tendenciasdela población9,10. Los resultados indican además que el esfuerzo de conservación, que está aumentando la población silvestre, ha mantenido a la especie de la extirpación en esta zona9,10.
Comprender las diferencias sexuales es un componente importante de las hipótesis ecológicas y evolutivas. El plumaje de los shrikes de la cabeza de maderero (Laniusludovicianus) es sexualmente monocromático y por lo tanto los individuos no pueden ser sexados de manera confiable en la mano. Sin embargo, sobre la base de un método aplicable a la columna del norte (Lanius excubitor)11,12, se ha demostrado que es posible tener sexo al menos algunas poblaciones de arrugas de cabeza de maderero adulto utilizando el patrón de coloración en la sexta pluma de ala primaria13. Hemos revisado esta metodología13 para incluir la consideración de una segunda variable, específicamente el grado de pigmentación en el raquis de la sexta primaria, que permite la identificación confiable del sexo en la mayoría de los individuos en las poblaciones orientales, y probado su aplicación (anteriormente sólo aplicada a las aves adultas) a las crías de cría del año. El método no requiere equipo especializado ni costosos ensayos de laboratorio, y no se requieren mediciones que estén sujetas a sesgo de observador. En base a nuestros resultados, el método se aprende fácilmente y, una vez dominado, altamente preciso. Aquí, presentamos instrucciones detalladas sobre cómo hacer el sexo en la mano usando nuestro método y discutimos las implicaciones más amplias de incluir la evaluación del sexo en futuros esfuerzos de investigación y conservación para esta especie única y enigmática de preocupación de conservación.
Protocol
Representative Results
Discussion
Aquí, describimos un método simple y eficiente mediante el cual el shrike loggerhead puede ser sexado basado sólo en señales visuales, y proporcionamos una evaluación de la precisión del método. Nuestro método simple se lleva a cabo fácil y rápidamente, con resultados que indican una alta tasa de precisión que aumenta con una pequeña cantidad de entrenamiento. Nuestros resultados apoyan los de trabajos anteriores13 que indicaron que el método desarrollado originalmente para su uso en …
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
La financiación para el trabajo de campo durante el cual se desarrollaron nuestras metodologías fue proporcionada por el Servicio Canadiense de Vida Silvestre de Environment Canada, la Aplicación de Tecnologías Estratégicas de Genómica en el Fondo de Investigación ambiental de Environment Canada, las especies en peligro de extinción Fondo de Recuperación Interdepartamental, el Consejo de Investigación en Ciencias Naturales e Ingeniería y el Ministerio de Formación, Colegios y Universidades de Ontario (becas a A.A.C.), la Universidad de Queen (Duncan y Urlla Carmichael Fellowship A.A.C.) y La Preservación de la Vida Silvestre de Canadá. Queremos agradecer al Editor y a cuatro revisores anónimos por sus comentarios, que mejoraron enormemente este manuscrito. Gracias al personal de Wildlife Preservation Canada y a los miembros del Grupo de Trabajo Shrike de North American Loggerhead para las discusiones que ayudaron en el desarrollo de esta metodología. Expresamos nuestro agradecimiento a todos los Científicos Ciudadanos y al personal de African Lion Safari, Cambridge, Ontario, por su ayuda para completar la encuesta. Agradecemos especialmente a Erin Sills, Coordinadora de Marketing y Relaciones Públicas, African Lion Safari, por su ayuda en la producción de la encuesta en línea y el resumen de resultados.
References
- Yosef, R., Poole, A., Gill, F. Loggerhead Shrike (Lanius ludovicianus). Birds of North America, Number 231. , (1996).
- Pruitt, L. Loggerhead Shrike status assessment. U.S. Fish and Wildlife Service. , (2000).
- Burnside, K. M. Moults, plumages, and age classes of passerines and “near-passerines”: a bander’s overview. North American Bird Bander. 31, 175-193 (2006).
- Chabot, A. A., Hobson, K. A., Van Wilgenburg, S. L., Pérez, G. E., Lougheed, S. C. Migratory connectivity in the Loggerhead Shrike (Lanius ludovicianus). Ecology and Evolution. 8 (22), 10662-10672 (2018).
- Sauer, J. R., et al. The North American Breeding Bird Survey, Results and Analysis 1966-2016. Version 01.30.2017. USGS Patuxent Wildlife Research Center. , (2017).
- Rosenberg, K. V., et al. Partners in Flight Landbird Conservation Plan: 2016 Revision for Canada and Continental United States. Partners in Flight Science Committee. , (2016).
- Cade, T. J., Woods, C. P. Changes in distribution and abundance of the loggerhead shrike. Conservation Biology. 11 (1), 21-31 (1997).
- COSEWIC. COSEWIC assessment and status report on the Loggerhead Shrike Eastern subspecies Lanius ludovicianus ssp. and the Prairie subspecies Lanius ludovicianus excubitorides in Canada. Committee on the Status of Endangered Wildlife in Canada. , (2014).
- Tischendorf, L. Population viability analysis of the eastern Loggerhead Shrike (Lanius ludovicianus migrans). Unpublished report for the Canadian Wildlife Service. , (2009).
- Tischendorf, L. Population viability analysis of the eastern Loggerhead Shrike (Lanius ludovicianus migrans). Unpublished report for the Canadian Wildlife Service. , (2014).
- Pyle, P. . Identification guide to North American birds. , (1997).
- Brady, R. S., Paruk, J. D., Kern, A. J. Sexing adult Northern Shrike using DNA, morphometrics and plumage. Journal of Field Ornithology. 80 (2), 198-205 (2009).
- Sustaita, D., Owen, C. L., Villarreal, J. C., Rubega, M. A. Morphometric tools for sexing Loggerhead Shrikes in California. The Southwest Naturalist. 59 (4), 560-567 (2014).
- Fridolfsson, A., Ellegren, H. A simple and universal method for molecular sexing of non-ratite birds. Journal of Avian Biology. 30, 116-121 (1999).
- Miller, A. H. Systematic revision and natural history of the American shrikes (Lanius). University of California Publication in Zoology. 38, (1931).
- Chabot, A. A., Hobson, K. A., Craig, S., Lougheed, S. C. Moult in the Loggerhead Shrike Lanius ludovicianus is influenced by sex, latitude and migration. Ibis. 160 (2), 301-312 (2018).
- Kiat, Y., Vortman, Y., Sapir, N. Feather moult and bird appearance are correlated with global warming over the last 200 years. Nature Communications. 10, 2540 (2019).
- Moskat, C., Hauber, M. E. Sex-specific responses to simulated territorial intrusions in the common cuckoo: a dual function of female acoustic signaling. Behavioural Ecology and Sociobiology. 73, 60 (2019).
- Ducret, V., Schaub, M., Goudet, J., Roulin, A. Female-biased dispersal and non-random gene flow of MC1R variants do not result in a migration load in barn owls. Heredity. 122 (3), 305-314 (2019).
- Li, X. Y., Kokko, H. Sex-biased dispersal: a review of the theory. Biological Reviews. 94 (2), 721-726 (2019).
- Bosque, C., Pacheco, M. A. Skewed adult sex ratios in Columbina ground doves from Venezuela. Journal of Field Ornithology. 90 (1), 1-6 (2019).
- Heinsohn, R., Ohal, G., Webb, M., Peakall, R., Stojanovic, D. Sex ratio bias and shared paternity reduce individual fitness and population viability in a critically endangered parrot. Journal of Animal Ecology. 88 (4), 502-510 (2018).
- Lees, D., et al. Equitable chick survival in three species of the non-migratory shorebird despite species-specific sexual dimorphism of the young. Animals. 9 (5), 271 (2019).
- Briedis, M., et al. A full annual perspective on sex-biased migration timing in long-distance migratory birds. Proceedings of the Royal Society B: Biological Science. 286 (1897), 20182821 (2019).
- Cohen, E. B., et al. The strength of migratory connectivity for birds en route to breeding through the Gulf of Mexico. Ecogeography. 42 (4), 658-669 (2019).
- Ledwon, M., Neubauer, G., Zmuda, A., Flis, A. I. Interaction between parent body condition and sex affects offspring desertion in response to acute stress. Journal of Ornithology. 160 (2), 417-428 (2019).
- Akresh, M. E., King, D. I., Marra, P. P. Examining carry-over effects of winter habitat on breeding phenology and reproductive success in prairie warblers Setophaga discolor. Journal of Avian Biology. 50 (4), 1-13 (2019).
- Devoucoux, P., Besnard, A., Bretagnolle, V. Sex-dependent habitat selection in a high-density Little Bustard Tetrax population in southern France, and the implications for conservation. Ibis. 161 (2), 310-324 (2018).
- Lamacchia, P., Madrid, E. A., Mariano-Jelicich, R. Intraspecific variability in isotopic composition of a monomorphic seabird, the Common Tern (Sterna hirundo), at wintering grounds. Emu-Austral Ornithology. 119 (2), 176-185 (2019).
- Whiteside, M. A., van Horik, J. O., Langley, E. J. G., Beardsworth, C. E., Capstick, L. A., Madden, J. R. Patterns of association at feeder stations for Common Pheasant released into the wild: sexual segregation by space and time. Ibis. 161 (2), 325-336 (2018).
- Li, M., et al. Effects of capture and captivity on plasma corticosterone and metabolite levels in breeding Eurasian Tree Sparrows. Avian Research. 10, 16 (2019).
- Pegan, T. M., Winkler, D. W., Haussman, M. F., Vitousek, M. N. Brief increases in corticosterone affect morphology, stress responses, and telomere length but not post fledging movements in a wild songbird. Physiology and Biochemical Zoology. 92 (3), 274-285 (2019).
- Carzzaolo, C. S., Sironi, N., Glaizot, R., Christe, P. Sex-biased parasitism in vector-born disease: vector preference?. PLoS One. 14 (6), e0218452 (2019).
- Gutierrez-Lopez, R., Martinez-de la Puente, J., Gangoso, L., Soriguer, R., Figuerola, J. Effects of host sex, body mass and infection by avian Plasmodium on the biting rate of two mosquito species with different feeding preferences. Parasites and Vectors. 12, 87 (2019).
- Eng, M. L., et al. In ovo exposure to brominated flame retardants Part II: Assessment of effects of TBBPA-BDBPE and BTBPE on hatching success, morphometric and physiological endpoints in American kestrels. Ecotoxicology and Environmental Safety. 179, 151-159 (2019).
- Riebel, K., Odom, K. J., Langmore, N. E., Hall, M. L. New insights from female bird song: towards and integrated approach to studying male and female communication roles. Biology Letters. 15 (4), 20190059 (2019).
- Chabot, A. A., Harty, F., Herkert, J., Glass, W. Population demographics of the Loggerhead Shrike: insights into the species decline from a long-term study in the Midewin National Tallgrass Prairie. 2016 North American Prairie Conference. , 69-78 (2016).
- Chabot, A. A., Hobson, K. A., Van Wilgenburg, S. L., McQuat, G. J., Lougheed, S. C. Advances in linking wintering migrant birds to their breeding-ground origins using combined analyses of genetic and stable isotope markers. PLoS One. 7 (8), e43627 (2012).
- Steiner, J., Chabot, A. A., Imlay, T., Savard, J. P. L., Stutchbury, B. J. M., Soorae, P. S. Field propagation and release of migratory Eastern Loggerhead Shrike to supplement wild populations in Ontario, Canada. Global Re-introduction Perspectives: 2013. Further case studies from around the globe. , (2013).
- Lagios, E., Robbins, K., Lapierre, J., Steiner, J., Imlay, T. Recruitment of juvenile, captive-reared eastern loggerhead shrikes Lanius ludovicianus migrans into the wild population in Canada. Oryx. 49 (2), 321-328 (2015).
- Wheeler, H. 2018 Eastern Loggerhead Shrike Recovery Program – Summary Report. Unpublished report, Wildlife Preservation Canada. , (2018).
- Romanov, M. N., et al. Widely applicable PCR markers for sex identification in birds. Animal Genetics. 55 (2), 220-231 (2019).
- Haas, C. Eastern subspecies of loggerhead shrike: the need for measurements of live birds. North American Bird Bander. 12, 99-102 (1987).
- Collister, D. M., Wicklum, D. Intraspecific variation in Loggerhead Shrikes: sexual dimorphism and implication for subspecies classification. Auk. 113, 221-223 (1996).
- Santolo, G. Weights and measurements for American Kestrels, Barn Owls and Loggerhead Shrikes in California. North American Bird Bander. 38, 161-162 (2013).
