Évaluation de l’excitabilité corticospinale au cours d’un comportement d’atteinte d’un objectif
Summary
Atteindre est une compétence fondamentale qui permet aux humains d’interagir avec l’environnement. Plusieurs études ont visé à caractériser le comportement d’atteinte en utilisant une variété de méthodologies. Cet article propose une application open source de la stimulation magnétique transcrânienne pour évaluer l’état d’excitabilité corticospinale chez l’homme lors de l’exécution de la tâche.
Abstract
L’atteinte est un comportement largement étudié en physiologie motrice et en neurosciences. Bien que la portée ait été examinée à l’aide de diverses manipulations comportementales, il reste des lacunes importantes dans la compréhension des processus neuronaux impliqués dans la planification, l’exécution et le contrôle de la portée. La nouvelle approche décrite ici combine une tâche d’atteinte bidimensionnelle avec la stimulation magnétique transcrânienne (SMT) et l’enregistrement par électromyographie simultanée (EMG) de plusieurs muscles. Cette méthode permet la détection non invasive de l’activité corticospinale à des moments précis pendant le déroulement des mouvements d’atteinte. L’exemple de code de tâche inclut une tâche d’atteinte de réponse différée avec deux cibles possibles affichées ± 45° de la ligne médiane. La TMS à impulsion unique est délivrée sur la majorité des essais de tâches, soit au début du signal préparatoire (ligne de base), soit 100 ms avant le signal impératif (retard). Ce plan d’échantillonnage convient à l’étude des changements dans l’excitabilité corticospinale pendant la préparation de la portée. L’exemple de code comprend également une perturbation visuomotrice (c.-à-d. rotation du curseur de ± 20°) pour étudier les effets de l’adaptation sur l’excitabilité corticospinale pendant la préparation de la portée. Les paramètres de la tâche et la livraison TMS peuvent être ajustés pour répondre à des hypothèses spécifiques sur l’état du système moteur lors du comportement d’atteinte. Lors de la mise en œuvre initiale, les potentiels évoqués moteurs (MEP) ont été obtenus avec succès dans 83% des essais TMS, et des trajectoires de portée ont été enregistrées sur tous les essais.
Introduction
L’atteinte orientée vers un but est un comportement moteur fondamental qui permet aux humains d’interagir avec l’environnement extérieur et de le manipuler. L’étude de la portée dans les domaines de la physiologie motrice, de la psychologie et des neurosciences a produit une littérature riche et étendue qui comprend une variété de méthodologies. Les premières études sur l’atteinte utilisaient des enregistrements neuronaux directs chez des primates non humains pour étudier l’activité neuronale au niveau de neurones uniques 1,2. Des études plus récentes ont étudié l’atteinte en utilisant des paradigmes comportementaux qui utilisent l’adaptation sensorimotrice pour explorer la nature de l’apprentissage moteur et du contrôle 3,4,5. De telles tâches comportementales combinées à l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle et à l’électroencéphalographie peuvent mesurer l’activité cérébrale totale lors de l’atteinte chez l’homme 6,7. D’autres études ont appliqué la SMT en ligne pour étudier diverses caractéristiques de la préparation et de l’exécution de la portée 8,9,10,11,12,13,14. Cependant, il reste nécessaire d’adopter une approche open source et flexible qui combine l’évaluation comportementale de la portée avec la TMS. Bien que l’utilité de combiner TMS avec des protocoles comportementaux soit très bien établie15, ici, nous examinons spécifiquement l’application de TMS dans le contexte de l’atteinte en utilisant une approche open-source. C’est nouveau dans la mesure où d’autres groupes qui ont publié en utilisant cette combinaison de méthodes n’ont pas rendu leurs outils facilement accessibles, interdisant la réplication directe. Cette approche open source facilite la réplication, le partage de données et la possibilité d’études multi-sites. En outre, si d’autres souhaitent poursuivre de nouvelles questions de recherche avec des outils similaires, le code open source peut servir de rampe de lancement pour l’innovation, car il est facilement adaptable.
TMS offre un moyen non invasif de sonder le système moteur à des points de temps contrôlés avec précision16. Lorsqu’elle est appliquée sur le cortex moteur primaire (M1), la SMT peut provoquer une déviation mesurable dans l’électromyogramme d’un muscle ciblé. L’amplitude de cette onde de tension, connue sous le nom de potentiel évoqué moteur (MEP), fournit un indice de l’état d’excitabilité momentanée de la voie corticospinale (CS) – un analogue résultant de toutes les influences excitatrices et inhibitrices sur la voie CS17. En plus de fournir une mesure fiable de l’excitabilité intrinsèque du CS à l’intérieur du sujet, la SMT peut être combinée à d’autres mesures comportementales ou cinématiques pour étudier les relations entre l’activité et le comportement du CS d’une manière temporellement précise. De nombreuses études ont utilisé une combinaison de TMS et d’électromyographie (EMG) pour répondre à une variété de questions sur le système moteur, d’autant plus que cette combinaison de méthodes permet d’étudier les MEP dans un large éventail de conditions comportementales15. Un domaine où cela s’est avéré particulièrement utile est l’étude de la préparation à l’action, le plus souvent par l’étude des mouvements uniarticulaires18. Cependant, il y a comparativement moins d’études TMS sur les mouvements multi-articulaires naturalistes tels que l’atteinte.
L’objectif actuel était de concevoir une tâche d’atteinte à réponse retardée qui comprend la cinématique comportementale, l’administration en ligne de TMS à impulsion unique et l’enregistrement simultané d’EMG à partir de plusieurs muscles. La tâche comprend un paradigme d’atteinte point à point bidimensionnel avec rétroaction visuelle en ligne à l’aide d’un moniteur orienté horizontalement de sorte que la rétroaction visuelle corresponde aux trajectoires de portée (c.-à-d. une relation 1:1 pendant la rétroaction véridique et aucune transformation entre la rétroaction visuelle et le mouvement). La conception actuelle comprend également un ensemble d’essais avec une perturbation visuo-motrice. Dans l’exemple fourni, il s’agit d’un décalage de rotation de 20° dans la rétroaction du curseur. Des études antérieures ont utilisé un paradigme de portée similaire pour répondre aux questions sur les mécanismes et les calculs associés à l’adaptation sensorimotrice 19,20,21,22,23,24,25. De plus, cette approche permet d’évaluer la dynamique d’excitabilité du système moteur à des moments précis au cours de l’apprentissage moteur en ligne.
Parce que l’atteinte s’est avérée être un comportement fructueux pour étudier l’apprentissage / l’adaptation, l’évaluation de l’excitabilité CS dans le contexte de ce comportement a un énorme potentiel pour faire la lumière sur les substrats neuronaux impliqués dans ces comportements. Ceux-ci peuvent inclure des influences inhibitrices locales, des changements dans les propriétés de réglage, le moment des événements neuronaux, etc., comme cela a été établi dans la recherche sur les primates non humains. Cependant, ces caractéristiques ont été plus difficiles à quantifier chez les humains et les populations cliniques. La dynamique neuronale peut également être étudiée en l’absence de mouvement manifeste chez les humains à l’aide de l’approche combinée TMS et EMG (c.-à-d. pendant la préparation du mouvement ou au repos).
Les outils présentés sont open-source, et le code est facilement adaptable. Ce nouveau paradigme produira des informations importantes sur les mécanismes impliqués dans la préparation, l’exécution, la fin et l’adaptation des mouvements d’atteinte. De plus, cette combinaison de méthodes a le potentiel de découvrir les relations entre l’électrophysiologie et le comportement chez l’homme.
Protocol
Representative Results
Discussion
Les méthodes décrites ci-dessus offrent une nouvelle approche pour étudier la préparation motrice dans le contexte de l’atteinte des comportements. Bien que l’atteinte représente une tâche modèle populaire dans l’étude du contrôle moteur et de l’apprentissage, il est nécessaire d’évaluer avec précision la dynamique CS associée au comportement d’atteinte. TMS offre une méthode non invasive et temporellement précise pour capturer l’activité CS à des points temporels discrets …
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Cette recherche a été rendue possible en partie grâce au généreux financement du programme Knight Campus Undergraduate Scholars et de la Phil and Penny Knight Foundation.
Materials
| 2-Port Native PCI Express | StarTech.com | RS232 Card with 16950 UART | Must be compatible with desktop computer |
| Adjustable 80-20 aluminum frame | any | ||
| Alcohol prep pads | any | EMG preparation | |
| Bagnoli Bipolar Electrodes | Delsys | DE 2.1 | |
| Bagnoli Reference Electrode | Delsys | USX2000 | 2” (5cm) Round |
| Bagnoli-8 EMG System | Delsys | ||
| Chair | any | ||
| Computer monitor for EMG/TMS | n/a | ||
| Desk | any | ||
| Desktop Computer | Dell | xps 8930 | RAM: 16 GB, Storage: 1TB, Graphics: 1060 6GB |
| EMG electrodes | Delsys | Sensor Adhesive Interface | |
| Fine grain sandpaper | any | EMG preparation | |
| Graphics tablet | Wacom | Intuos-4 XL | |
| Handle of paint roller | any | to be used as stylus handle, hollowed out center must be large enough for stylus to sit securely inside | |
| Medical tape | any | To secure EMG electrodes | |
| PCI-6220 card DAQ | National Instruments | To interface EMG system | |
| Photodiode Sensor | Vishay | BPW21R | To record timing of task events into EMG trace. |
| Rear TMS port | Magstim | Included with TMS machine | |
| Right-handed polyethylene glove | any | Cut out thumb and index finger of glove to expose FDI muscle | |
| Sensory Adhesive Interface, 2-slot | Delsys | SC-F01 | |
| Stylus | Wacom | Intuos-4 grip pen | |
| Tablet-to-Computer USB cable | any | Included in Tablet purchase | |
| Task Monitor | Asus | VG248 | |
| TMS coil | Magstim | D70 Remote Coil | 7cm diameter, figure-of-eight coil |
| TMS machine | Magstim | 200-2 | |
| TMS-to-Computer DB9 cable | any | Connects to PCIe Serial Card | |
| Velcro | any | To be placed on glove and stylus handle |
References
- Georgopoulos, A. P., Kalaska, J. F., Caminiti, R., Massey, J. T. On the relations between the direction of two-dimensional arm movements and cell discharge in primate motor cortex. The Journal of Neuroscience. 2 (11), 1527-1537 (1982).
- Georgopoulous, A. P., Schwartz, A. B., Kettner, R. E. Neuronal population coding of movement direction. Science. 233 (4771), 1416-1419 (1986).
- Kim, H. E., Morehead, J. R., Parvin, D. E., Moazzezi, R., Ivry, R. B. Invariant errors reveal limitations in motor correction rather than constraints on error sensitivity. Communications Biology. 1, 19 (2018).
- Huberdeau, D. M., Krakauer, J. W., Haith, A. M. Dual-process decomposition in human sensorimotor adaptation. Current Opinion in Neurobiology. 33, 71-77 (2015).
- Shadmehr, R., Smith, M. A., Krakauer, J. W. Error correction, sensory prediction, and adaptation in motor control. Annual Review of Neuroscience. 33 (1), 89-108 (2010).
- Filimon, F., Nelson, J. D., Hagler, D. J., Sereno, M. I. Human cortical representations for reaching: Mirror neurons for execution, observation, and imagery. NeuroImage. 37 (4), 1315-1328 (2007).
- Hammon, P. S., Makeig, S., Poizner, H., Todorov, E., de Sa, V. R. Predicting reaching targets from human EEG. IEEE Signal Processing Magazine. 25 (1), 69-77 (2008).
- Busan, P., et al. Effect of transcranial magnetic stimulation (TMS) on parietal and premotor cortex during planning of reaching movements. PloS One. 4 (2), 4621 (2009).
- Busan, P., et al. Transcranial magnetic stimulation and preparation of visually-guided reaching movements. Frontiers in Neuroengineering. 5, 18 (2012).
- Lega, C., et al. The topography of visually guided grasping in the premotor cortex: a dense-transcranial magnetic stimulation (TMS) mapping study. The Journal of Neuroscience. 40 (35), 6790-6800 (2020).
- Marigold, D. S., Lajoie, K., Heed, T. No effect of triple-pulse TMS medial to intraparietal sulcus on online correction for target perturbations during goal-directed hand and foot reaches. PloS One. 14 (10), 0223986 (2019).
- Savoie, F. -. A., Dallaire-Jean, L., Thenault, F., Whittingstall, K., Bernier, P. -. M. Single-pulse TMS over the parietal cortex does not impair sensorimotor perturbation-induced changes in motor commands. eNeuro. 7 (2), (2020).
- Taga, M., et al. Motor adaptation and internal model formation in a robot-mediated forcefield. Psychoradiology. 1 (2), 73-87 (2021).
- Vesia, M., et al. Human dorsomedial parieto-motor circuit specifies grasp during the planning of goal-directed hand actions. Cortex. 92, 175-186 (2017).
- Bestmann, S., Krakauer, J. W. The uses and interpretations of the motor-evoked potential for understanding behaviour. Experimental Brain Research. 233 (3), 679-689 (2015).
- Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1110 (2015).
- Rothwell, J. C., Thompson, P. D., Boyd, S., Marsden, C. D. Stimulation of the human motor cortex through the scalp. Experimental Physiology. 76 (2), 159-200 (1991).
- Bestmann, S., Duque, J. Transcranial magnetic stimulation: decomposing the processes underlying action preparation. The Neuroscientist. 22 (4), 392-405 (2016).
- Kim, H. E., Avraham, G., Ivry, R. B. The psychology of reaching: action selection, movement implementation, and sensorimotor learning. Annual Review of Psychology. 72 (1), 61-95 (2021).
- McDougle, S. D., Bond, K. M., Taylor, J. A. Explicit and implicit processes constitute the fast and slow processes of sensorimotor learning. The Journal of Neuroscience. 35 (26), 9568-9579 (2015).
- McDougle, S. D., Bond, K. M., Taylor, J. A. Implications of plan-based generalization in sensorimotor adaptation. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 383-393 (2017).
- McDougle, S. D., Ivry, R. B., Taylor, J. A. Taking aim at the cognitive side of learning in sensorimotor adaptation tasks. Trends in Cognitive Sciences. 20 (7), 535-544 (2016).
- Morehead, J. R., Qasim, S. E., Crossley, M. J., Ivry, R. Savings upon re-aiming in visuomotor adaptation. The Journal of Neuroscience. 35 (42), 14386-14396 (2015).
- Taylor, J. A., Krakauer, J. W., Ivry, R. B. Explicit and implicit contributions to learning in a sensorimotor adaptation task. The Journal of Neuroscience. 34 (8), 3023-3032 (2014).
- Tsay, J. S., Kim, H. E., Parvin, D. E., Stover, A. R., Ivry, R. B. Individual differences in proprioception predict the extent of implicit sensorimotor adaptation. Journal of Neurophysiology. 125 (4), 1307-1321 (2021).
- Jackson, N., Greenhouse, I. VETA: An open-source matlab-based toolbox for the collection and analysis of electromyography combined with transcranial magnetic stimulation. Frontiers in Neuroscience. 13, 975 (2019).
- Goldsworthy, M. R., Hordacre, B., Ridding, M. C. Minimum number of trials required for within- and between-session reliability of TMS measures of corticospinal excitability. Neurosciences. 320, 205-209 (2016).
- Koch, G., et al. Functional interplay between posterior parietal and ipsilateral motor cortex revealed by twin-coil transcranial magnetic stimulation during reach planning toward contralateral space. The Journal of Neuroscience. 28 (23), 5944-5953 (2008).
- Goldenkoff, E. R., Mashni, A., Michon, K. J., Lavis, H., Vesia, M. Measuring and manipulating functionally specific neural pathways in the human motor system with transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments. (156), e60706 (2020).
