Elektro-encefalografienetwerkindices als biomarkers van stoornissen van de bovenste ledematen bij chronische beroerte
Summary
Het experimentele protocol demonstreert het paradigma voor het verkrijgen en analyseren van elektro-encefalografie (EEG)-signalen tijdens beweging van de bovenste ledematen bij personen met een beroerte. De verandering van het functionele netwerk van EEG-frequentiebanden met een laag bètagehalte werd waargenomen tijdens de beweging van de aangetaste bovenste ledematen en was geassocieerd met de mate van motorische stoornissen.
Abstract
Verandering van elektro-encefalografie (EEG)-signalen tijdens taakspecifieke beweging van het aangetaste ledemaat is gerapporteerd als een potentiële biomarker voor de ernst van motorische stoornissen en voor de voorspelling van motorisch herstel bij personen met een beroerte. Bij het implementeren van EEG-experimenten zijn gedetailleerde paradigma’s en goed georganiseerde experimentprotocollen vereist om robuuste en interpreteerbare resultaten te verkrijgen. In dit protocol illustreren we een taakspecifiek paradigma met bewegingen van de bovenste ledematen en methoden en technieken die nodig zijn voor het verwerven en analyseren van EEG-gegevens. Het paradigma bestaat uit 1 minuut rust, gevolgd door 10 proeven, bestaande uit afwisselend 5 s en 3 s rust- en taaktoestanden (handextensie), respectievelijk gedurende 4 sessies. EEG-signalen werden verkregen met behulp van 32 Ag/AgCl-hoofdhuidelektroden met een bemonsteringsfrequentie van 1.000 Hz. Gebeurtenisgerelateerde spectrale verstoringsanalyse geassocieerd met beweging van ledematen en functionele netwerkanalyses op mondiaal niveau in de lage-bètafrequentieband (12-20 Hz) werden uitgevoerd. Representatieve resultaten toonden een verandering van het functionele netwerk van lage bèta-EEG-frequentiebanden tijdens beweging van de aangetaste bovenste ledematen, en het veranderde functionele netwerk was geassocieerd met de mate van motorische stoornis bij patiënten met een chronische beroerte. De resultaten tonen de haalbaarheid aan van het experimentele paradigma in EEG-metingen tijdens beweging van de bovenste ledematen bij personen met een beroerte. Verder onderzoek met behulp van dit paradigma is nodig om de potentiële waarde van EEG-signalen als biomarkers van motorische stoornissen en herstel te bepalen.
Introduction
Motorische stoornissen van de bovenste ledematen zijn een van de meest voorkomende gevolgen van een beroerte en houden verband met beperkingen in activiteiten van het dagelijks leven 1,2. Het is bekend dat alfa (8-13 Hz) en bèta (13-30 Hz) bandritmes nauw verbonden zijn met bewegingen. In het bijzonder hebben studies aangetoond dat veranderde neurale activiteit in de alfa- en lagere bètafrequentiebanden (12-20 Hz) tijdens beweging van een aangetast ledemaat gecorreleerd is met de mate van motorische stoornis bij personen met een beroerte 3,4,5. Op basis van deze bevindingen is elektro-encefalografie (EEG) naar voren gekomen als een potentiële biomarker die zowel de ernst van de motorische stoornis als de mogelijkheid van motorisch herstel weerspiegelt 6,7. Eerder ontwikkelde EEG-gebaseerde biomarkers zijn echter ontoereikend gebleken voor het onderzoeken van de kenmerken van motorische stoornissen bij personen met een beroerte, grotendeels vanwege hun afhankelijkheid van EEG-gegevens in rusttoestand in plaats van taakgeïnduceerde EEG-gegevens 8,9,10. Complexe informatieverwerking met betrekking tot motorische stoornissen, zoals de interactie tussen ipsilesionale en contralesionale hemisferen, kan alleen worden onthuld door middel van taakgeïnduceerde EEG-gegevens, niet door EEG in rusttoestand. Daarom zijn verdere studies niet alleen nodig om de relatie tussen neuronale activiteiten en motorische stoornissen te onderzoeken en om het nut te verduidelijken van EEG gegenereerd tijdens beweging van het aangetaste lichaamsdeel als een potentiële biomarker voor motorische stoornissen bij personen met een beroerte11.
Het implementeren van EEG voor het beoordelen van gedragseffecten vereist taakspecifieke paradigma’s en protocollen. Tot op heden zijn er verschillende EEG-protocollen gesuggereerd12, waarbij personen met een beroerte ingebeelde of daadwerkelijke bewegingen uitvoerden om bewegingsgerelateerde hersenactiviteiten op te wekken11,13. In het geval van ingebeelde bewegingen kon ongeveer 53,7% van de deelnemers zich niet met zekerheid een overeenkomstige beweging voorstellen (‘analfabetisme’ genoemd) en slaagde er dus niet in om bewegingsgerelateerde hersenactiviteiten op te wekken14. Bovendien is het voor personen met een ernstige beroerte moeilijk om de hele bovenste extremiteit te bewegen en bestaat de mogelijkheid van onnodige artefacten tijdens het verzamelen van gegevens als gevolg van onstabiele bewegingen. Daarom is begeleiding op basis van deskundige knowhow vereist om taakgerelateerde EEG-gegevens van hoge kwaliteit en neurofysiologisch interpreteerbare resultaten te verkrijgen. In deze studie hebben we uitgebreid een experimenteel paradigma ontworpen voor personen met een beroerte om een relatief eenvoudige handbewegingstaak uit te voeren en een experimentele procedure met gedetailleerde begeleiding te bieden.
Door het gevisualiseerde experimentele protocol in dit artikel te schetsen, wilden we de specifieke concepten en methoden illustreren die worden gebruikt voor het verwerven en analyseren van neuronale activiteiten die verband houden met de beweging van de bovenste ledematen met behulp van een EEG-systeem. Bij het aantonen van het verschil in neuronale activiteiten via EEG tussen de paretische en niet-paretische bovenste ledematen bij deelnemers met een hemiplegische beroerte, had deze studie tot doel de haalbaarheid van EEG te presenteren met behulp van het beschreven protocol als een potentiële biomarker voor de ernst van motorische stoornissen bij personen met een beroerte in een cross-sectionele context.
Protocol
Representative Results
Discussion
Deze studie heeft een EEG-experiment geïntroduceerd voor het meten van bewegingsgerelateerde neuronale activiteiten van de bovenste ledematen bij personen met een beroerte. Het experimentele paradigma en de methoden voor het verwerven en analyseren van EEG werden toegepast om de ERD-patronen in de ipsilesionale en contralesionale motorische cortex te bepalen.
De resultaten van de ERSP-kaarten (Figuur 7) toonden het verschil in de mate van neuronale activering bi…
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Dit werk werd ondersteund door de subsidie van de National Research Foundation of Korea (NRF), gefinancierd door de Koreaanse regering (MSIT) (nr. NRF-2022R1A2C1006046), door het Original Technology Research Program for Brain Science via de National Research Foundation of Korea (NRF), gefinancierd door het ministerie van Onderwijs, Wetenschap en Technologie (2019M3C7A1031995), door een subsidie van de National Research Foundation of Korea (NRF), gefinancierd door de Koreaanse regering (MSIT) (nr. NRF-2022R1A6A3A13053491), en door het MSIT (Ministerie van Wetenschap en ICT), Korea, in het kader van het ITRC (Information Technology Research Center) ondersteuningsprogramma (IITP-2023-RS-2023-00258971) onder toezicht van het IITP (Institute for Information & Communications Technology Planning & Evaluation).
Materials
| actiCAP | Easycap, GmbH Ltd., Herrsching, Germany | CAC-32-SAMW-56 | Textile EEG cap platform to accommodate EEG electrodes |
| Brain Vision Recorder (Software) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | – | Software used to record EEG signal |
| Curry 7 (Software) | Compumedics, Australia | – | Software used in preprocessing of EEG data |
| LiveAmp | Brain Products, GmbH Ltd., Gilching, Germany | LA-055606-0348 | EEG system (amplifier) used for the measurement |
| MATLAB R2019a (Software) | MathWorks Inc., Natick, MA, USA | – | Software used to run the experimental stimulus and analyze the EEG data |
| Recording PC | Lenovo Group Limited, Hong Kong, China | Model: X58K | Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz, RAM 8 GB /EEG data recording using Brain Vision Recorder |
| Sensor&Trigger Extension(STE) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | STE-055604-0162 | Adds physioloigcal signals to the EEG amplifier |
| Splitter box | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-135-1600 | Connects Ag/AgCl electrodes to the EEG amplifier |
| Stimulation PC | Hansung Corporation, Seoul, Korea | Model: ThinkPad P71 | Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz, RAM 8 GB Presenting stimulation screen using MATLAB |
| TriggerBox | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-245-1010 | Receives trigger signal from PC and relay it to EEG recording system |
References
- Faria-Fortini, I., Michaelsen, S. M., Cassiano, J. G., Teixeira-Salmela, L. F. Upper extremity function in stroke subjects: Relationships between the international classification of functioning, disability, and health domains. Journal of Hand Therapy. 24 (3), 257-265 (2011).
- Veerbeek, J. M., Kwakkel, G., van Wegen, E. E., Ket, J. C., Heymans, M. W. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 42 (5), 1482-1488 (2011).
- Babiloni, C., et al. Human movement-related potentials vs desynchronization of EEG alpha rhythm: a high-resolution EEG study. Neuroimage. 10 (6), 658-665 (1999).
- Giaquinto, S., Cobianchi, A., Macera, F., Nolfe, G. EEG recordings in the course of recovery from stroke. Stroke. 25 (11), 2204-2209 (1994).
- Bartur, G., Pratt, H., Soroker, N. Changes in mu and beta amplitude of the EEG during upper limb movement correlate with motor impairment and structural damage in subacute stroke. Clinical Neurophysiology. 130 (9), 1644-1651 (2019).
- Boyd, L. A., et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. International Journal of Stroke. 12 (5), 480-493 (2017).
- Thibaut, A., et al. Using brain oscillations and corticospinal excitability to understand and predict post-stroke motor function. Frontiers in Neurology. 8, 187 (2017).
- Caliandro, P., et al. Small-world characteristics of cortical connectivity changes in acute stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (1), 81-94 (2017).
- Saes, M., et al. Is Resting-state EEG longitudinally associated with recovery of clinical neurological impairments early poststroke? A prospective cohort study. Neurorehabilitation and Neural Repair. 34 (5), 389-402 (2020).
- Vecchio, F., et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery. International Journal of Psychophysiology. 146, 133-138 (2019).
- Ang, K. K., et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke. Clinical EEG and Neuroscience. 46 (4), 310-320 (2015).
- Abiri, R., Borhani, S., Sellers, E. W., Jiang, Y., Zhao, X. A comprehensive review of EEG-based brain-computer interface paradigms. Journal of Neural Engineering. 16 (1), 011001 (2019).
- Antelis, J. M., Montesano, L., Ramos-Murguialday, A., Birbaumer, N., Minguez, J. Decoding upper limb movement attempt from EEG measurements of the contralesional motor cortex in chronic stroke patients. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 64 (1), 99-111 (2017).
- Lee, M. H., et al. EEG dataset and OpenBMI toolbox for three BCI paradigms: an investigation into BCI illiteracy. Gigascience. 8 (5), giz002 (2019).
- Jasper, H. H. Report of the committee on methods of clinical examination in electroencephalography: 1957. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
- Chatrian, G. E., Lettich, E., Nelson, P. L. Ten percent electrode system for topographic studies of spontaneous and evoked EEG activities. American Journal of EEG technology. 25 (2), 83-92 (1985).
- Shim, M., et al. Altered functional networks of alpha and low-beta bands during upper limb movement and association with motor impairment in chronic stroke. Brain Connectivity. , (2021).
- Semlitsch, H. V., Anderer, P., Schuster, P., Presslich, O. A solution for reliable and valid reduction of ocular artifacts, applied to the P300 ERP. Psychophysiology. 23 (6), 695-703 (1986).
- Kim, Y. W., et al. Riemannian classifier enhances the accuracy of machine-learning-based diagnosis of PTSD using resting EEG. Progress in Neuropsychopharmacology & Biological Psychiatry. 102, 109960 (2020).
- Griffin, D., Lim, J. Signal estimation from modified short-time Fourier transform. IEEE Transactions on Acoustics, Speech, and Signal Processing. 32 (2), 236-243 (1984).
- Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
- Shim, M., Kim, D. W., Lee, S. H., Im, C. H. Disruptions in small-world cortical functional connectivity network during an auditory oddball paradigm task in patients with schizophrenia. Schizophrenia Research. 156 (2-3), 197-203 (2014).
- Shim, M., Hwang, H. J., Lee, S. H. Impaired functional cortical networks in the theta frequency band of patients with post-traumatic stress disorder during auditory-cognitive processing. Frontiers in Psychiatry. 13, 811766 (2022).
- Bassett, D. S., Bullmore, E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 12 (6), 512-523 (2006).
- Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
- Shiner, C. T., Tang, H., Johnson, B. W., McNulty, P. A. Cortical beta oscillations and motor thresholds differ across the spectrum of post-stroke motor impairment, a preliminary MEG and TMS study. Brain Research. 1629, 26-37 (2015).
- López-Larraz, E., Sarasola-Sanz, A., Irastorza-Landa, N., Birbaumer, N., Ramos-Murguialday, A. Brain-machine interfaces for rehabilitation in stroke: A review. NeuroRehabilitation. 43 (1), 77-97 (2018).
- Fong, K. N., Chan, C. C., Au, D. K. Relationship of motor and cognitive abilities to functional performance in stroke rehabilitation. Brain Injury. 15 (5), 443-453 (2001).
- Vecchio, F., et al. Acute cerebellar stroke and middle cerebral artery stroke exert distinctive modifications on functional cortical connectivity: A comparative study via EEG graph theory. Clinical Neurophysiology. 130 (6), 997-1007 (2019).
- Hwang, H. J., Kwon, K., Im, C. H. Neurofeedback-based motor imagery training for brain-computer interface (BCI). Journal of Neuroscience Methods. 179 (1), 150-156 (2009).
- Park, S. A., et al. Evaluation of feature extraction methods for EEG-based brain-computer interfaces in terms of robustness to slight changes in electrode locations. Medical & Biological Engineering & Computing. 51 (5), 571-579 (2013).
