Elektroencefalografi nätverksindex som biomarkörer för funktionsnedsättning i övre extremiteter vid kronisk stroke
Summary
Det experimentella protokollet demonstrerar paradigmet för att samla in och analysera elektroencefalografisignaler (EEG) under rörelse i övre extremiteter hos individer med stroke. Förändringen av det funktionella nätverket av lågbeta-EEG-frekvensband observerades under rörelsen av den nedsatta övre extremiteten och var associerad med graden av motorisk funktionsnedsättning.
Abstract
Förändring av elektroencefalografisignaler (EEG) under uppgiftsspecifik rörelse av den skadade extremiteten har rapporterats som en potentiell biomarkör för svårighetsgraden av motorisk funktionsnedsättning och för förutsägelse av motorisk återhämtning hos individer med stroke. Vid implementering av EEG-experiment krävs detaljerade paradigm och välorganiserade experimentprotokoll för att få robusta och tolkningsbara resultat. I detta protokoll illustrerar vi ett uppgiftsspecifikt paradigm med rörelse i övre extremiteter och metoder och tekniker som behövs för insamling och analys av EEG-data. Paradigmet består av 1 minuts vila följt av 10 försök som består av omväxlande 5 s och 3 s av vilo- respektive uppgiftstillstånd (handförlängning) under 4 sessioner. EEG-signaler samlades in med hjälp av 32 Ag/AgCl skalpelektroder med en samplingsfrekvens på 1 000 Hz. Händelserelaterad spektral störningsanalys i samband med extremitetsrörelser och funktionella nätverksanalyser på global nivå i låg-beta (12-20 Hz) frekvensbandet utfördes. Representativa resultat visade en förändring av det funktionella nätverket av lågbeta-EEG-frekvensband under rörelse av den nedsatta övre extremiteten, och det förändrade funktionella nätverket var associerat med graden av motorisk funktionsnedsättning hos patienter med kronisk stroke. Resultaten visar genomförbarheten av det experimentella paradigmet vid EEG-mätningar under rörelse i övre extremiteter hos individer med stroke. Ytterligare forskning med hjälp av detta paradigm behövs för att bestämma det potentiella värdet av EEG-signaler som biomarkörer för motorisk funktionsnedsättning och återhämtning.
Introduction
Motorisk nedsättning i övre extremiteterna är en av de vanligaste konsekvenserna av stroke och är relaterad till begränsningar i aktiviteter i det dagliga livet 1,2. Alfa (8-13 Hz) och beta (13-30 Hz) bandrytmer är kända för att vara nära förknippade med rörelser. I synnerhet har studier visat att förändrad neural aktivitet i alfa- och lägre betafrekvensband (12-20 Hz) under rörelse av en nedsatt extremitet är korrelerad med graden av motorisk funktionsnedsättning hos individer med stroke 3,4,5. Baserat på dessa fynd har elektroencefalografi (EEG) dykt upp som en potentiell biomarkör som återspeglar både svårighetsgraden av motorisk funktionsnedsättning och möjligheten till motorisk återhämtning 6,7. Tidigare utvecklade EEG-baserade biomarkörer har dock visat sig vara otillräckliga för att undersöka egenskaperna hos motorisk funktionsnedsättning hos individer med stroke, till stor del på grund av att de förlitar sig på EEG-data i viloläge snarare än uppgiftsinducerade EEG-data 8,9,10. Komplex informationsbehandling relaterad till motoriska funktionsnedsättningar, såsom interaktionen mellan ipsilesionala och kontralesionella hemisfärer, kan endast avslöjas genom uppgiftsinducerade EEG-data, inte EEG-test i vilotillstånd. Därför krävs ytterligare studier inte bara för att utforska sambandet mellan neuronala aktiviteter och motoriska funktionsnedsättningsegenskaper och för att klargöra användbarheten av EEG som genereras under rörelse av den nedsatta kroppsdelen som en potentiell biomarkör för motorisk funktionsnedsättning hos individer med stroke11.
Att implementera EEG för att bedöma beteendeeffekter kräver uppgiftsspecifika paradigm och protokoll. Hittills har olika EEG-protokoll föreslagits12, där individer med stroke utförde inbillade eller faktiska rörelser för att inducera rörelserelaterade hjärnaktiviteter11,13. När det gäller föreställda rörelser kunde cirka 53,7 % av deltagarna inte definitivt föreställa sig en motsvarande rörelse (kallad “analfabetism”) och misslyckades därför med att inducera rörelserelaterade hjärnaktiviteter14. Dessutom är det svårt för personer med svår stroke att röra hela övre extremiteten, och det finns en risk för onödiga artefakter under datainsamlingen på grund av instabila rörelser. Därför krävs vägledning baserad på expertkunskap för att skaffa uppgiftsrelaterade EEG-data av hög kvalitet och neurofysiologiskt tolkningsbara resultat. I denna studie utformade vi ett omfattande experimentellt paradigm för individer med stroke för att utföra en relativt enkel handrörelseuppgift och tillhandahöll en experimentell procedur med detaljerad vägledning.
Genom att beskriva det visualiserade experimentella protokollet i den här artikeln syftade vi till att illustrera de specifika koncept och metoder som används för förvärv och analys av neuronala aktiviteter relaterade till rörelsen av den övre extremiteten med hjälp av ett EEG-system. Genom att demonstrera skillnaden i neuronala aktiviteter via EEG mellan de paretiska och icke-paretiska övre extremiteterna hos deltagare med hemiplegisk stroke, syftade denna studie till att presentera genomförbarheten av EEG med hjälp av det beskrivna protokollet som en potentiell biomarkör för svårighetsgraden av motorisk funktionsnedsättning hos individer med stroke i ett tvärsnittssammanhang.
Protocol
Representative Results
Discussion
Denna studie har introducerat ett EEG-experiment för att mäta rörelserelaterade neuronala aktiviteter i övre extremiteter hos individer med stroke. Det experimentella paradigmet och metoderna för insamling och analys av EEG tillämpades för att bestämma ERD-mönstren i den ipsilesionala och kontralesionella motoriska cortexen.
Resultaten av ERSP-kartorna (Figur 7) visade skillnaden i graden av neuronal aktivering när man rörde de nedsatta och opåverkade…
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Detta arbete stöddes av anslaget från National Research Foundation of Korea (NRF) som finansierades av den koreanska regeringen (MSIT) (nr. NRF-2022R1A2C1006046), av Original Technology Research Program for Brain Science genom National Research Foundation of Korea (NRF) finansierat av ministeriet för utbildning, vetenskap och teknik (2019M3C7A1031995), av National Research Foundation of Korea (NRF) bidrag finansierat av Koreas regering (MSIT) (nr. NRF-2022R1A6A3A13053491) och av MSIT (ministeriet för vetenskap och IKT), Korea, inom ramen för ITRC:s (Information Technology Research Center) stödprogram (IITP-2023-RS-2023-00258971) under överinseende av IITP (Institute for Information & Communications Technology Planning & Evaluation).
Materials
| actiCAP | Easycap, GmbH Ltd., Herrsching, Germany | CAC-32-SAMW-56 | Textile EEG cap platform to accommodate EEG electrodes |
| Brain Vision Recorder (Software) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | – | Software used to record EEG signal |
| Curry 7 (Software) | Compumedics, Australia | – | Software used in preprocessing of EEG data |
| LiveAmp | Brain Products, GmbH Ltd., Gilching, Germany | LA-055606-0348 | EEG system (amplifier) used for the measurement |
| MATLAB R2019a (Software) | MathWorks Inc., Natick, MA, USA | – | Software used to run the experimental stimulus and analyze the EEG data |
| Recording PC | Lenovo Group Limited, Hong Kong, China | Model: X58K | Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz, RAM 8 GB /EEG data recording using Brain Vision Recorder |
| Sensor&Trigger Extension(STE) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | STE-055604-0162 | Adds physioloigcal signals to the EEG amplifier |
| Splitter box | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-135-1600 | Connects Ag/AgCl electrodes to the EEG amplifier |
| Stimulation PC | Hansung Corporation, Seoul, Korea | Model: ThinkPad P71 | Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz, RAM 8 GB Presenting stimulation screen using MATLAB |
| TriggerBox | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-245-1010 | Receives trigger signal from PC and relay it to EEG recording system |
References
- Faria-Fortini, I., Michaelsen, S. M., Cassiano, J. G., Teixeira-Salmela, L. F. Upper extremity function in stroke subjects: Relationships between the international classification of functioning, disability, and health domains. Journal of Hand Therapy. 24 (3), 257-265 (2011).
- Veerbeek, J. M., Kwakkel, G., van Wegen, E. E., Ket, J. C., Heymans, M. W. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 42 (5), 1482-1488 (2011).
- Babiloni, C., et al. Human movement-related potentials vs desynchronization of EEG alpha rhythm: a high-resolution EEG study. Neuroimage. 10 (6), 658-665 (1999).
- Giaquinto, S., Cobianchi, A., Macera, F., Nolfe, G. EEG recordings in the course of recovery from stroke. Stroke. 25 (11), 2204-2209 (1994).
- Bartur, G., Pratt, H., Soroker, N. Changes in mu and beta amplitude of the EEG during upper limb movement correlate with motor impairment and structural damage in subacute stroke. Clinical Neurophysiology. 130 (9), 1644-1651 (2019).
- Boyd, L. A., et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. International Journal of Stroke. 12 (5), 480-493 (2017).
- Thibaut, A., et al. Using brain oscillations and corticospinal excitability to understand and predict post-stroke motor function. Frontiers in Neurology. 8, 187 (2017).
- Caliandro, P., et al. Small-world characteristics of cortical connectivity changes in acute stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (1), 81-94 (2017).
- Saes, M., et al. Is Resting-state EEG longitudinally associated with recovery of clinical neurological impairments early poststroke? A prospective cohort study. Neurorehabilitation and Neural Repair. 34 (5), 389-402 (2020).
- Vecchio, F., et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery. International Journal of Psychophysiology. 146, 133-138 (2019).
- Ang, K. K., et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke. Clinical EEG and Neuroscience. 46 (4), 310-320 (2015).
- Abiri, R., Borhani, S., Sellers, E. W., Jiang, Y., Zhao, X. A comprehensive review of EEG-based brain-computer interface paradigms. Journal of Neural Engineering. 16 (1), 011001 (2019).
- Antelis, J. M., Montesano, L., Ramos-Murguialday, A., Birbaumer, N., Minguez, J. Decoding upper limb movement attempt from EEG measurements of the contralesional motor cortex in chronic stroke patients. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 64 (1), 99-111 (2017).
- Lee, M. H., et al. EEG dataset and OpenBMI toolbox for three BCI paradigms: an investigation into BCI illiteracy. Gigascience. 8 (5), giz002 (2019).
- Jasper, H. H. Report of the committee on methods of clinical examination in electroencephalography: 1957. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
- Chatrian, G. E., Lettich, E., Nelson, P. L. Ten percent electrode system for topographic studies of spontaneous and evoked EEG activities. American Journal of EEG technology. 25 (2), 83-92 (1985).
- Shim, M., et al. Altered functional networks of alpha and low-beta bands during upper limb movement and association with motor impairment in chronic stroke. Brain Connectivity. , (2021).
- Semlitsch, H. V., Anderer, P., Schuster, P., Presslich, O. A solution for reliable and valid reduction of ocular artifacts, applied to the P300 ERP. Psychophysiology. 23 (6), 695-703 (1986).
- Kim, Y. W., et al. Riemannian classifier enhances the accuracy of machine-learning-based diagnosis of PTSD using resting EEG. Progress in Neuropsychopharmacology & Biological Psychiatry. 102, 109960 (2020).
- Griffin, D., Lim, J. Signal estimation from modified short-time Fourier transform. IEEE Transactions on Acoustics, Speech, and Signal Processing. 32 (2), 236-243 (1984).
- Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
- Shim, M., Kim, D. W., Lee, S. H., Im, C. H. Disruptions in small-world cortical functional connectivity network during an auditory oddball paradigm task in patients with schizophrenia. Schizophrenia Research. 156 (2-3), 197-203 (2014).
- Shim, M., Hwang, H. J., Lee, S. H. Impaired functional cortical networks in the theta frequency band of patients with post-traumatic stress disorder during auditory-cognitive processing. Frontiers in Psychiatry. 13, 811766 (2022).
- Bassett, D. S., Bullmore, E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 12 (6), 512-523 (2006).
- Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
- Shiner, C. T., Tang, H., Johnson, B. W., McNulty, P. A. Cortical beta oscillations and motor thresholds differ across the spectrum of post-stroke motor impairment, a preliminary MEG and TMS study. Brain Research. 1629, 26-37 (2015).
- López-Larraz, E., Sarasola-Sanz, A., Irastorza-Landa, N., Birbaumer, N., Ramos-Murguialday, A. Brain-machine interfaces for rehabilitation in stroke: A review. NeuroRehabilitation. 43 (1), 77-97 (2018).
- Fong, K. N., Chan, C. C., Au, D. K. Relationship of motor and cognitive abilities to functional performance in stroke rehabilitation. Brain Injury. 15 (5), 443-453 (2001).
- Vecchio, F., et al. Acute cerebellar stroke and middle cerebral artery stroke exert distinctive modifications on functional cortical connectivity: A comparative study via EEG graph theory. Clinical Neurophysiology. 130 (6), 997-1007 (2019).
- Hwang, H. J., Kwon, K., Im, C. H. Neurofeedback-based motor imagery training for brain-computer interface (BCI). Journal of Neuroscience Methods. 179 (1), 150-156 (2009).
- Park, S. A., et al. Evaluation of feature extraction methods for EEG-based brain-computer interfaces in terms of robustness to slight changes in electrode locations. Medical & Biological Engineering & Computing. 51 (5), 571-579 (2013).
