Modélisation du réseau fonctionnel pour la navigation spatiale dans le cerveau humain
Summary
Cet article présente une approche intégrative pour étudier le réseau fonctionnel de la navigation spatiale dans le cerveau humain. Cette approche intègre une base de données méta-analytique de neuroimagerie à grande échelle, l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle à l’état de repos, ainsi que des techniques de modélisation de réseau et de théorie des graphes.
Abstract
La navigation spatiale est une fonction complexe impliquant l’intégration et la manipulation d’informations multisensorielles. En utilisant différentes tâches de navigation, de nombreux résultats prometteurs ont été obtenus sur les fonctions spécifiques de diverses régions du cerveau (par exemple, l’hippocampe, le cortex entorhinal et la zone parahippocampique). Récemment, il a été suggéré qu’un processus de réseau non agrégé impliquant plusieurs régions cérébrales en interaction pourrait mieux caractériser la base neuronale de cette fonction complexe. Cet article présente une approche intégrative pour la construction et l’analyse du réseau fonctionnel spécifique pour la navigation spatiale dans le cerveau humain. Brièvement, cette approche intégrative se compose de trois grandes étapes : 1) identifier les régions cérébrales importantes pour la navigation spatiale (définition des nœuds) ; 2) d’estimer la connectivité fonctionnelle entre chaque paire de ces régions et de construire la matrice de connectivité (construction du réseau) ; 3) étudier les propriétés topologiques (par exemple, la modularité et la petitesse du monde) du réseau résultant (analyse du réseau). L’approche présentée, du point de vue du réseau, pourrait nous aider à mieux comprendre comment notre cerveau supporte une navigation flexible dans des environnements complexes et dynamiques, et les propriétés topologiques révélées du réseau peuvent également fournir des biomarqueurs importants pour guider l’identification précoce et le diagnostic de la maladie d’Alzheimer dans la pratique clinique.
Introduction
La spécificité fonctionnelle est un principe d’organisation fondamental du cerveau humain, qui joue un rôle crucial dans la formation des fonctions cognitives1. Des anomalies dans l’organisation de la spécificité fonctionnelle peuvent refléter des déficiences cognitives caractéristiques et les fondements pathologiques associés à des troubles cérébraux majeurs tels que l’autisme et la maladie d’Alzheimer 2,3. Alors que les théories et les recherches conventionnelles ont eu tendance à se concentrer sur des régions cérébrales uniques, telles que la zone faciale fusiforme (FFA) pour la reconnaissance faciale4 et la zone de lieu parahippocampe (PPA)5 pour le traitement de la scène, un nombre croissant de preuves suggère que les fonctions cognitives complexes, y compris la navigation spatiale et le langage, nécessitent une activité coordonnée dans plusieurs régions du cerveau6. L’étude des mécanismes sous-jacents aux interactions à l’appui des fonctions cognitives complexes est une question scientifique cruciale qui aidera à faire la lumière sur l’architecture fonctionnelle et le fonctionnement du cerveau. Ici, en prenant l’exemple de la navigation spatiale, nous présentons une méthode intégrative pour modéliser le réseau fonctionnel de la navigation spatiale dans le cerveau humain.
La navigation spatiale est une fonction cognitive complexe, qui implique l’intégration et la manipulation de multiples composants cognitifs, tels que le codage visuo-spatial, la mémoire et la prise de décision7. Avec l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf), de nombreuses études ont permis de réaliser des progrès significatifs dans la compréhension du traitement cognitif sous-jacent et des mécanismes neuronaux. Par exemple, des fonctions spécifiques ont été liées à différentes régions du cerveau à l’aide de diverses tâches de navigation : le traitement de la scène est spécifiquement associé à l’APP, et la transformation des stratégies de navigation est associée au cortex rétrosplénien (RSC)8,9. Ces études ont fourni des informations importantes sur les bases neuronales de la navigation spatiale. Cependant, la navigation est une fonction intrinsèquement dynamique et multimodale, et les fonctions d’une seule région ne sont pas suffisantes pour expliquer les grandes différences individuelles dans la navigation spatiale10 qui sont couramment observées.
Avec l’émergence de la connectomique basée sur l’IRMf, les chercheurs ont commencé à explorer comment certaines régions clés du cerveau interagissent les unes avec les autres pour soutenir la navigation spatiale. Par exemple, il a été démontré que la connectivité fonctionnelle entre les cortex cingulaire entorhinal et postérieur sous-tend les divergences de navigation dans la maladie d’Alzheimer à risque11. Dans une autre étude, nous avons proposé pour la première fois une approche de réseau en intégrant des méthodes de connectome et presque toutes les régions fonctionnellement pertinentes (nœuds) pour la navigation spatiale, et les résultats ont montré que les propriétés topologiques de ce réseau présentaient des associations spécifiques avec les comportements de navigation12. Cette étude fournit de nouvelles informations sur les théories sur la façon dont plusieurs régions du cerveau interagissent les unes avec les autres pour soutenir des comportements de navigation flexibles10,13.
Le présent travail démontre une version actualisée de l’approche intégrative pour la modélisation du réseau fonctionnel. Brièvement, deux mises à jour ont été incluses : 1) Alors que les nœuds définis dans l’étude originale ont été identifiés sur la base d’une base de données antérieure et plus petite (55 études avec 2 765 activations, consultées en 2014), la présente définition était basée sur la base de données la plus récente (77 études avec 3 908 activations, consultées en 2022) ; 2) Pour augmenter l’homogénéité fonctionnelle de chaque nœud, en plus de l’atlas anatomique AAL (Anatomical Automatic Labeling)14 original, nous avons appliqué une nouvelle parcellisation cérébrale, qui a une résolution beaucoup plus fine et une homogénéité fonctionnelle plus élevée (voir ci-dessous). Nous nous attendions à ce que les deux mises à jour améliorent la modélisation du réseau fonctionnel. Ce protocole mis à jour fournit une procédure détaillée pour étudier les bases neuronales de la navigation spatiale du point de vue du réseau et aide à comprendre les variations individuelles des comportements de navigation dans la santé et la maladie. Une procédure similaire pourrait également être utilisée pour la modélisation de réseaux pour d’autres constructions cognitives (par exemple, le langage et la mémoire).
Protocol
Representative Results
Discussion
On s’attend à ce que les neurosciences des réseaux aident à comprendre comment le réseau cérébral soutient les fonctions cognitives humaines32. Ce protocole démontre une approche intégrative de l’étude du réseau fonctionnel pour la navigation spatiale dans le cerveau humain, ce qui peut également inspirer la modélisation de réseau pour d’autres constructions cognitives (par exemple, le langage).
Cette approche se composait de trois étapes principales…
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Xiang-Zhen Kong a été soutenu par la Fondation nationale des sciences naturelles de Chine (32171031), STI 2030 – Grand projet (2021ZD0200409), les Fonds de recherche fondamentale pour les universités centrales (2021XZZX006) et le Centre des technologies de l’information de l’Université du Zhejiang.
Materials
| Brain connectivity toolbox (BCT) | Mikail Rubinov & Olaf Sporns | 2019 | The Brain Connectivity Toolbox (brain-connectivity-toolbox.net) is a MATLAB toolbox for complex-network (graph) analysis of structural and functional brain-connectivity data sets. |
| GRETNA | Jinhui Wang et al. | 2 | GRETNA is a graph theoretical network analysis toolbox which allows researchers to perform comprehensive analysis on the topology of brain connectome by integrating the most of network measures studied in current neuroscience field. |
| MATLAB | MathWorks | 2021a | MATLAB is a programming and numeric computing platform used by millions of engineers and scientists to analyze data, develop algorithms, and create models. |
| Python | Guido van Rossum et al. | 3.8.6 | Python is a programming language that lets you work more quickly and integrate your systems more effectively. |
| Statistical Parametric Mapping (SPM) | Karl Friston et.al | 12 | Statistical Parametric Mapping refers to the construction and assessment of spatially extended statistical processes used to test hypotheses about functional imaging data. |
References
- Kanwisher, N. Functional specificity in the human brain: a window into the functional architecture of the mind. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 107 (25), 11163-11170 (2010).
- Coughlan, G., Laczo, J., Hort, J., Minihane, A. M., Hornberger, M. Spatial navigation deficits – overlooked cognitive marker for preclinical Alzheimer disease. Nature Reviews Neurology. 14 (8), 496-506 (2018).
- Gilbert, S. J., Meuwese, J. D., Towgood, K. J., Frith, C. D., Burgess, P. W. Abnormal functional specialization within medial prefrontal cortex in high-functioning autism: a multi-voxel similarity analysis. Brain. 132 (4), 869-878 (2009).
- Kanwisher, N., McDermott, J., Chun, M. M. The fusiform face area: a module in human extrastriate cortex specialized for face perception. Journal of Neuroscience. 17 (11), 4302-4311 (1997).
- Epstein, R., Harris, A., Stanley, D., Kanwisher, N. The parahippocampal place area: recognition, navigation, or encoding. Neuron. 23 (1), 115-125 (1999).
- Epstein, R. A., Patai, E. Z., Julian, J. B., Spiers, H. J. The cognitive map in humans: spatial navigation and beyond. Nature Neuroscience. 20 (11), 1504-1513 (2017).
- Baumann, O., Mattingley, J. B. Extrahippocampal contributions to spatial navigation in humans: A review of the neuroimaging evidence. Hippocampus. 31 (7), 640-657 (2021).
- Auger, S. D., Mullally, S. L., Maguire, E. A. Retrosplenial cortex codes for permanent landmarks. PloS One. 7 (8), e43620 (2012).
- Zhen, Z., et al. Quantifying the variability of scene-selective regions: Interindividual, interhemispheric, and sex differences. Human Brain Mapping. 38 (4), 2260-2275 (2017).
- Ekstrom, A. D., Huffman, D. J., Starrett, M. Interacting networks of brain regions underlie human spatial navigation: a review and novel synthesis of the literature. Journal of Neurophysiology. 118 (6), 3328-3344 (2017).
- Coughlan, G., et al. Functional connectivity between the entorhinal and posterior cingulate cortices underpins navigation discrepancies in at-risk Alzheimer’s disease. Neurobiology of Aging. 90, 110-118 (2020).
- Kong, X. Z., et al. Human navigation network: the intrinsic functional organization and behavioral relevance. Brain Structure & Function. 222 (2), 749-764 (2017).
- Weisberg, S. M., Ekstrom, A. D. Hippocampal volume and navigational ability: The map (ping) is not to scale. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 126, 102-112 (2021).
- Tzourio-Mazoyer, N., et al. Automated anatomical labeling of activations in SPM using a macroscopic anatomical parcellation of the MNI MRI single-subject brain. Neuroimage. 15 (1), 273-289 (2002).
- Van Essen, D. C., et al. The WU-Minn human connectome project: an overview. Neuroimage. 80, 62-79 (2013).
- Smith, S. M., et al. Resting-state fMRI in the human connectome project. Neuroimage. 80, 144-168 (2013).
- Wang, L., et al. GRETNA: a graph theoretical network analysis toolbox for imaging connectomics. Frontiers in Human Neuroscience. 9, 386 (2015).
- Esteban, O., et al. fMRIPrep: a robust preprocessing pipeline for functional MRI. Nature Methods. 16 (1), 111-116 (2019).
- Yan, C., Zang, Y. DPARSF: a MATLAB toolbox for" pipeline" data analysis of resting-state fMRI. Frontiers in Systems Neuroscience. 4, 13 (2010).
- Yarkoni, T., Poldrack, R. A., Nichols, T. E., Van Essen, D. C., Wager, T. D. Large-scale automated synthesis of human functional neuroimaging data. Nature Methods. 8 (8), 665-670 (2011).
- Joliot, M., et al. AICHA: An atlas of intrinsic connectivity of homotopic areas. Journal of Neuroscience Methods. 254, 46-59 (2015).
- Murphy, K., Birn, R. M., Handwerker, D. A., Jones, T. B., Bandettini, P. A. The impact of global signal regression on resting state correlations: are anti-correlated networks introduced. Neuroimage. 44 (3), 893-905 (2009).
- Fox, M. D., Zhang, D., Snyder, A. Z., Raichle, M. E. The global signal and observed anticorrelated resting state brain networks. Journal of Neurophysiology. 101 (6), 3270-3283 (2009).
- Xiang, J., et al. Graph-based network analysis of resting-state fMRI: test-retest reliability of binarized and weighted networks. Brain Imaging and Behavior. 14, 1361-1372 (2020).
- Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
- Maslov, S., Sneppen, K. Specificity and stability in topology of protein networks. Science. 296 (5569), 910-913 (2002).
- Shrout, P. E., Fleiss, J. L. Intraclass correlations: uses in assessing rater reliability. Psychological Bulletin. 86 (2), 420 (1979).
- McGraw, K. O., Wong, S. P. Forming inferences about some intraclass correlation coefficients. Psychological Methods. 1 (1), 30 (1996).
- Andellini, M., Cannatà, V., Gazzellini, S., Bernardi, B., Napolitano, A. Test-retest reliability of graph metrics of resting state MRI functional brain networks: A review. Journal of Neuroscience Methods. 253, 183-192 (2015).
- Cao, H., et al. Test-retest reliability of fMRI-based graph theoretical properties during working memory, emotion processing, and resting state. Neuroimage. 84, 888-900 (2014).
- Rousson, V., Gasser, T., Seifert, B. Assessing intrarater, interrater and test-retest reliability of continuous measurements. Statistics in medicine. 21 (22), 3431-3446 (2002).
- Bullmore, E., Sporns, O. Complex brain networks: graph theoretical analysis of structural and functional systems. Nature Reviews Neuroscience. 10 (3), 186-198 (2009).
- Patai, E. Z., Spiers, H. J. The versatile wayfinder: prefrontal contributions to spatial navigation. Trends in Cognitive Sciences. 25 (6), 520-533 (2021).
- Wegman, J., Janzen, G. Neural encoding of objects relevant for navigation and resting state correlations with navigational ability. Journal of Cognitive Neuroscience. 23 (12), 3841-3854 (2011).
- Braun, U., et al. Test-retest reliability of resting-state connectivity network characteristics using fMRI and graph theoretical measures. Neuroimage. 59 (2), 1404-1412 (2012).
