Summary

Modellering av det funksjonelle nettverket for romlig navigasjon i den menneskelige hjerne

Published: October 13, 2023
doi:

Summary

Denne artikkelen presenterer en integrert tilnærming til å undersøke det funksjonelle nettverket for romlig navigasjon i den menneskelige hjerne. Denne tilnærmingen inkorporerer en storskala neuroimaging metaanalytisk database, hvile-tilstand funksjonell magnetisk resonansavbildning og nettverksmodellering og grafteoretiske teknikker.

Abstract

Romlig navigasjon er en kompleks funksjon som involverer integrering og manipulering av multisensorisk informasjon. Ved hjelp av forskjellige navigasjonsoppgaver har mange lovende resultater blitt oppnådd på de spesifikke funksjonene til forskjellige hjernegrupper (f.eks. hippocampus, entorhinal cortex og parahippocampal stedsområde). Nylig har det blitt foreslått at en ikke-aggregert nettverksprosess som involverer flere samvirkende hjernegrupper, bedre kan karakterisere det nevrale grunnlaget for denne komplekse funksjonen. Denne artikkelen presenterer en integrert tilnærming for å konstruere og analysere det funksjonelt spesifikke nettverket for romlig navigasjon i den menneskelige hjerne. Kort fortalt består denne integrerende tilnærmingen av tre hovedtrinn: 1) å identifisere hjernegrupper som er viktige for romlig navigasjon (nodedefinisjon); 2) å estimere funksjonell tilkobling mellom hvert par av disse regionene og konstruere tilkoblingsmatrisen (nettverkskonstruksjon); 3) å undersøke de topologiske egenskapene (f.eks. modularitet og liten verdenhet) til det resulterende nettverket (nettverksanalyse). Den presenterte tilnærmingen, fra et nettverksperspektiv, kan hjelpe oss med å bedre forstå hvordan hjernen vår støtter fleksibel navigasjon i komplekse og dynamiske miljøer, og de avslørte topologiske egenskapene til nettverket kan også gi viktige biomarkører for å veilede tidlig identifisering og diagnose av Alzheimers sykdom i klinisk praksis.

Introduction

Funksjonell spesifisitet er et grunnleggende organisasjonsprinsipp i den menneskelige hjerne, som spiller en avgjørende rolle i utformingen av kognitive funksjoner1. Abnormaliteter i organiseringen av funksjonell spesifisitet kan gjenspeile kjennetegn kognitive funksjonsnedsettelser og tilhørende patologiske grunnlag for store hjernesykdommer som autisme og Alzheimers sykdom 2,3. Mens konvensjonelle teorier og forskning har hatt en tendens til å fokusere på enkelthjernegrupper, for eksempel fusiform ansiktsområde (FFA) for ansiktsgjenkjenning4 og parahippocampus stedsområde (PPA) 5 for scenebehandling, tyder en økende mengde bevis på at komplekse kognitive funksjoner, inkludert romlig navigasjon og språk, krever koordinataktivitet på tvers av flere hjernegrupper6. Å undersøke mekanismene som ligger til grunn for samspillet til støtte for komplekse kognitive funksjoner er et kritisk vitenskapelig spørsmål som vil bidra til å kaste lys over hjernens funksjonelle arkitektur og drift. Her, med romlig navigasjon som eksempel, presenterer vi en integrert metode for modellering av det funksjonelle nettverket for romlig navigasjon i den menneskelige hjerne.

Romlig navigasjon er en kompleks kognitiv funksjon, som innebærer integrering og manipulering av flere kognitive komponenter, for eksempel visuell-romlig koding, minne og beslutningstaking7. Med funksjonell magnetisk resonansavbildning (fMRI) har mange studier gjort betydelige fremskritt i å forstå den underliggende kognitive behandlingen og nevrale mekanismer. For eksempel har spesifikke funksjoner vært knyttet til forskjellige hjernegrupper ved hjelp av ulike navigasjonsoppgaver: scenebehandling er spesielt knyttet til PPA, og transformasjon av navigasjonsstrategier er assosiert med retrosplenial cortex (RSC) 8,9. Disse studiene ga viktig innsikt i det nevrale grunnlaget for romlig navigasjon. Navigasjon er imidlertid en internt dynamisk og multimodal funksjon, og funksjonene til enkeltregioner er ikke tilstrekkelige til å forklare store individuelle forskjeller i romlig navigasjon10 som ofte observeres.

Med fremveksten av fMRI-basert connectomics begynte forskere å utforske hvordan noen viktige hjernegrupper samhandler med hverandre for å støtte romlig navigasjon. For eksempel har funksjonell tilkobling mellom entorhinal og posterior cingulate cortices blitt funnet å underbygge navigasjonsavvik i risikofylt Alzheimers sykdom11. I en annen studie foreslo vi for første gang en nettverkstilnærming ved å integrere tilkoblingsmetoder og nesten alle funksjonelt relevante regioner (noder) for romlig navigasjon, og resultatene viste at topologiske egenskaper til dette nettverket viste spesifikke assosiasjoner med navigasjonsadferd12. Denne studien gir ny innsikt i teorier om hvordan flere hjernegrupper samhandler med hverandre for å støtte fleksibel navigasjonsatferd 10,13.

Det foreliggende arbeidet demonstrerer en oppdatert versjon av den integrerende tilnærmingen for modellering av det funksjonelle nettverket. Kort fortalt ble to oppdateringer inkludert: 1) Mens nodene definert i den opprinnelige studien ble identifisert basert på en tidligere og mindre database (55 studier med 2 765 aktiveringer, åpnet i 2014), var den nåværende definisjonen basert på den nyeste databasen (77 studier med 3 908 aktiveringer, åpnet i 2022); 2) For å øke funksjonell homogenitet av hver node, i tillegg til den opprinnelige anatomiske AAL (Anatomical Automatic Labeling) atlas14, brukte vi en ny hjerneparcellasjon, som har en mye finere oppløsning og høyere funksjonell homogenitet (se nedenfor). Vi forventet at begge oppdateringene ville forbedre modelleringen av det funksjonelle nettverket. Denne oppdaterte protokollen gir en detaljert prosedyre for å undersøke det nevrale grunnlaget for romlig navigasjon fra et nettverksperspektiv og hjelper til med å forstå individuelle variasjoner i navigasjonsatferd i helse og sykdom. En lignende prosedyre kan også brukes til nettverksmodellering for andre kognitive konstruksjoner (f.eks. Språk og minne).

Protocol

MERK: All programvaren som brukes her, vises i materialfortegnelsen. Dataene som ble brukt i denne studien til demonstrasjonsformål var fra Human Connectome Project (HCP: http://www. humanconnectome.org)15. Alle eksperimentelle prosedyrer ble godkjent av Institutional Review Board (IRB) ved Washington University. Bildedata i HCP-datasettet ble samlet inn ved hjelp av en modifisert 3T Siemens Skyra-skanner med en 32-kanals hodespole. Andre parametere for bildeinnsamling er beskrev…

Representative Results

NavigasjonsnettverkeneDen nåværende studien identifiserte 27 hjernegrupper, som er assosiert med romlig navigasjon, ved å inkorporere den nyeste meta-analyse-neuroimaging-databasen og AICHA-atlaset. Disse regionene besto av mediale temporale og parietale regioner som har blitt hyppig rapportert i navigasjonsneuroimaging studier. Den romlige fordelingen av disse regionene er vist i figur 5A og figur 5C. Til sammenligning v…

Discussion

Nettverksnevrovitenskap forventes å bidra til å forstå hvordan hjernenettverket støtter menneskelige kognitive funksjoner32. Denne protokollen demonstrerer en integrert tilnærming til å studere det funksjonelle nettverket for romlig navigasjon i den menneskelige hjerne, som også kan inspirere nettverksmodellering for andre kognitive konstruksjoner (f.eks. Språk).

Denne tilnærmingen besto av tre hovedtrinn: nodedefinisjon, nettverkskonstruksjon og nettverksanaly…

Divulgations

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Xiang-Zhen Kong ble støttet av National Natural Science Foundation of China (32171031), STI 2030 – Major Project (2021ZD0200409), Fundamental Research Funds for the Central Universities (2021XZZX006), og Information Technology Center of Zhejiang University.

Materials

Brain connectivity toolbox (BCT) Mikail Rubinov & Olaf Sporns  2019 The Brain Connectivity Toolbox (brain-connectivity-toolbox.net) is a MATLAB toolbox for complex-network (graph) analysis of structural and functional brain-connectivity data sets. 
GRETNA Jinhui Wang et al. 2 GRETNA is a graph theoretical network analysis toolbox which allows researchers to perform comprehensive analysis on the topology of brain connectome by integrating the most of network measures studied in current neuroscience field.
MATLAB MathWorks 2021a MATLAB is a programming and numeric computing platform used by millions of engineers and scientists to analyze data, develop algorithms, and create models.
Python Guido van Rossum et al. 3.8.6 Python is a programming language that lets you work more quickly and integrate your systems more effectively.
Statistical Parametric Mapping (SPM) Karl Friston et.al  12 Statistical Parametric Mapping refers to the construction and assessment of spatially extended statistical processes used to test hypotheses about functional imaging data.

References

  1. Kanwisher, N. Functional specificity in the human brain: a window into the functional architecture of the mind. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 107 (25), 11163-11170 (2010).
  2. Coughlan, G., Laczo, J., Hort, J., Minihane, A. M., Hornberger, M. Spatial navigation deficits – overlooked cognitive marker for preclinical Alzheimer disease. Nature Reviews Neurology. 14 (8), 496-506 (2018).
  3. Gilbert, S. J., Meuwese, J. D., Towgood, K. J., Frith, C. D., Burgess, P. W. Abnormal functional specialization within medial prefrontal cortex in high-functioning autism: a multi-voxel similarity analysis. Brain. 132 (4), 869-878 (2009).
  4. Kanwisher, N., McDermott, J., Chun, M. M. The fusiform face area: a module in human extrastriate cortex specialized for face perception. Journal of Neuroscience. 17 (11), 4302-4311 (1997).
  5. Epstein, R., Harris, A., Stanley, D., Kanwisher, N. The parahippocampal place area: recognition, navigation, or encoding. Neuron. 23 (1), 115-125 (1999).
  6. Epstein, R. A., Patai, E. Z., Julian, J. B., Spiers, H. J. The cognitive map in humans: spatial navigation and beyond. Nature Neuroscience. 20 (11), 1504-1513 (2017).
  7. Baumann, O., Mattingley, J. B. Extrahippocampal contributions to spatial navigation in humans: A review of the neuroimaging evidence. Hippocampus. 31 (7), 640-657 (2021).
  8. Auger, S. D., Mullally, S. L., Maguire, E. A. Retrosplenial cortex codes for permanent landmarks. PloS One. 7 (8), e43620 (2012).
  9. Zhen, Z., et al. Quantifying the variability of scene-selective regions: Interindividual, interhemispheric, and sex differences. Human Brain Mapping. 38 (4), 2260-2275 (2017).
  10. Ekstrom, A. D., Huffman, D. J., Starrett, M. Interacting networks of brain regions underlie human spatial navigation: a review and novel synthesis of the literature. Journal of Neurophysiology. 118 (6), 3328-3344 (2017).
  11. Coughlan, G., et al. Functional connectivity between the entorhinal and posterior cingulate cortices underpins navigation discrepancies in at-risk Alzheimer’s disease. Neurobiology of Aging. 90, 110-118 (2020).
  12. Kong, X. Z., et al. Human navigation network: the intrinsic functional organization and behavioral relevance. Brain Structure & Function. 222 (2), 749-764 (2017).
  13. Weisberg, S. M., Ekstrom, A. D. Hippocampal volume and navigational ability: The map (ping) is not to scale. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 126, 102-112 (2021).
  14. Tzourio-Mazoyer, N., et al. Automated anatomical labeling of activations in SPM using a macroscopic anatomical parcellation of the MNI MRI single-subject brain. Neuroimage. 15 (1), 273-289 (2002).
  15. Van Essen, D. C., et al. The WU-Minn human connectome project: an overview. Neuroimage. 80, 62-79 (2013).
  16. Smith, S. M., et al. Resting-state fMRI in the human connectome project. Neuroimage. 80, 144-168 (2013).
  17. Wang, L., et al. GRETNA: a graph theoretical network analysis toolbox for imaging connectomics. Frontiers in Human Neuroscience. 9, 386 (2015).
  18. Esteban, O., et al. fMRIPrep: a robust preprocessing pipeline for functional MRI. Nature Methods. 16 (1), 111-116 (2019).
  19. Yan, C., Zang, Y. DPARSF: a MATLAB toolbox for" pipeline" data analysis of resting-state fMRI. Frontiers in Systems Neuroscience. 4, 13 (2010).
  20. Yarkoni, T., Poldrack, R. A., Nichols, T. E., Van Essen, D. C., Wager, T. D. Large-scale automated synthesis of human functional neuroimaging data. Nature Methods. 8 (8), 665-670 (2011).
  21. Joliot, M., et al. AICHA: An atlas of intrinsic connectivity of homotopic areas. Journal of Neuroscience Methods. 254, 46-59 (2015).
  22. Murphy, K., Birn, R. M., Handwerker, D. A., Jones, T. B., Bandettini, P. A. The impact of global signal regression on resting state correlations: are anti-correlated networks introduced. Neuroimage. 44 (3), 893-905 (2009).
  23. Fox, M. D., Zhang, D., Snyder, A. Z., Raichle, M. E. The global signal and observed anticorrelated resting state brain networks. Journal of Neurophysiology. 101 (6), 3270-3283 (2009).
  24. Xiang, J., et al. Graph-based network analysis of resting-state fMRI: test-retest reliability of binarized and weighted networks. Brain Imaging and Behavior. 14, 1361-1372 (2020).
  25. Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
  26. Maslov, S., Sneppen, K. Specificity and stability in topology of protein networks. Science. 296 (5569), 910-913 (2002).
  27. Shrout, P. E., Fleiss, J. L. Intraclass correlations: uses in assessing rater reliability. Psychological Bulletin. 86 (2), 420 (1979).
  28. McGraw, K. O., Wong, S. P. Forming inferences about some intraclass correlation coefficients. Psychological Methods. 1 (1), 30 (1996).
  29. Andellini, M., Cannatà, V., Gazzellini, S., Bernardi, B., Napolitano, A. Test-retest reliability of graph metrics of resting state MRI functional brain networks: A review. Journal of Neuroscience Methods. 253, 183-192 (2015).
  30. Cao, H., et al. Test-retest reliability of fMRI-based graph theoretical properties during working memory, emotion processing, and resting state. Neuroimage. 84, 888-900 (2014).
  31. Rousson, V., Gasser, T., Seifert, B. Assessing intrarater, interrater and test-retest reliability of continuous measurements. Statistics in medicine. 21 (22), 3431-3446 (2002).
  32. Bullmore, E., Sporns, O. Complex brain networks: graph theoretical analysis of structural and functional systems. Nature Reviews Neuroscience. 10 (3), 186-198 (2009).
  33. Patai, E. Z., Spiers, H. J. The versatile wayfinder: prefrontal contributions to spatial navigation. Trends in Cognitive Sciences. 25 (6), 520-533 (2021).
  34. Wegman, J., Janzen, G. Neural encoding of objects relevant for navigation and resting state correlations with navigational ability. Journal of Cognitive Neuroscience. 23 (12), 3841-3854 (2011).
  35. Braun, U., et al. Test-retest reliability of resting-state connectivity network characteristics using fMRI and graph theoretical measures. Neuroimage. 59 (2), 1404-1412 (2012).
check_url/fr/65150?article_type=t

Play Video

Citer Cet Article
Zhang, F., Zhang, C., Pu, Y., Kong, X. Modeling the Functional Network for Spatial Navigation in the Human Brain. J. Vis. Exp. (200), e65150, doi:10.3791/65150 (2023).

View Video