JoVE Journal > Neuroscience
Summary
Abstract
Introduction
Protocol
Résultats
Discussion
Divulgations
Acknowledgements
Materials
References
Traduction automatique
Neurosciences

Kombinert perifer nervestimulering og kontrollerbar pulsparameter Transkraniell magnetisk stimulering for å undersøke sensorimotorisk kontroll og læring

Published: April 21, 2023
doi:
10.3791/65212
, ,
1Department of Kinesiology and Health Sciences,University of Waterloo

Summary

Kort latens afferente inhibering (SAI) er en transkraniell magnetisk stimuleringsprotokoll for å undersøke sensorimotorisk integrasjon. Denne artikkelen beskriver hvordan SAI kan brukes til å studere de konvergente sensorimotoriske sløyfene i motorbarken under sensorimotorisk oppførsel.

Abstract

Dyktig motorisk evne avhenger av effektiv integrering av sensorisk afferens i de aktuelle motorkommandoene. Afferente hemming gir et verdifullt verktøy for å undersøke den prosessuelle og deklarative innflytelsen over sensorimotorisk integrasjon under dyktige motoriske handlinger. Dette manuskriptet beskriver metodikken og bidragene til short-latency afferent inhibition (SAI) for å forstå sensorimotorisk integrasjon. SAI kvantifiserer effekten av en konvergent afferente volley på kortikospinal motorisk utgang fremkalt av transkraniell magnetisk stimulering (TMS). Den afferente volleyen utløses av elektrisk stimulering av en perifer nerve. TMS-stimulansen leveres til et sted over den primære motoriske cortex som fremkaller en pålitelig motorfremkalt respons i en muskel som serveres av den avferente nerven. Graden av hemming i den motorfremkalte responsen gjenspeiler størrelsen på den afferente volleyen som konvergerer på den motoriske hjernebarken og involverer sentrale GABA-erge og kolinerge bidrag. Det kolinerge engasjementet i SAI gjør SAI til en mulig markør for deklarative-prosessuelle interaksjoner i sensorimotorisk ytelse og læring. Mer nylig har studier begynt å manipulere TMS-strømretningen i SAI for å skille fra hverandre den funksjonelle betydningen av forskjellige sensorimotoriske kretser i den primære motoriske cortex for dyktige motorhandlinger. Evnen til å kontrollere ytterligere pulsparametere (f.eks. Pulsbredden) med toppmoderne kontrollerbar pulsparameter TMS (cTMS) har forbedret selektiviteten til sensorimotorkretsene undersøkt av TMS-stimulansen og gitt en mulighet til å skape mer raffinerte modeller av sensorimotorisk kontroll og læring. Derfor fokuserer det nåværende manuskriptet på SAI-vurdering ved hjelp av cTMS. Prinsippene som er skissert her, gjelder imidlertid også for SAI vurdert ved bruk av konvensjonelle TMS-stimulatorer med fast pulsbredde og andre former for afferente inhibering, for eksempel langlatens afferente inhibering (LAI).

Introduction

Flere sensorimotoriske sløyfer konvergerer i motorbarken for å forme pyramideformede kanalprojeksjoner til spinalmotorneuroner og interneuroner1. Men hvordan disse sensorimotoriske sløyfene samhandler for å forme kortikospinale projeksjoner og motorisk oppførsel, er fortsatt et åpent spørsmål. Kort latens afferente inhibering (SAI) gir et verktøy for å undersøke de funksjonelle egenskapene til konvergente sensorimotoriske sløyfer i motorisk cortex-utgang. SAI kombinerer motorisk kortikal transkraniell magnetisk stimulering (TMS) med elektrisk stimulering av den tilsvarende perifere afferente nerven.

TMS er en ikke-invasiv metode for å trygt stimulere pyramidale motorneuroner transsynaptisk i den menneskelige hjerne 2,3. TMS innebærer å sende en stor, forbigående elektrisk strøm gjennom en kveilet ledning plassert i hodebunnen. Den elektriske strømmens forbigående natur skaper et raskt skiftende magnetfelt som induserer en elektrisk strøm i hjernen4. I tilfelle av en enkelt TMS-stimulus aktiverer den induserte strømmen en serie eksitatoriske innganger til pyramidale motorneuroner 5-7. Hvis styrken til de genererte eksitatoriske inngangene er tilstrekkelig, fremkaller den synkende aktiviteten en kontralateral muskelrespons kjent som det motorfremkalte potensialet (MEP). Latensen til MEP gjenspeiler kortikomotorisk ledningstid8. Amplituden til MEP indekserer eksitabiliteten til kortikospinale nevroner9. Den enkle TMS-stimulansen som fremkaller MEP kan også innledes med en kondisjonerende stimulus10,11,12. Disse parpulsparadigmene kan brukes til å indeksere effekten av ulike interneuronbassenger på kortikospinalutgangen. Når det gjelder SAI, brukes den perifere elektriske kondisjoneringsstimulansen til å undersøke virkningen av den afferente volleyen på den motoriske kortikale eksitabiliteten11,13,14,15. Den relative timingen av TMS-stimulansen og perifer elektrisk stimulering justerer virkningen av TMS-stimulansen på motorbarken med ankomsten av de afferente fremspringene til motorbarken. For SAI i de distale øvre lemmemusklene går mediannervestimulusen vanligvis foran TMS-stimulansen med 18-24 ms11,13,15,16. Samtidig øker SAI ettersom styrken til den afferente volleyen indusert av den perifere stimulansen øker13,17,18.

Til tross for sin sterke tilknytning til de ytre egenskapene til den afferente projeksjonen til motorbarken, er SAI et formbart fenomen involvert i mange motorstyringsprosesser. For eksempel reduseres SAI i oppgaverelevante muskler før en forestående bevegelse 19,20,21, men opprettholdes i tilstøtende oppgave-irrelevante motoriske representasjoner 19,20,22. Sensitiviteten for oppgaverelevans antas å reflektere en surroundinhiberingsmekanisme23 som tar sikte på å redusere uønsket effektorrekruttering. Mer nylig ble det foreslått at reduksjonen i SAI i den oppgaverelevante effektoren kan reflektere et bevegelsesrelatert gatingfenomen designet for å undertrykke forventet sensorisk afferens21 og lette korreksjoner under sensorimotorisk planlegging og utførelse24. Uavhengig av den spesifikke funksjonelle rollen, er SAI korrelert med reduksjoner i fingerferdighet og prosesseringseffektivitet25. Endret SAI er også forbundet med økt risiko for å falle hos eldre voksne 26 og kompromittert sensorimotorisk funksjon i Parkinsons sykdom 26,27,28 og personer med fokal hånddystoni 29.

Kliniske og farmakologiske bevis indikerer at de hemmende veiene som medierer SAI er følsomme for sentral kolinerg modulasjon30. For eksempel reduserer administrering av muskarinisk acetylkolinreseptorantagonist skopolamin SAI31. I motsetning til dette øker halveringstiden til acetylkolin via acetylkolinesterasehemmere SAI32,33. I samsvar med farmakologiske bevis er SAI følsom for flere kognitive prosesser med sentral kolinerg involvering, inkludert opphisselse 34, belønning35, tildeling av oppmerksomhet 21,36,37 og minne38,39,40. SAI er også endret i kliniske populasjoner med kognitive underskudd assosiert med tap av kolinerge nevroner, som Alzheimers sykdom 41,42,43,44,45,46,47, Parkinsons sykdom (med mild kognitiv svekkelse)48,49,50 og mild kognitiv svekkelse 47,51,52. Differensialmoduleringen av SAI ved forskjellige benzodiazepiner med differensialaffiniteter for forskjellige γ-aminosmørsyre type A (GABAA) reseptorunderenhetstyper antyder at SAI-hemmende veier er forskjellige fra veier som medierer andre former for parpulshemming30. For eksempel reduserer lorazepam SAI, men forbedrer kortintervall kortikal inhibering (SICI) 53. Zolpidem reduserer SAI, men har liten effekt på SICI53. Diazepam øker SICI, men har liten innvirkning på SAI53. Reduksjonen i SAI av disse positive allosteriske modulatorene av GABAA-reseptorfunksjon, kombinert med observasjonen at GABA kontrollerer frigivelsen av acetylkolin i hjernestammen og cortex54, har ført til hypotesen om at GABA modulerer den kolinerge banen som projiserer til sensorimotorisk cortex for å påvirke SAI55.

Nylig har SAI blitt brukt til å undersøke interaksjoner mellom sensorimotoriske sløyfer som setter prosessuelle motoriske kontrollprosesser og de som justerer prosessuelle prosesser til eksplisitte top-down mål og kognitive kontrollprosesser 21,36,37,38. Det sentrale kolinerge engasjementet i SAI31 antyder at SAI kan indeksere en utøvende innflytelse over prosessuell sensorimotorisk kontroll og læring. Det er viktig at disse studiene har begynt å identifisere de unike effektene av kognisjon på spesifikke sensorimotoriske kretser ved å vurdere SAI ved hjelp av forskjellige TMS-strømretninger. SAI-studier bruker vanligvis posterior-anterior (PA) indusert strøm, mens bare en håndfull SAI-studier har benyttet anterior-posterior (AP) indusert nåværende55. Imidlertid rekrutterer bruk av TMS for å indusere AP sammenlignet med PA-strøm under SAI-vurdering distinkte sensorimotoriske kretser16,56. For eksempel endres AP-sensitive, men ikke PA-følsomme, sensorimotoriske kretser ved cerebellar modulasjon37,56. Videre moduleres AP-sensitive, men ikke PA-følsomme, sensorimotoriske kretser av oppmerksomhetsbelastning36. Endelig kan oppmerksomhet og cerebellare påvirkninger konvergere på de samme AP-følsomme sensorimotoriske kretsene, noe som fører til maladaptive endringer i disse kretsene37.

Fremskritt innen TMS-teknologi gir ekstra fleksibilitet til å manipulere konfigurasjonen av TMS-stimulansen som brukes under enkeltpuls, parpuls og repeterende applikasjoner57,58. Kontrollerbare pulsparameter TMS (cTMS) stimulatorer er nå kommersielt tilgjengelige for forskningsbruk over hele verden, og disse gir fleksibel kontroll over pulsbredden og formen57. Den økte fleksibiliteten oppstår ved å kontrollere utladningsvarigheten til to uavhengige kondensatorer, hver ansvarlig for en egen fase av TMS-stimulansen. Den bifasiske eller monofasiske naturen til stimulansen styres av den relative utladningsamplituden fra hver kondensator, en parameter kalt M-forholdet. cTMS-studier har kombinert pulsbreddemanipulering med forskjellige strømretninger for å demonstrere at de faste pulsbreddene som brukes av konvensjonelle TMS-stimulatorer (70-82 μs)59,60 sannsynligvis rekrutterer en blanding av funksjonelt distinkte sensorimotoriske kretser under SAI 56. Derfor er cTMS et spennende verktøy for å disentangle videre den funksjonelle betydningen av ulike konvergente sensorimotoriske sløyfer i sensorimotorisk ytelse og læring.

Dette manuskriptet beskriver en unik SAI-tilnærming til å studere sensorimotorisk integrasjon som integrerer perifer elektrisk stimulering med cTMS under sensorimotorisk oppførsel. Denne tilnærmingen forbedrer den typiske SAI-tilnærmingen ved å vurdere effekten av afferente projeksjoner på utvalgte interneuronpopulasjoner i motorbarken som styrer kortikospinal utgang under pågående sensorimotorisk oppførsel. Selv om det er relativt nytt, gir cTMS en klar fordel ved å studere sensorimotorisk integrasjon i typiske og kliniske populasjoner. Videre kan den nåværende tilnærmingen enkelt tilpasses for bruk med konvensjonelle TMS-stimulatorer og for å kvantifisere andre former for afferente hemming og tilrettelegging, for eksempel langlatens afferente inhibering (LAI)13 eller kort latens afferente tilrettelegging (SAF)15.

Protocol

Følgende protokoll kan brukes på ulike eksperimenter. Informasjonen som er gitt beskriver et eksperiment der SAI brukes til å kvantifisere sensorimotorisk integrasjon under en fingerrespons på en gyldig eller ugyldig cued sonde. I denne protokollen vurderes SAI uten en oppgave, deretter samtidig under den signaliserte sensorimotoriske oppgaven, og deretter igjen uten en oppgave. cTMS-stimulatoren kan erstattes av en hvilken som helst kommersielt tilgjengelig konvensjonell TMS-stimulator. Imidlertid vil pulsbredden ti…

Representative Results

Figur 3 illustrerer eksempler på ubetingede og betingede MEPs fra en enkelt deltaker fremkalt i FDI-muskelen under sensorimotorisk oppgave ved bruk av PA120- og AP30- (senket skrift angir pulsbredde) indusert strøm. Søylediagrammene i den midterste kolonnen illustrerer de rå gjennomsnittlige peak-to-peak MEP-amplitudene for de ubetingede og betingede forsøkene. Søylediagrammene til høyre viser SAI- og MEP-startforsinkelsene for PA120- og AP30-indu…

Discussion

SAI-metoden beskrevet her sonder en delmengde av nevrale veier som spiller en rolle i sensorimotorisk ytelse og læring. Vurdering av SAI mens deltakerne utfører kontrollerte sensorimotoriske oppgaver er avgjørende for å disentangling de komplekse bidragene til de mange sensorimotoriske sløyfene som konvergerer på de motoriske kortikospinale nevronene for å forme motorutgangen i friske og kliniske populasjoner. For eksempel har en lignende metodikk blitt brukt til å identifisere den cerebellare innflytelsen over p…

Divulgations

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Forfatterne anerkjenner finansiering fra Natural Sciences and Engineering Research Council (NSERC), Canada Foundation for Innovation (CFI) og Ontario Research Fund (ORF) tildelt SKM.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)
DOWNLOAD MATERIALS LIST

References

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neurosciences. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neurosciences. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Tags

Sensorimotor ControlMotor LearningSensory-motor IntegrationAfferent InhibitionTranscranial Magnetic StimulationControllable Pulse Parameter TMSMotor CortexMotor PerformanceSkill AcquisitionRehabilitationNeurological Disorders

Play Video
PDF
DOI
DOWNLOAD MATERIALS LIST
Citer Cet Article
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).
Télécharger la Citation
Réimpressions et Autorisations

View Video

✖

To prove you're not a robot, please enter the text in the image below

CAPTCHA Image
Play CAPTCHA Audio
Refresh Image