Summary

Rôle de la tractographie par IRM de diffusion dans la chirurgie endoscopique de la base du crâne endonasal

Published: July 05, 2021
doi:

Summary

Nous présentons un protocole pour intégrer la tractographie par IRM de diffusion dans le travail des patients jusqu’à la chirurgie endoscopique endonasale pour une tumeur à la base du crâne. Les méthodes d’adoption de ces études de neuroimagerie dans les phases pré- et per-opératoires sont décrites.

Abstract

La chirurgie endonasale endoscopique a acquis un rôle de premier plan dans la gestion des tumeurs complexes de la base du crâne. Il permet la résection d’un grand groupe de lésions bénignes et malignes par une voie anatomique extra-crânienne naturelle, représentée par les cavités nasales, évitant la rétraction cérébrale et la manipulation neurovasculaire. Cela se reflète dans la récupération clinique rapide des patients et le faible risque de séquelles neurologiques permanentes, ce qui représente la principale mise en garde de la chirurgie conventionnelle de la base du crâne. Cette chirurgie doit être adaptée à chaque cas spécifique, en tenant compte de ses caractéristiques et de sa relation avec les structures neuronales environnantes, principalement basées sur la neuroimagerie préopératoire. Les techniques avancées d’IRM, telles que la tractographie, ont rarement été adoptées dans la chirurgie de la base du crâne en raison de problèmes techniques: des processus longs et compliqués pour générer des reconstructions fiables à inclure dans le système de neuronavigation.

Cet article vise à présenter le protocole mis en œuvre dans l’établissement et met en évidence la collaboration synergique et le travail d’équipe entre les neurochirurgiens et l’équipe de neuroimagerie (neurologues, neuroradiologues, neuropsychologues, physiciens et bioingénieurs) dans le but final de sélectionner le traitement optimal pour chaque patient, d’améliorer les résultats chirurgicaux et de poursuivre l’avancement de la médecine personnalisée dans ce domaine.

Introduction

La possibilité d’approcher la ligne médiane de base du crâne et les régions paramédiaines par une voie antérieure, en adoptant les fosses nasales comme cavités naturelles, a une longue histoire, remontant à plus d’un siècle1. Cependant, au cours des 20 dernières années, les technologies de visualisation et opératoires se sont suffisamment améliorées pour élargir leur possibilité d’inclure le traitement des tumeurs les plus complexes telles que les méningiomes, les chordomes, les chondrosarcomes et les craniopharyngiomes1 en raison de l’introduction (1) de l’endoscope, qui donne une vue panoramique et détaillée 2D / 3D de ces régions au chirurgien, (2) le développement de systèmes de neuronavigation peropératoires, et (3) la mise en œuvre d’instruments chirurgicaux dédiés. Comme l’ont minutieusement démontré Kassam et al. et confirmé par de multiples revues et méta-analyses, les avantages de cette approche chirurgicale sont principalement représentés par ses chances de réséquer les tumeurs de la base du crâne difficiles, en évitant toute rétraction cérébrale directe ou manipulation nerveuse, réduisant ainsi le risque de complications chirurgicales et de séquelles neurologiques et visuelles à long terme2,3,4, 5,6,7,8,9,10,11,12.

Pour les tumeurs multiples de la base du crâne et de l’hypophyse-diféphale, l’objectif chirurgical idéal a changé au cours des dernières années, passant de l’ablation tumorale la plus étendue possible à l’ablation la plus sûre avec préservation des fonctions neurologiques pour préserver la qualité de vie du patient3. Cette limitation pourrait être compensée par des traitements adjuvants innovants et efficaces, tels que la radiothérapie (adoptant des particules massives telles que des protons ou des ions carbone le cas échéant) et, pour certains néoplasmes, par la chimiothérapie en tant qu’inhibiteurs de la voie BRAF/MEK pour les craniopharyngiomes13,14,15.

Cependant, pour poursuivre ces objectifs, une évaluation préopératoire minutieuse est cruciale, afin d’adapter la stratégie chirurgicale à la spécificité de chaque cas2. Dans la plupart des centres, le protocole préopératoire de l’IRM n’est généralement effectué qu’avec des séquences structurelles standard, qui fournissent la caractérisation morphologique de la lésion. Cependant, avec ces techniques, il n’est pas toujours possible d’évaluer de manière fiable la relation anatomique de la tumeur avec les structures adjacentes3. De plus, chaque patient peut présenter différents profils de réorganisation fonctionnelle induite par la pathologie détectables uniquement avec la tractographie par IRM de diffusion et l’IRM fonctionnelle (IRMf), qui peuvent être utilisées pour fournir des conseils à la fois dans la planification de la chirurgie et dans les étapes peropératoires16,17.

Actuellement, l’IRMf est la modalité de neuroimagerie la plus couramment utilisée pour cartographier l’activité fonctionnelle et la connectivité cérébrales, comme guide pour la planification chirurgicale18,19 et pour améliorer le résultat des patients20. L’IRMf basée sur les tâches est la modalité de choix pour identifier les régions cérébrales « éloquentes » qui sont fonctionnellement impliquées dans la performance de tâches spécifiques (par exemple, tapotement des doigts, fluidité phonémique), mais n’est pas applicable à l’étude des tumeurs de la base du crâne.

La tractographie par IRM de diffusion permet une reconstruction in vivo et non invasive des connexions cérébrales de la substance blanche ainsi que des nerfs crâniens, en étudiant la structure hodologique du cerveau21. Différents algorithmes de tractographie ont été développés pour reconstruire les voies axonales en reliant les profils de diffusivité des molécules d’eau, évalués dans chaque voxel cérébral. La tractographie déterministe suit la direction de diffusivité dominante, tandis que la tractographie probabiliste évalue la distribution de connectivité des voies possibles. En outre, différents modèles peuvent être appliqués pour évaluer la diffusivité au sein de chaque voxel, et il est possible de définir deux catégories principales: les modèles à fibre unique, tels que le modèle de tenseur de diffusion, où une seule orientation de fibre est évaluée, et les modèles à fibres multiples, tels que la déconvolution sphérique, où plusieurs orientations de fibres croisées sont reconstruites22,23. Malgré le débat méthodologique sur la tractographie par IRM de diffusion, son utilité dans le flux de travail neurochirurgical est actuellement établie. Il est possible d’évaluer la luxation du tractus de la substance blanche et la distance à la tumeur, en préservant les connexions spécifiques de la substance blanche. De plus, les cartes d’imagerie par tenseur de diffusion (DTI), en particulier l’anisotropie fractionnaire (FA) et la diffusivité moyenne (MD), peuvent être appliquées pour évaluer les altérations microstructurales de la substance blanche liées à une éventuelle infiltration tumorale et pour la surveillance longitudinale des voies. Toutes ces caractéristiques font de la tractographie irm par diffusion un outil puissant à la fois pour la planification pré-chirurgicale et la prise de décision peropératoire grâce aux systèmes de neuronavigation24.

Cependant, l’application des techniques de tractographie à la chirurgie de la base du crâne a été limitée par le besoin de connaissances techniques spécialisées et le travail fastidieux pour optimiser l’acquisition de séquences IRM de diffusion, le protocole d’analyse et l’intégration des résultats de la tractographie dans les systèmes de neuronavigation25. Enfin, d’autres limitations sont dues aux difficultés techniques qui étendent ces analyses des structures de la substance blanche intraparenchymateuses aux structures extra-parenchymateuses, comme les nerfs crâniens. En effet, seules des études récentes ont présenté des résultats préliminaires tentant d’intégrer l’IRM avancée et la chirurgie de la base du crâne26,27,28.

Le présent article présente un protocole pour la prise en charge multidisciplinaire des tumeurs hypophyso-diocéphales et de la base du crâne à l’aide de la tractographie par IRM de diffusion. La mise en œuvre de ce protocole dans l’établissement est le résultat de la collaboration entre neurochirurgiens, neuro-endocrinologues et l’équipe de neuroimagerie (y compris l’expertise clinique et bioinformatique) pour offrir une approche multiaxiale intégrée efficace à ces patients.

Dans le centre, nous avons intégré des protocoles multidisciplinaires pour la prise en charge des patients atteints de tumeurs de la base du crâne, afin de fournir la description la plus informative possible et d’adapter et de personnaliser le plan chirurgical. Nous montrons que ce protocole peut être adopté à la fois dans le cadre clinique et de recherche pour tout patient atteint d’une tumeur à base du crâne afin de guider la stratégie de traitement et d’améliorer les connaissances sur les modifications cérébrales induites par ces lésions.

Protocol

Le protocole suit les normes éthiques du Comité local de recherche et la déclaration d’Helsinki de 1964 et ses amendements ultérieurs ou des normes éthiques comparables. 1. Sélection des patients Adoptez les critères d’inclusion suivants: patients âgés de plus de 18 ans, collaborant pleinement, présentant une tumeur de la base du crâne ou une région hypophyso-difencéphale. Exclure les patients présentant une contre-indication à l’IRM (c.-à-d. un stimul…

Representative Results

Une femme de 55 ans présentait des déficits visuels progressifs. Ses antécédents médicaux n’étaient pas remarquables. Lors de l’évaluation ophtalmologique, une réduction bilatérale de l’acuité visuelle (6/10 dans l’œil droit et 8/10 dans l’œil gauche) a été révélée, et le champ visuel informatisé a montré une hémianopie bitemporale complète. Aucun autre déficit n’était évident à l’examen neurologique, mais le patient a signalé une asthénie persista…

Discussion

L’application du protocole présenté a abouti à un traitement sûr et efficace de l’une des tumeurs intracrâniennes les plus difficiles telles qu’un craniopharyngiome envahissant le3ème ventricule, ouvrant peut-être un nouvel horizon pour une lésion définie par H. Cushing il y a environ un siècle comme le néoplasme intracrânien le plus déconcertant1. La combinaison d’une planification préopératoire précise, de l’intégration de techniques d’IRM avancées et d?…

Divulgazioni

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Nous tenons à remercier les techniciens en radiologie et le personnel infirmier de la zone de neuroradiologie, IRCCS Istituto delle Scienze Neurologiche di Bologna, et leur coordinatrice, la Dre Maria Grazia Crepaldi, pour leur collaboration.

Materials

BRAF V600E-specific clone VE1 Ventana
Dural Substitute Biodesign, Cook Medical
Endoscope Karl Storz, 4mm in diameter, 18 cm in length, Hopkins II – Karl Storz Endoscopy
Immunohistochemical staining instrument  Ventana Benchmark, Ventana Medical Systems
MRI 3T Magnetom Skyra, Siemens Health Care
Neuronavigator Stealth Station S8 Surgical Navigation System, MEDTRONIC

Riferimenti

  1. Wang, A. J., Zaidi, H. A., Laws, E. D. History of endonasal skull base surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 441-453 (2016).
  2. Kassam, A. B., Gardner, P., Snyderman, C., Mintz, A., Carrau, R. Expanded endonasal approach: fully endoscopic, completely transnasal approach to the middle third of the clivus, petrous bone, middle cranial fossa, and infratemporal fossa. Neurosurgical Focus. 19 (1), 6 (2005).
  3. Schwartz, T. H., Morgenstern, P. F., Anand, V. K. Lessons learned in the evolution of endoscopic skull base surgery. Journal of Neurosurgery. 130 (2), 337-346 (2019).
  4. Cossu, G., et al. Surgical management of craniopharyngiomas in adult patients: a systematic review and consensus statement on behalf of the EANS skull base section. Acta Neurochirurgica. 162 (5), 1159-1177 (2020).
  5. Komotar, R. J., Starke, R. M., Raper, D. M., Anand, V. K., Schwartz, T. H. Endoscopic endonasal compared with microscopic transsphenoidal and open transcranial resection of craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 77 (2), 329-341 (2012).
  6. Clark, A. J., et al. Endoscopic surgery for tuberculum sellae meningiomas: a systematic review and meta-analysis. Neurosurgical Review. 36 (3), 349-359 (2013).
  7. Ditzel Filho, L. F., et al. Endoscopic Endonasal Approach for Removal of Tuberculum Sellae Meningiomas. Neurosurgical Clinics of North America. 26 (3), 349 (2015).
  8. Labidi, M., et al. Clivus chordomas: a systematic review and meta-analysis of contemporary surgical management. Journal of Neurosurgical Science. 60 (4), 476-484 (2016).
  9. Cannizzaro, D., et al. Microsurgical versus endoscopic trans-sphenoidal approaches for clivus chordoma: a pooled and meta-analysis. Neurosurgical Review. , (2020).
  10. Fujii, T., Platt, A., Zada, G. Endoscopic Endonasal Approaches to the Craniovertebral Junction: A Systematic Review of the Literature. Journal of Neurological Surgery: Part B Skull Base. 76 (6), 480-488 (2015).
  11. Tubbs, R. S., Demerdash, A., Rizk, E., Chapman, J. R., Oskouian, R. J. Complications of transoral and transnasal odontoidectomy: a comprehensive review. Child’s Nervous System. 32 (1), 55-59 (2016).
  12. Zoli, M., et al. Endoscopic approaches to orbital lesions: case series and systematic literature review. Journal of Neurosurgery. 3, 1 (2020).
  13. Jensterle, M., et al. Advances in the management of craniopharyngioma in children and adults. Radiology and Oncology. 53 (4), 388-396 (2019).
  14. Roque, A., Odia, Y. BRAF-V600E mutant papillary craniopharyngioma dramatically responds to combination BRAF and MEK inhibitors. CNS Oncology. 6 (2), 95-99 (2017).
  15. Marucci, G., et al. Targeted BRAF and CTNNB1 next-generation sequencing allows proper classification of nonadenomatous lesions of the sellar region in samples with limiting amounts of lesional cells. Pituitary. 18 (6), 905-911 (2015).
  16. Silva, M. A., See, A. P., Essayed, W. I., Golby, A. J., Tie, Y. Challenges and techniques for presurgical brain mapping with functional MRI. NeuroImage Clinical. 17, 794-803 (2017).
  17. Duffau, H. Lessons from brain mapping in surgery for low-grade glioma: insights into associations between tumor and brain plasticity. The Lancet Neurology. 4 (8), 476-486 (2005).
  18. Maesawa, S., et al. Evaluation of resting state networks in patients with gliomas: connectivity changes in the unaffected side and its relation to cognitive function. PloS One. 10 (2), 0118072 (2015).
  19. Gonen, T., et al. Intra-operative multi-site stimulation: Expanding methodology for cortical brain mapping of language functions. PloS One. 12 (7), 0180740 (2017).
  20. Pillai, J. J. The evolution of clinical functional imaging during the past 2 decades and its current impact on neurosurgical planning. American Journal of Neuroradiology. 31 (2), 219-225 (2010).
  21. Bizzi, A. Presurgical mapping of verbal language in brain tumors with functional MR imaging and MR tractography. Neuroimaging Clinics of North America. 19 (4), 573-596 (2009).
  22. Dell’Acqua, F., Tournier, J. D. Modelling white matter with spherical deconvolution: How and why. NMR in Biomedicine. 32 (4), 3945 (2019).
  23. Maier-Hein, K. H., et al. The challenge of mapping the human connectome based on diffusion tractography. Nature Communications. 8 (1), 1349 (2017).
  24. Costabile, J. D., Alaswad, E., D’Souza, S., Thompson, J. A., Ormond, D. R. Current Applications of Diffusion Tensor Imaging and Tractography in Intracranial Tumor Resection. Frontiers in Oncology. 9, 426 (2019).
  25. Jacquesson, T., et al. Full tractography for detecting the position of cranial nerves in preoperative planning for skull base surgery: technical note. Journal of Neurosurgery. , 1-11 (2019).
  26. Zolal, A., et al. Comparison of probabilistic and deterministic fiber tracking of cranial nerves. Journal of Neurosurgery. 127 (3), 613-621 (2017).
  27. Ung, N., et al. A Systematic Analysis of the Reliability of Diffusion Tensor Imaging Tractography for Facial Nerve Imaging in Patients with Vestibular Schwannoma. Journal of Neurological Part B Skull Base. 77 (4), 314-318 (2016).
  28. Anik, I., et al. Visual Outcome of an Endoscopic Endonasal Transsphenoidal Approach in Pituitary Macroadenomas: Quantitative Assessment with Diffusion Tensor Imaging Early and Long-Term Results. World Neurosurgery. 12, 691-701 (2018).
  29. Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
  30. Yushkevich, P. A., et al. User-Guided Segmentation of Multi-modality Medical Imaging Datasets with ITK-SNAP. Neuroinformatics. 17 (1), 83-102 (2019).
  31. Tournier, J. D., Calamante, F., Connelly, A. Robust determination of the fibre orientation distribution in diffusion MRI: non-negativity constrained super-resolved spherical deconvolution. NeuroImage. 35 (4), 1459-1472 (2007).
  32. Mormina, E., et al. Optic radiations evaluation in patients affected by high-grade gliomas: a side-by-side constrained spherical deconvolution and diffusion tensor imaging study. Neuroradiology. 58 (11), 1067-1075 (2016).
  33. Hales, P. W., et al. Delineation of the visual pathway in paediatric optic pathway glioma patients using probabilistic tractography, and correlations with visual acuity. Neuroimage Clinical. 11 (17), 541-548 (2017).
  34. Testa, C., et al. The effect of diffusion gradient direction number on corticospinal tractography in the human brain: an along-tract analysis. Magma. 30 (3), 265-280 (2017).
  35. Talozzi, L., et al. Along-tract analysis of the arcuate fasciculus using the Laplacian operator to evaluate different tractography methods. Magnetic Resonance Imaging. 54, 183-193 (2018).
  36. Zoli, M., et al. Postoperative outcome of body core temperature rhythm and sleep-wake cycle in third ventricle craniopharyngiomas. Neurosurgical Focus. 41 (6), 12 (2016).
  37. Foschi, M., et al. Site and type of craniopharyngiomas impact differently on 24-hour circadian rhythms and surgical outcome. A neurophysiological evaluation. Autonomic Neuroscience. 208, 126-130 (2017).
  38. Mojón, A., Fernández, J. R., Hermida, R. C. Chronolab: an interactive software package for chronobiologic time series analysis written for the Macintosh computer. Chronobiology International. 9 (6), 403-412 (1992).
  39. Hardesty, D. A., Montaser, A. S., Beer-Furlan, A., Carrau, R. L., Prevedello, D. M. Limits of endoscopic endonasal surgery for III ventricle craniopharyngiomas. Journal of Neurosurgical Sciences. 62 (3), 310-321 (2018).
  40. Lee, W. H., et al. Effect of Dexmedetomidine Combined Anesthesia on Motor evoked Potentials During Brain Tumor Surgery. World Neurosurgery. 123, 280-287 (2019).
  41. Barazi, S. A., et al. Extended endoscopic transplanum-transtuberculum approach for pituitary adenomas. British Journal of Neurosurgery. 27 (3), 374-382 (2013).
  42. Singh, H., et al. Intraoperative Neurophysiological Monitoring for Endoscopic Endonasal Approaches to the Skull Base: A Technical Guide. Scientifica. , 1751245 (2016).
  43. Mazzatenta, D., et al. Outcome of Endoscopic Endonasal Surgery in Pediatric Craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 134, 277-288 (2020).
  44. Milanese, L., et al. Antibiotic Prophylaxis in Endoscopic Endonasal Pituitary and Skull Base Surgery. World Neurosurgery. 106, 912-918 (2017).
  45. Hadad, G., et al. A novel reconstructive technique after endoscopic expanded endonasal approaches: vascular pedicle nasoseptal flap. Laryngoscope. 116 (10), 1882-1886 (2006).
  46. Zoli, M., et al. Cavernous sinus invasion by pituitary adenomas: role of endoscopic endonasal surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 485-494 (2016).
  47. Louis, D. N., et al. The 2016 World Health Organization classification of tumors of the central nervous system: a summary. Acta Neuropathologica. 131 (6), 803-820 (2016).
  48. Coury, J. R., Davis, B. N., Koumas, C. P., Manzano, G. S., Dehdashti, A. R. Histopathological and molecular predictors of growth patterns and recurrence in craniopharyngiomas: a systematic review. Neurosurgical Review. 43 (1), 41-48 (2020).
  49. Prieto, R., et al. Craniopharyngioma adherence: a comprehensive topographical categorization and outcome-related risk stratification model based on the methodical examination of 500 tumors. Neurosurgical Focus. 41 (6), 13 (2016).
  50. Cagnazzo, F., Zoli, M., Mazzatenta, D., Gompel, J. J. V. Endoscopic and Microscopic Transsphenoidal Surgery of Craniopharyngiomas: A Systematic Review of Surgical Outcomes Over Two Decades. Journal of Neurological Surgery: part A Central European Neurosurgery. 79 (3), 247-256 (2018).
  51. Cavallo, L. M., et al. The endoscopic endonasal approach for the management of craniopharyngiomas: a series of 103 patients. Journal of Neurosurgery. 121, 100-113 (2014).
  52. Andersson, J. L., Skare, S., Ashburner, J. How to correct susceptibility distortions in spin-echo echo-planar images: application to diffusion tensor imaging. Neuroimage. 20 (2), 870-888 (2003).
  53. Castellano, A., Cirillo, S., Bello, L., Riva, M., Falini, A. Functional MRI for Surgery of Gliomas. Current Treatment Options in Neurology. 19 (10), 34 (2017).
  54. Elowe-Gruau, E., et al. Childhood craniopharyngioma: hypothalamus-sparing surgery decreases the risk of obesity. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 98 (6), 2376-2382 (2013).
  55. Jacquesson, T., et al. Overcoming Challenges of Cranial Nerve Tractography: A Targeted Review. Neurosurgery. 84 (2), 313-325 (2019).
check_url/it/61724?article_type=t

Play Video

Citazione di questo articolo
Zoli, M., Talozzi, L., Mitolo, M., Lodi, R., Mazzatenta, D., Tonon, C. Role of Diffusion MRI Tractography in Endoscopic Endonasal Skull Base Surgery. J. Vis. Exp. (173), e61724, doi:10.3791/61724 (2021).

View Video