Indici di rete elettroencefalografici come biomarcatori di compromissione dell'arto superiore nell'ictus cronico
Summary
Il protocollo sperimentale dimostra il paradigma per l’acquisizione e l’analisi dei segnali elettroencefalografici (EEG) durante il movimento dell’arto superiore in soggetti con ictus. L’alterazione della rete funzionale delle bande di frequenza EEG low-beta è stata osservata durante il movimento dell’arto superiore compromesso ed è stata associata al grado di compromissione motoria.
Abstract
L’alterazione dei segnali dell’elettroencefalografia (EEG) durante il movimento specifico dell’arto compromesso è stata segnalata come un potenziale biomarcatore per la gravità della compromissione motoria e per la previsione del recupero motorio nei soggetti con ictus. Quando si implementano esperimenti EEG, sono necessari paradigmi dettagliati e protocolli sperimentali ben organizzati per ottenere risultati robusti e interpretabili. In questo protocollo, illustriamo un paradigma task-specific con il movimento dell’arto superiore e i metodi e le tecniche necessarie per l’acquisizione e l’analisi dei dati EEG. Il paradigma consiste in 1 minuto di riposo seguito da 10 prove che comprendono l’alternanza di 5 e 3 secondi di riposo e di attività (estensione della mano), rispettivamente, in 4 sessioni. I segnali EEG sono stati acquisiti utilizzando 32 elettrodi del cuoio capelluto Ag/AgCl a una frequenza di campionamento di 1.000 Hz. Sono state eseguite analisi delle perturbazioni spettrali correlate agli eventi associate al movimento degli arti e analisi della rete funzionale a livello globale nella banda di frequenza low-beta (12-20 Hz). I risultati rappresentativi hanno mostrato un’alterazione della rete funzionale delle bande di frequenza EEG low-beta durante il movimento dell’arto superiore compromesso e la rete funzionale alterata è stata associata al grado di compromissione motoria nei pazienti con ictus cronico. I risultati dimostrano la fattibilità del paradigma sperimentale nelle misurazioni EEG durante il movimento dell’arto superiore in individui con ictus. Sono necessarie ulteriori ricerche che utilizzino questo paradigma per determinare il valore potenziale dei segnali EEG come biomarcatori di compromissione motoria e recupero.
Introduction
La compromissione motoria dell’arto superiore è una delle conseguenze più comuni dell’ictus ed è correlata a limitazioni nelle attività della vita quotidiana 1,2. È noto che i ritmi delle bande alfa (8-13 Hz) e beta (13-30 Hz) sono strettamente associati ai movimenti. In particolare, gli studi hanno dimostrato che l’alterata attività neurale nelle bande di frequenza alfa e beta inferiore (12-20 Hz) durante il movimento di un arto compromesso è correlata al grado di compromissione motoria nei soggetti con ictus 3,4,5. Sulla base di questi risultati, l’elettroencefalografia (EEG) è emersa come un potenziale biomarcatore che riflette sia la gravità della compromissione motoria che la possibilità di recupero motorio 6,7. Tuttavia, i biomarcatori basati sull’EEG precedentemente sviluppati si sono dimostrati inadeguati per studiare le caratteristiche della compromissione motoria negli individui con ictus, in gran parte a causa della loro dipendenza dai dati EEG in stato di riposo piuttosto che dai dati EEG indotti dal compito 8,9,10. L’elaborazione complessa delle informazioni relative alle compromissioni motorie, come l’interazione tra emisferi ipsilesionali e controlesionali, può essere rivelata solo attraverso i dati EEG indotti dal compito, non attraverso l’EEG in stato di riposo. Pertanto, ulteriori studi sono necessari non solo per esplorare la relazione tra attività neuronali e caratteristiche di compromissione motoria e per chiarire l’utilità dell’EEG generato durante il movimento della parte del corpo compromessa come potenziale biomarcatore per la compromissione motoria nei soggetti con ictus11.
L’implementazione dell’EEG per la valutazione degli effetti comportamentali richiede paradigmi e protocolli specifici per il compito. Ad oggi, sono stati suggeriti vari protocolli EEG12, in cui gli individui con ictus eseguivano movimenti immaginari o reali per indurre attività cerebrali correlate al movimento11,13. Nel caso dei movimenti immaginati, circa il 53,7% dei partecipanti non riusciva a immaginare con certezza un movimento corrispondente (chiamato “analfabetismo”) e quindi non riusciva a indurreattività cerebrali legate al movimento. Inoltre, è difficile per le persone con ictus grave muovere l’intero arto superiore e c’è la possibilità di artefatti non necessari durante l’acquisizione dei dati a causa di movimenti instabili. Pertanto, è necessaria una guida basata sul know-how di esperti per acquisire dati EEG di alta qualità relativi al compito e risultati neurofisiologicamente interpretabili. In questo studio, abbiamo progettato in modo completo un paradigma sperimentale per le persone con ictus per eseguire un compito di movimento della mano relativamente semplice e abbiamo fornito una procedura sperimentale con una guida dettagliata.
Delineando in questo articolo il protocollo sperimentale visualizzato, ci si è proposti di illustrare i concetti e le metodiche specifiche utilizzate per l’acquisizione e l’analisi delle attività neuronali legate al movimento dell’arto superiore mediante un sistema EEG. Nel dimostrare la differenza nelle attività neuronali tramite EEG tra gli arti superiori paretici e non paretici nei partecipanti con ictus emiplegico, questo studio mirava a presentare la fattibilità dell’EEG utilizzando il protocollo descritto come potenziale biomarcatore per la gravità della compromissione motoria in individui con ictus in un contesto trasversale.
Protocol
Representative Results
Discussion
Questo studio ha introdotto un esperimento EEG per misurare le attività neuronali legate al movimento degli arti superiori in individui con ictus. Il paradigma sperimentale e i metodi di acquisizione e analisi dell’EEG sono stati applicati per determinare i pattern ERD nella corteccia motoria ipsilesionale e controlesionale.
I risultati delle mappe ERSP (Figura 7) hanno dimostrato la differenza nel grado di attivazione neuronale quando si muovono le mani comprom…
Divulgazioni
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Questo lavoro è stato sostenuto dalla sovvenzione della National Research Foundation of Korea (NRF) finanziata dal governo coreano (MSIT) (n. NRF-2022R1A2C1006046), dall’Original Technology Research Program for Brain Science attraverso la National Research Foundation of Korea (NRF) finanziata dal Ministero dell’Istruzione, della Scienza e della Tecnologia (2019M3C7A1031995), dalla National Research Foundation of Korea (NRF) sovvenzione finanziata dal governo coreano (MSIT) (No. NRF-2022R1A6A3A13053491) e dal MSIT (Ministero della Scienza e delle TIC), Corea, nell’ambito del programma di supporto ITRC (Information Technology Research Center) (IITP-2023-RS-2023-00258971) supervisionato dall’IITP (Institute for Information & Communications Technology Planning & Evaluation).
Materials
| actiCAP | Easycap, GmbH Ltd., Herrsching, Germany | CAC-32-SAMW-56 | Textile EEG cap platform to accommodate EEG electrodes |
| Brain Vision Recorder (Software) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | – | Software used to record EEG signal |
| Curry 7 (Software) | Compumedics, Australia | – | Software used in preprocessing of EEG data |
| LiveAmp | Brain Products, GmbH Ltd., Gilching, Germany | LA-055606-0348 | EEG system (amplifier) used for the measurement |
| MATLAB R2019a (Software) | MathWorks Inc., Natick, MA, USA | – | Software used to run the experimental stimulus and analyze the EEG data |
| Recording PC | Lenovo Group Limited, Hong Kong, China | Model: X58K | Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz, RAM 8 GB /EEG data recording using Brain Vision Recorder |
| Sensor&Trigger Extension(STE) | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | STE-055604-0162 | Adds physioloigcal signals to the EEG amplifier |
| Splitter box | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-135-1600 | Connects Ag/AgCl electrodes to the EEG amplifier |
| Stimulation PC | Hansung Corporation, Seoul, Korea | Model: ThinkPad P71 | Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz, RAM 8 GB Presenting stimulation screen using MATLAB |
| TriggerBox | Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany | BP-245-1010 | Receives trigger signal from PC and relay it to EEG recording system |
Riferimenti
- Faria-Fortini, I., Michaelsen, S. M., Cassiano, J. G., Teixeira-Salmela, L. F. Upper extremity function in stroke subjects: Relationships between the international classification of functioning, disability, and health domains. Journal of Hand Therapy. 24 (3), 257-265 (2011).
- Veerbeek, J. M., Kwakkel, G., van Wegen, E. E., Ket, J. C., Heymans, M. W. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 42 (5), 1482-1488 (2011).
- Babiloni, C., et al. Human movement-related potentials vs desynchronization of EEG alpha rhythm: a high-resolution EEG study. Neuroimage. 10 (6), 658-665 (1999).
- Giaquinto, S., Cobianchi, A., Macera, F., Nolfe, G. EEG recordings in the course of recovery from stroke. Stroke. 25 (11), 2204-2209 (1994).
- Bartur, G., Pratt, H., Soroker, N. Changes in mu and beta amplitude of the EEG during upper limb movement correlate with motor impairment and structural damage in subacute stroke. Clinical Neurophysiology. 130 (9), 1644-1651 (2019).
- Boyd, L. A., et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. International Journal of Stroke. 12 (5), 480-493 (2017).
- Thibaut, A., et al. Using brain oscillations and corticospinal excitability to understand and predict post-stroke motor function. Frontiers in Neurology. 8, 187 (2017).
- Caliandro, P., et al. Small-world characteristics of cortical connectivity changes in acute stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (1), 81-94 (2017).
- Saes, M., et al. Is Resting-state EEG longitudinally associated with recovery of clinical neurological impairments early poststroke? A prospective cohort study. Neurorehabilitation and Neural Repair. 34 (5), 389-402 (2020).
- Vecchio, F., et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery. International Journal of Psychophysiology. 146, 133-138 (2019).
- Ang, K. K., et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke. Clinical EEG and Neuroscience. 46 (4), 310-320 (2015).
- Abiri, R., Borhani, S., Sellers, E. W., Jiang, Y., Zhao, X. A comprehensive review of EEG-based brain-computer interface paradigms. Journal of Neural Engineering. 16 (1), 011001 (2019).
- Antelis, J. M., Montesano, L., Ramos-Murguialday, A., Birbaumer, N., Minguez, J. Decoding upper limb movement attempt from EEG measurements of the contralesional motor cortex in chronic stroke patients. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 64 (1), 99-111 (2017).
- Lee, M. H., et al. EEG dataset and OpenBMI toolbox for three BCI paradigms: an investigation into BCI illiteracy. Gigascience. 8 (5), giz002 (2019).
- Jasper, H. H. Report of the committee on methods of clinical examination in electroencephalography: 1957. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
- Chatrian, G. E., Lettich, E., Nelson, P. L. Ten percent electrode system for topographic studies of spontaneous and evoked EEG activities. American Journal of EEG technology. 25 (2), 83-92 (1985).
- Shim, M., et al. Altered functional networks of alpha and low-beta bands during upper limb movement and association with motor impairment in chronic stroke. Brain Connectivity. , (2021).
- Semlitsch, H. V., Anderer, P., Schuster, P., Presslich, O. A solution for reliable and valid reduction of ocular artifacts, applied to the P300 ERP. Psychophysiology. 23 (6), 695-703 (1986).
- Kim, Y. W., et al. Riemannian classifier enhances the accuracy of machine-learning-based diagnosis of PTSD using resting EEG. Progress in Neuropsychopharmacology & Biological Psychiatry. 102, 109960 (2020).
- Griffin, D., Lim, J. Signal estimation from modified short-time Fourier transform. IEEE Transactions on Acoustics, Speech, and Signal Processing. 32 (2), 236-243 (1984).
- Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
- Shim, M., Kim, D. W., Lee, S. H., Im, C. H. Disruptions in small-world cortical functional connectivity network during an auditory oddball paradigm task in patients with schizophrenia. Schizophrenia Research. 156 (2-3), 197-203 (2014).
- Shim, M., Hwang, H. J., Lee, S. H. Impaired functional cortical networks in the theta frequency band of patients with post-traumatic stress disorder during auditory-cognitive processing. Frontiers in Psychiatry. 13, 811766 (2022).
- Bassett, D. S., Bullmore, E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 12 (6), 512-523 (2006).
- Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
- Shiner, C. T., Tang, H., Johnson, B. W., McNulty, P. A. Cortical beta oscillations and motor thresholds differ across the spectrum of post-stroke motor impairment, a preliminary MEG and TMS study. Brain Research. 1629, 26-37 (2015).
- López-Larraz, E., Sarasola-Sanz, A., Irastorza-Landa, N., Birbaumer, N., Ramos-Murguialday, A. Brain-machine interfaces for rehabilitation in stroke: A review. NeuroRehabilitation. 43 (1), 77-97 (2018).
- Fong, K. N., Chan, C. C., Au, D. K. Relationship of motor and cognitive abilities to functional performance in stroke rehabilitation. Brain Injury. 15 (5), 443-453 (2001).
- Vecchio, F., et al. Acute cerebellar stroke and middle cerebral artery stroke exert distinctive modifications on functional cortical connectivity: A comparative study via EEG graph theory. Clinical Neurophysiology. 130 (6), 997-1007 (2019).
- Hwang, H. J., Kwon, K., Im, C. H. Neurofeedback-based motor imagery training for brain-computer interface (BCI). Journal of Neuroscience Methods. 179 (1), 150-156 (2009).
- Park, S. A., et al. Evaluation of feature extraction methods for EEG-based brain-computer interfaces in terms of robustness to slight changes in electrode locations. Medical & Biological Engineering & Computing. 51 (5), 571-579 (2013).
