JoVE Journal > Neuroscience
Summary
Abstract
Introduction
Protocol
Risultati
Discussion
Divulgazioni
Acknowledgements
Materials
Riferimenti
Traduzione automatica
Please note that all translations are automatically generated. Click here for the English version.
Neuroscienze

Kombinerad perifer nervstimulering och kontrollerbar pulsparameter Transkraniell magnetisk stimulering för att undersöka sensorimotorisk kontroll och inlärning

Published: April 21, 2023
doi:
10.3791/65212
, ,
1Department of Kinesiology and Health Sciences,University of Waterloo

Summary

Afferent inhibition (SAI) med kort latens är ett transkraniellt magnetiskt stimuleringsprotokoll för att undersöka sensomotorisk integration. Denna artikel beskriver hur SAI kan användas för att studera de konvergerande sensorimotoriska slingorna i motorcortex under sensorimotoriskt beteende.

Abstract

Skicklig motorisk förmåga beror på att effektivt integrera sensorisk afferens i lämpliga motorkommandon. Afferent hämning ger ett värdefullt verktyg för att undersöka det processuella och deklarativa inflytandet över sensomotorisk integration under skickliga motoriska åtgärder. Detta manuskript beskriver metodiken och bidragen för afferent hämning (SAI) med kort latens för att förstå sensomotorisk integration. SAI kvantifierar effekten av en konvergent afferent volley på kortikospinalmotorutgången framkallad av transkraniell magnetisk stimulering (TMS). Den afferenta volleyen utlöses av elektrisk stimulering av en perifer nerv. TMS-stimulansen levereras till en plats över den primära motorcortexen som framkallar ett tillförlitligt motoriskt framkallat svar i en muskel som betjänas av den afferenta nerven. Graden av hämning i det motorframkallade svaret återspeglar storleken på den afferenta volleyn som konvergerar på motorcortexen och involverar centrala GABAerga och kolinerga bidrag. Det kolinerga engagemanget i SAI gör SAI till en möjlig markör för deklarativa-procedurella interaktioner i sensorimotorisk prestanda och inlärning. På senare tid har studier börjat manipulera TMS nuvarande riktning i SAI för att reta isär den funktionella betydelsen av distinkta sensorimotoriska kretsar i den primära motorcortexen för skickliga motoriska åtgärder. Förmågan att styra ytterligare pulsparametrar (t.ex. pulsbredden) med toppmodern kontrollerbar pulsparameter TMS (cTMS) har förbättrat selektiviteten hos de sensorimotoriska kretsar som undersökts av TMS-stimulansen och gett möjlighet att skapa mer förfinade modeller av sensorimotorisk kontroll och inlärning. Därför fokuserar det nuvarande manuskriptet på SAI-bedömning med hjälp av cTMS. De principer som beskrivs här gäller dock även för SAI som bedöms med konventionella TMS-stimulatorer med fast pulsbredd och andra former av afferent hämning, såsom afferent hämning (LAI) med lång latens.

Introduction

Flera sensorimotoriska slingor konvergerar i motorcortexen för att forma pyramidala kanalprojektioner till ryggradsmotorneuroner och interneuroner1. Hur dessa sensorimotoriska slingor interagerar för att forma kortikospinalprojektioner och motoriskt beteende är dock fortfarande en öppen fråga. Afferent inhibition (SAI) med kort latens ger ett verktyg för att undersöka de funktionella egenskaperna hos konvergerande sensorimotoriska slingor i motorcortexutgången. SAI kombinerar motorisk kortikal transkraniell magnetisk stimulering (TMS) med elektrisk stimulering av motsvarande perifera afferenta nerv.

TMS är en icke-invasiv metod för att på ett säkert sätt stimulera pyramidala motorneuroner transsynaptiskt i den mänskliga hjärnan 2,3. TMS innebär att man leder en stor, övergående elektrisk ström genom en lindad tråd placerad i hårbotten. Den elektriska strömmens övergående natur skapar ett snabbt föränderligt magnetfält som inducerar en elektrisk ström i hjärnan4. I fallet med en enda TMS-stimulans aktiverar den inducerade strömmen en serie excitatoriska ingångar till de pyramidala motorneuronerna 5-7. Om styrkan hos de genererade excitatoriska ingångarna är tillräcklig, framkallar den nedåtgående aktiviteten ett kontralateralt muskulärt svar som kallas motor-evoked potential (MEP). MEP: s latens återspeglar den kortikomotoriska ledningstiden8. MEP: s amplitud indexerar excitabiliteten hos kortikospinalneuronerna9. Den enda TMS-stimulans som framkallar MEP kan också föregås av en konditioneringsstimulans10,11,12. Dessa parade pulsparadigmer kan användas för att indexera effekterna av olika interneuropooler på kortikospinalutgången. När det gäller SAI används den perifera elektriska konditioneringsstimulansen för att undersöka effekten av den afferenta volleyen på motorns kortikala excitabilitet11,13,14,15. Den relativa tidpunkten för TMS-stimulans och perifer elektrisk stimulering anpassar TMS-stimulansens verkan på motorcortexen med ankomsten av de afferenta utsprången till motorcortexen. För SAI i de distala övre extremitetsmusklerna föregår mediannervstimulansen vanligtvis TMS-stimulansen med 18-24 ms11,13,15,16. Samtidigt ökar SAI när styrkan hos den afferenta volleyn inducerad av den perifera stimulansen ökar13,17,18.

Trots sin starka koppling till de yttre egenskaperna hos den afferenta projektionen till motorcortexen är SAI ett formbart fenomen som är involverat i många motorstyrningsprocesser. Till exempel reduceras SAI i uppgiftsrelevanta muskler före en förestående rörelse 19,20,21 men bibehålls i angränsande uppgiftsirrelevanta motoriska representationer19,20,22. Känsligheten för uppgiftsrelevans antas återspegla en omgivande hämningsmekanism23 som syftar till att minska oönskad effektorrekrytering. På senare tid har det föreslagits att minskningen av högre revisionsorgan i den uppgiftsrelevanta effektorn kan återspegla ett rörelserelaterat grindfenomen som är utformat för att undertrycka förväntad sensorisk afferens21 och underlätta korrigeringar under sensorimotorisk planering och utförande24. Oavsett den specifika funktionella rollen är SAI korrelerat med minskad manuell fingerfärdighet och bearbetningseffektivitet25. Förändrad SAI är också förknippad med en ökad risk att falla hos äldre vuxna 26 och nedsatt sensomotorisk funktion vid Parkinsons sjukdom 26,27,28 och individer med fokal handdystoni 29.

Kliniska och farmakologiska bevis tyder på att de hämmande vägar som förmedlar SAI är känsliga för central kolinerg modulering30. Till exempel minskar administrering av muskarinacetylkolinreceptorantagonisten skopolamin SAI31. Däremot ökar halveringstiden för acetylkolin via acetylkolinesterashämmare ökar SAI32,33. I överensstämmelse med farmakologiska bevis är SAI känslig för flera kognitiva processer med central kolinerg involvering, inklusive upphetsning 34, belöning35, fördelning av uppmärksamhet 21,36,37 och minne38,39,40. SAI förändras också i kliniska populationer med kognitiva underskott associerade med förlust av kolinerga neuroner, såsom Alzheimers sjukdom 41,42,43,44,45,46,47, Parkinsons sjukdom (med mild kognitiv försämring)48,49,50 och mild kognitiv försämring 47,51,52. Den differentiella moduleringen av SAI av olika bensodiazepiner med differentiella affiniteter för olika γ-aminosmörsyra typ A (GABAA) receptorsubenhetstyper tyder på att SAI-hämmande vägar skiljer sig från vägar som förmedlar andra former av parpulshämning30. Till exempel minskar lorazepam SAI men förbättrar kortikal hämning (SICI)53. Zolpidem minskar SAI men har liten effekt på SICI53. Diazepam ökar SICI men har liten inverkan på SAI53. Minskningen av SAI av dessa positiva allosteriska modulatorer av GABAA-receptorfunktion, tillsammans med observationen att GABA kontrollerar frisättningen av acetylkolin i hjärnstammen och cortex 54, har lett till hypotesen att GABA modulerar den kolinerga vägen som projicerar till den sensorimotoriska cortexen för att påverka SAI55.

Nyligen har SAI använts för att undersöka interaktioner mellan de sensorimotoriska slingorna som sätter procedurmotoriska kontrollprocesser och de som anpassar procedurprocesser till uttryckliga top-down-mål och kognitiva kontrollprocesser 21,36,37,38. Det centrala kolinerga engagemanget i SAI31 tyder på att SAI kan indexera ett verkställande inflytande över procedurell sensorimotorisk kontroll och inlärning. Viktigt är att dessa studier har börjat identifiera de unika effekterna av kognition på specifika sensorimotoriska kretsar genom att bedöma SAI med olika TMS-strömriktningar. SAI-studier använder vanligtvis posterior-anterior (PA) inducerad ström, medan endast en handfull SAI-studier har använt anterior-posterior (AP) inducerad ström55. Att använda TMS för att inducera AP jämfört med PA-ström under SAI-bedömning rekryterar dock distinkta sensorimotoriska kretsar16,56. Till exempel förändras AP-känsliga, men inte PA-känsliga, sensorimotoriska kretsar genom cerebellär modulering37,56. Dessutom moduleras AP-känsliga, men inte PA-känsliga, sensorimotoriska kretsar av uppmärksamhetsbelastning36. Slutligen kan uppmärksamhet och cerebellära influenser konvergera på samma AP-känsliga sensorimotoriska kretsar, vilket leder till maladaptiva förändringar i dessa kretsar37.

Framsteg inom TMS-teknik ger ytterligare flexibilitet för att manipulera konfigurationen av TMS-stimulansen som används under enkelpuls, parad puls och repetitiva applikationer57,58. Kontrollerbara pulsparametrar TMS (cTMS) stimulatorer är nu kommersiellt tillgängliga för forskningsanvändning över hela världen, och dessa ger flexibel kontroll över pulsbredden och formen57. Den ökade flexibiliteten uppstår genom att kontrollera urladdningstiden för två oberoende kondensatorer, var och en ansvarig för en separat fas av TMS-stimulansen. Stimulansens bifasiska eller monofasiska natur styrs av den relativa urladdningsamplituden från varje kondensator, en parameter som kallas M-förhållandet. cTMS-studier har kombinerat pulsbreddsmanipulation med olika strömriktningar för att visa att de fasta pulsbredderna som används av konventionella TMS-stimulatorer (70-82 μs)59,60 sannolikt rekryterar en blandning av funktionellt distinkta sensomotoriska kretsar under SAI 56. Därför är cTMS ett spännande verktyg för att ytterligare reda ut den funktionella betydelsen av olika konvergerande sensomotoriska loopar i sensomotorisk prestanda och inlärning.

Detta manuskript beskriver en unik SAI-metod för att studera sensorimotorisk integration som integrerar perifer elektrisk stimulering med cTMS under sensorimotoriska beteenden. Detta tillvägagångssätt förbättrar det typiska SAI-tillvägagångssättet genom att bedöma effekten av afferenta projektioner på utvalda interneuropopulationer i motorcortex som styr kortikospinalproduktionen under pågående sensorimotoriskt beteende. Även om cTMS är relativt nytt ger det en klar fördel när det gäller att studera sensomotorisk integration i typiska och kliniska populationer. Dessutom kan det nuvarande tillvägagångssättet enkelt anpassas för användning med konventionella TMS-stimulatorer och för att kvantifiera andra former av afferent hämning och underlättande, såsom afferent hämning (LAI)13 eller afferent underlättande (SAF)15.

Protocol

Följande protokoll kan tillämpas på olika experiment. Informationen beskriver ett experiment där SAI används för att kvantifiera sensomotorisk integration under ett fingersvar på en giltig eller ogiltigt cued sond. I detta protokoll bedöms SAI utan en uppgift, sedan samtidigt under den cued sensorimotoriska uppgiften och sedan igen utan en uppgift. cTMS-stimulatorn kan ersättas med vilken kommersiellt tillgänglig konventionell TMS-stimulator som helst. Pulsbredden för den konventionella TMS-stimulatorn skulle …

Representative Results

Figur 3 illustrerar exempel på okonditionerade och konditionerade parlamentsledamöter från en enda deltagare som framkallas i FDI-muskeln under den sensomotoriska uppgiften med PA120- och AP30- (nedsänkt betecknar pulsbredd) inducerad ström. Stapeldiagrammen i den mellersta kolumnen illustrerar de råa genomsnittliga MEP-amplituderna från topp till topp för de okonditionerade och konditionerade försöken. Stapeldiagrammen till höger visar SAI- och MEP-startför…

Discussion

SAI-metoden som beskrivs här undersöker en delmängd av neurala vägar som spelar en roll i sensorimotorisk prestanda och inlärning. Att bedöma SAI medan deltagarna utför kontrollerade sensorimotoriska uppgifter är avgörande för att avlägsna de komplexa bidragen från de många sensorimotoriska slingorna som konvergerar på de motoriska kortikospinala neuronerna för att forma motorutgången i friska och kliniska populationer. Till exempel har en liknande metod använts för att identifiera det cerebellära infl…

Divulgazioni

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Författarna erkänner finansiering från Natural Sciences and Engineering Research Council (NSERC), Canada Foundation for Innovation (CFI) och Ontario Research Fund (ORF) som tilldelats S.K.M.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)
DOWNLOAD MATERIALS LIST

Riferimenti

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neuroscienze. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neuroscienze. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Tags

Sensorimotor ControlMotor LearningSensory-motor IntegrationAfferent InhibitionTranscranial Magnetic StimulationControllable Pulse Parameter TMSMotor CortexMotor PerformanceSkill AcquisitionRehabilitationNeurological Disorders

Play Video
PDF
DOI
DOWNLOAD MATERIALS LIST
Citazione di questo articolo
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).
Scarica citazione
Ristampe e autorizzazioni

View Video

✖

To prove you're not a robot, please enter the text in the image below

CAPTCHA Image
Play CAPTCHA Audio
Refresh Image