Un Monitor de galgas extensométricas (SGM) para válvula abren las mediciones continuas en los moluscos bivalvos en respuesta a hipoxia laboratorio inducida por Diel-ciclismo y pH
Summary
Comprensión de las respuestas conductuales de bivalvos de alimentadores de suspensión a variables ambientales, tales como oxígeno disuelto, puede explicar algunos procesos del ecosistema. Hemos desarrollado a un monitor barato, base de laboratorio, galga de tensión (SGM) para medir las respuestas de boca de la válvula de ostión, Crassostrea virginica, diel-ciclismo hipoxia y pH cíclico.
Abstract
Un monitor barato, base de laboratorio, galgas de boca válvula (SGM) se desarrolló para controlar el comportamiento de la válvula boca de moluscos bivalvos en respuesta a la hipoxia diel-ciclismo. Un puente de Wheatstone fue conectado con galgas extensométricas que se une a las conchas de ostras (Crassostrea virginica). Las señales registradas permitieron la apertura y cierre de los bivalvos se registró continuamente durante dos días períodos de hipoxia inducida experimentalmente de diel-cicloturismo y ciclismo diel cambios en el pH. Aquí, describimos un protocolo para el desarrollo de un monitor barato de galgas extensométricas y describir, en un experimento de laboratorio de ejemplo, cómo lo usamos para medir el comportamiento de la boca de la válvula de oriental ostras (C. virginica), en respuesta a la hipoxia diel-cicloturismo y cambios cíclicos en el pH. Boca de la válvula se midió en ostras sometidas a cíclico severo hipóxico (0,6 mg/L) disuelto condiciones de oxígeno con y sin cambios cíclicos en pH, condiciones cíclicas suave hipóxico (1,7 mg/L) y condiciones normoxic (7,3 mg/L). Demostramos que cuando las ostras encuentran diel repetidos ciclos, rápidamente cerrar sus conchas en respuesta a hipoxia severa y cierre con retraso a la hipoxia leve. Cuando se restablece la normoxia, rápidamente abren otra vez. Ostras no respondió a las condiciones de pH cíclico superpuestas en diel ciclismo hipoxia severa. En condiciones de reducción de oxígeno, más de un tercio de las ostras cerradas simultáneamente. Demostramos que las ostras responden a la hipoxia ciclismo diel, que debe ser considerada cuando evaluar el comportamiento de bivalvos para el oxígeno disuelto. La válvula de SGM puede utilizarse para evaluar las respuestas de los moluscos bivalvos a los cambios en el oxígeno disuelto o contaminantes. Técnicas para el mejor sello de lacre las galgas gape de válvula de agua de mar necesitan mejora para aumentar la longevidad de los sensores.
Introduction
Hipoxia, es decir, disuelto las concentraciones de oxígeno [hacer] lo suficientemente bajo para afectar biológica y procesos ecológicos pero a menudo funcionalmente definición como [hacen] < 2 mg / L1y anoxia (funcionalmente definido como [] de 0.0-0.2 mg/L) ocurre más con frecuencia y seriamente en aguas costeras de todo el mundo, estuarios y el océano profundo2,3 y son a menudo exacerbados por aumento de la eutrofización4,5. Con un creciente grado de areal de hipoxia y anoxia, macrofauna se ven afectadas negativamente y perder parte del hábitat y calidad del hábitat. El cambio climático se prevé que empeoran la hipoxia y anoxia6.
En muchos estuarios estratificados, enriquecido con nutrientes tales como Bahía de Chesapeake, Estados Unidos, estacional persistente hipoxia puede prevalecer y puede ocurrir año tras año2. Además, diel-ciclismo de la hipoxia es frecuente en los estuarios como la bahía de Chesapeake y en otros lugares y se produce tarde durante la noche o la madrugada en el verano7,8.
Mayoría de los estudios se ha centrado en el efecto de la continua exposición de organismos a baja [] y en su tolerancia a la hipoxia y anoxia9,10,11,12,13,14 . Por otra parte, estudios han observado el cambio a gran escala en la composición de distribuciones y abundancias de especies las especies en respuesta a la prolongada baja []4,15. A menudo las especies que son muy sensibles a bajas [], mueren en masas,16 cambiando las restantes especies de una fauna menor, menor tamaño, de breve duración como, por ejemplo, encontradas el estante de Louisiana-Texas ecosistema4.
Cambios de comportamiento suelen preceden comunidad colapso17 y estudios han informado sobre las respuestas del comportamiento de los organismos a extendido bajo []4,16,17,18,19 ,20,21,22,23,24,25. Estos estudios, sin embargo, no se centran en las respuestas de los organismos a exposiciones diel-ciclismo de la hipoxia y la naturaleza fluctuante de la disponibilidad [] en los estuarios.
Hipoxia diel-ciclismo en estuarios poco profundos ha recibido cada vez mayor concienciación como estudios de seguimiento [hacer] más frecuentemente en el transcurso de días con sondas en estuarios16,26. Agua puede permanecer hipóxico horas al final de la noche o madrugada en el verano cuando no hay fotosíntesis generadora de oxígeno durante la noche pero el alto consumo de oxígeno respiración aeróbica7,16. También se descubrió que las mareas afectaron el diel ciclismo de condiciones bajas de con la más extrema mínimos observados cuando la marea baja coincidió con el fin de la noche27. Sólo después de varias horas de hipoxia [hacer] volver a normoxia7,16,28 en el ciclo diario.
Para determinar la respuesta conductual de C. virginica y diel-ciclismo hipoxia pH supervisamos la apertura y cierre de las válvulas de las ostras expuestas a laboratorio inducida por diel cíclico y ciclo de [DO] pH. Respuestas de la boca de los bivalvos se han utilizado para detectar condiciones ambientales adversas. Cierre de válvula de bivalvos en respuesta a contaminantes29,30,31, alga tóxica32,33,34, contaminación térmica35,36 , 37, disminuir la cantidad de alimentos38,39,40, alimentación régimen39,41, emersión37,42, fotoperiodo43 , se han medido 44, pH45,46y combinado pH y oxígeno disuelto47 . Técnicas de la boca, por ejemplo, incluyen observaciones directas48,49,13, mediciones continuas usando interruptores reed y los imanes (Dreissena monitor)50o sensores de fibra óptica 51 que requieren agua limpia. Además, se han utilizado sensores de Hall imán y el campo magnético fuerza mejillón gape ángulo52,53,54,55, y un sistema de inducción electromagnética de alta frecuencia que puede medir la distancia variable entre dos bobinas eléctricas que están pegados en las válvulas ha sido utilizado56,57,58,59. Una fuente de alto voltaje se requiere para el sistema de inducción electromagnética y energía tiene a ambos lados de la carcasa52. Este sistema también está disponible comercialmente como el “MOSSELMONITOR” (http://mosselmonitor.nl/).
En un presupuesto apretado investigación, construimos un monitor barato galgas (SGM) para medir continuamente la boca de la ostra sobre diel inducida por laboratorio ciclo de [hacer] y el pH, bajo condiciones de baja visibilidad. Nuestro sistema también es mucho más simple que los sistemas de la competencia, permitiendo a muchos animales a ser instrumentados durante un experimento. Quisimos determinar las respuestas conductuales de C. virginica a diel ciclismo severa ([] = 0,6 mg/L) hipoxia con tampón (pH = 7.8) y ciclismo de pH (pH = 7.8 7.0), respectivamente y boca suave ([] = 1,7 mg/L) hipoxia. Por otra parte, queríamos determinar si las ostras son capaces de responder rápidamente a los cambios en [] sobre el diel ciclo y cómo responder cuando normoxia regresa después de un evento hipóxico. Tal vez las ostras son óptimamente adaptadas al entorno rápidamente fluctuante que se encuentra en muchos estuarios16,27 donde viven. Mientras más complejos monitores gape de válvula están disponibles, el SGM ofrece una técnica barata que permite mediciones continuas de la boca de la válvula en aguas incluso en condiciones de baja visibilidad.
Figura 1. Puente de Wheatstone para el aparato de válvula boca. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.
Los sensores del calibrador de tensión usados para monitorear gape bivalvo son películas resistivas en un patrón del meandro en un polyimide del forro. Pequeñas cantidades de tensión modulan la resistencia del sensor. El bivalvo flexiona las galgas extensiométricas cuando gapes provocando un cambio en la resistencia del sensor. Se empleó un puente de Wheatstone suprimiendo, equilibrado, para cada canal de bivalvo como se muestra en la figura 1 para medir el cambio en la resistencia del sensor. El puente de Wheatstone es nula por el potenciómetro que permite una ganancia bastante alta ser empleado por el datalogger. Un puente de Wheatstone es un método estándar para medir con exactitud una resistencia desconocida usando una proporción de una resistencia conocida estándar y un voltímetro. La historia de esta antiquísima técnica se discute en Ekelof (2001)60. Hemos integrado 12 canales, cada uno con su propio puente de Wheatstone y suprimiendo el potenciómetro, en la unidad de la galga de tensión Monitor (SGM).
Protocol
Representative Results
Discussion
Estudios típico énfasis continuo, extendido período de condiciones de poco oxígeno y la respuesta, a menudo se mide como la supervivencia de los animales. Sin embargo, en la actualidad, nuestra comprensión de las respuestas conductuales de los animales a hipoxia diel-ciclismo es mínimo63. Por lo tanto, más estudios deben centrarse en el comportamiento de los organismos en respuesta a la hipoxia ciclismo diel que ocurre regularmente durante el verano en muchos estuarios7</s…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Agradecemos a Melinda Forseth para tomar fotos de las ostras y su anchura de boca de ImageJ. Agradecemos a Denise Breitburg para acceder a los acuarios con diel ciclismo hipoxia y condiciones de pH cíclico. Agradecemos al centro de investigación ambiental Smithsonian, Edgewater, Maryland, para el espacio para los experimentos. Los experimentos de hipoxia fueron financiados por una Administración Nacional Oceánica y atmosférica – centro para la beca de investigación de océano costero patrocinado. NA10NOS4780138 y el fondo Smithsonian Hunterdon Denise Breitburg. La válvula de gape mediciones durante la hipoxia experimentos fueron financiados por un subsidio de mejora de Facultad por Washington College a Elka T. Porter.
Materials
| Campbell CR 10x data logger | Campbell Scientific, Logan, Utah | Or other data logger. At Campbell the CR 10X has been replaced with the CR 1000 | |
| Campbell CR 10x multiplexer | Campbell Scientific, Logan, Utah | Data logger needs to have space for 12 channels | |
| Dsub connector male crimp pins | TE Connectivity | 205089-1 | pins for gape sensor leads |
| PCA tape | Micro Measurements Corp, NC | To seal the strain gauge | |
| Duro Quick Gel | Ace Hardware | Superglue | |
| SG13/1000-LY43 or LY41 | Omega Engineering Inc., Stanford, CT | Strain gauges | |
| 32 AWG (7/40) teflon Alpha wires | AlphaWire, Elizabeth, NJ | 2840/7 | Sensor cables, different colors are available |
| 1/16" heat shrink tubing | Qualtek | B01A3QKKO6 | To seal the leads of the sensor cable |
| Weller WES51 Analog Soldering Station | Amazon | Lots of soldering, need a good soldering iron. https://www.amazon.com/Weller-WES51-Analog-Soldering-Station/dp/B000BRC2XU/ref=sr_1_23?s=hi&ie=UTF8&qid=1505654295 &sr=1-23&keywords=soldering+iron |
|
| Rosin Soldering Flux Paste | Amazon | Needed for soldering | |
| 60-40 Tin Lead Rosin Core Solder Wire | Amazon | Needed for soldering | |
| Aquarium sealant | Home Depot | Attach sensors to bivalve | |
| PC Laptop | Any old PC to run Campbell gape program | ||
| heat gun | Amazon | shrink shrink tubing | |
| Drill | Hardware store, Amazon | for twisting wires to make sensor cables | |
| AC to DC power module | Acopian | DB15-30 | Wheatstone bridge power supply |
| Poteniometer | Clarostat | 733A | Wheatsone bridge nulling |
| isolating BNC connector | Sterren Electronics | "200-148 | Wheatstone bridge output for multimeter |
| Fused AC receptical panel module | Adam technologies | IEC-GS-1-200 | Wheatstone bridge power supply connector |
| 976 ohm 1% resistor | Vishay Dale | CMF50976R00FHEB | Wheatstone bridge resistor |
| 1 kohm 1% resistor | Vishay Dale | CMF501K0000FHEB | Wheatstone bridge resistor |
| Potentiometer scale dial | Kilo International | 462 | 10 turn dial for nulling potentiometer |
| DB25 male panel connector | TE connectivity | 1757819-8 | Data logger connector on Wheatstone bridge |
| DB25 female panel connector | TE connectivity | 1757819-8 | Sensor connector to Wheatstone bridge |
| perforated circuit board | Vector electronics | 64P44WE | circuit board for mounting of bridge components |
| enclosure | Hammond Manufacturing | 1444-29 | Enclosure for sensor readout electronics |
References
- Vaquer-Sunyer, R., Duarte, C. M. Thresholds of hypoxia for marine biodiversity. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 105 (40), 15452-15457 (2008).
- Diaz, R. J., Rosenberg, R. Spreading dead zones and consequences for marine ecosystems. Science. 321, 926-929 (2008).
- Levin, L. A., Breitburg, D. L. Linking coasts and seas to address ocean deoxygenation. Nature Climate Change. 5, 401-403 (2015).
- Diaz, R. J., Rosenberg, R. Marine benthic hypoxia: A review of its ecological effects and the behavioural responses of benthic macrofauna. Oceanography and Marine Biology: An annual Review. 33, 245-303 (1995).
- Patterson, H. K., Boettcher, A., Carmichael, R. H. Biomarkers of dissolved oxygen stress in oysters: a tool for restoration and management efforts. PLoS One. 9 (8), 104440 (2014).
- Altieri, A. H., Gedan, K. B. Climate change and dead zones. Global Change Biology. 21 (4), 1395-1406 (2015).
- Tyler, R. M., Brady, D. C., Targett, T. E. Temporal and spatial dynamics of diel-cycling hypoxia in estuarine tributaries. Estuaries and Coasts. 32 (1), 123-145 (2009).
- Breitburg, D. L., et al. Landscape-level variation in disease susceptibility related to shallow-water hypoxia. PLoS One. 10 (2), 0116223 (2015).
- Stickle, W. B., Kapper, M. A., Liu, L. -. L., Gnaiger, E., Wang, S. Y. Metabolic adaptations of several species of crustaceans and molluscs to hypoxia: toterance and microcalometric studies. Biological Bulletin. 177 (2), 303-312 (1989).
- Gamenick, I., Jahn, A., Vopel, K., Guiere, O. Hypoxia and sulphide as structuring factors in a macrozoobenthic community on the Baltic Sea shore: colonization studies and tolerance experiments. Marine Ecology Progress Series. , 73-85 (1996).
- Modig, H., Olafsson, E. Responses of Baltic benthic invertebrates to hypoxic events. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 229 (1), 133-148 (1998).
- Riedel, B., Zuschin, M., Stachowitsch, M. Tolerance of benthic macrofauna to hypoxia and anoxia in shallow coastal seas: a realistic scenario. Marine Ecology Progress Series. 458, 39-52 (2012).
- Lombardi, S. A., Harlan, N. P., Paynter, K. T. Survival, acid-base balance, and gaping responses of the Asian Oyster C. ariakensis and the Eastern Oyster C. virginica during clamped emersion and hypoxic immersion. Journal of Shellfish Research. 32 (2), 409-415 (2013).
- Jansson, A., Norkko, J., Dupont, S., Norkko, A. Growth and survival in a changing environment: Combined effects of moderate hypoxia and low pH on juvenile bivalve Macoma balthica. Journal of Sea Research. 102, 41-47 (2015).
- Gooday, A. J., et al. Faunal responses to oxygen gradients on the Pakistan margin: A comparison of foraminiferans, macrofauna and megafauna. Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography. 56 (6-7), 488-502 (2009).
- Montagna, P. A., Ritter, C. Direct and indirect effects of hypoxia on benthos in Corpus Christi Bay, Texas, U.S.A. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 330 (1), 119-131 (2006).
- Villnas, A., Norkko, J., Lukkari, K., Hewitt, J., Norkko, A. Consequences of increasing hypoxic disturbance on benthic communities and ecosystem functioning. PLoS One. 7 (10), 44920 (2012).
- Breitburg, D. Effects of hypoxia, and the balance between hypoxia and enrichment on coastal fishes and fisheries. Estuaries. 25 (4), 767-781 (2002).
- Costantini, M., et al. Effect of hypoxia on habitat quality of striped bass (Morone saxatilis) in Chesapeake Bay. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 65 (5), 989-1002 (2008).
- Ludsin, S. A., et al. Hypoxia-avoidance by planktivorous fish in Chesapeake Bay: Implications for food web interactions and fish recruitment. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 381, 121-131 (2009).
- Zhang, H., et al. Hypoxia-driven changes in the behavior and spatial distribution of pelagic fish and mesozooplankton in the northern Gulf of Mexico. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 381, 80-91 (2009).
- Sparks, B. L., Strayer, D. L. Effects of low dissolved oxygen on juvenile Elliptio complanata (Bivalvia:Unionidae). Journal of the Norther American Benthological Society. 17, 129-134 (1998).
- Llanso, R. J. Effects of hypoxia on estuarine benthos: the lower Rappahannock River (Chesapeake Bay), a case study. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 35 (5), 491-515 (1992).
- Riedel, B., Zuschin, M., Haselmair, A., Stachowitsch, M. Oxygen depletion under glass: Behavioural responses of benthic macrofauna to induced anoxia in the Northern Adriatic. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 367 (1), 17-27 (2008).
- Riedel, B., et al. Effect of hypoxia and anoxia on invertebrate behaviour: Ecological perspectives from species to community level. Biogeosciences. 11 (6), 1491-1518 (2014).
- Breitburg, D. L. Near-shore hypoxia in the Chesapeake Bay: Patterns and relationships among physical factors. Estuarine Coastal and Shelf Science. 30, 593-609 (1990).
- Baumann, H., Wallace, R. B., Tagliaferri, T., Gobler, C. J. Large natural pH, CO2 and O2 fluctuations in a temperate tidal salt marsh on diel, seasonal, and interannual time scales. Estuaries and Coasts. 38, 220-231 (2015).
- Breitburg, D. L., et al. Landscape-level variation in disease susceptibility related to shallow-water hypoxia. PLoS One. 10 (2), 0116223 (2015).
- de Zwart, D., Kramer, J. M., Jenner, H. A. Practical experiences with the biological early warning system “mosselmonitor”. Environmental Toxicology and Water Quality. 10 (4), 237-247 (1995).
- Kadar, E., et al. Avoidance responses to aluminum in the freshwater bivalve Anodonta cygnea. Aquatic Toxicology. 55, 137-148 (2001).
- Soliman, M. F. M., El-Shenawy, N. S., Tadros, M. M., Abd El-Azeez, A. A. Impaired behavior and changes in some biochemical markers of bivalve (Ruditapes decussatus) due to zinc toxicity. Toxicological & Environmental Chemistry. 97 (5), 674-686 (2015).
- Shumway, S. E., Cucci, T. L. The effects of the toxic dinoflagellate Protogonyaulax tamarensis on the feeding and behaviour of bivalve molluscs. Aquatic Toxicology. 10, 9-27 (1987).
- Basti, L., et al. Effects of the toxic dinoflagellate Heterocapsa circularisquama on the valve movement behaviour of the Manila clam Ruditapes philippinarum. Aquaculture. 291 (1-2), 41-47 (2009).
- Tran, D., Haberkorn, H., Soudant, P., Ciret, P., Massabuau, J. -. C. Behavioral responses of Crassostrea gigas exposed to the harmful algae Alexandrium minutum. Aquaculture. 298 (3-4), 338-345 (2010).
- Shumway, S. E., Koehn, R. K. Oxygen consumption in the American oyster Crassostrea virginica. Marine Ecology Progress Series. 9, 59-68 (1982).
- Nicastro, K. R., Zardi, G. I., McQuaid, C. D., Pearson, G. A., Serrao, E. A. Love thy neighbour: group properties of gaping behaviour in mussel aggregations. PLoS One. 7 (10), (2012).
- Dowd, W. W., Somero, G. N. Behavior and survival of Mytilus. congeners following episodes of elevated body temperature in air and seawater. Journal of Experimental Biology. 216 (3), 502-514 (2013).
- Higgins, P. J. Effects of food availability on the valve movements and feeding behavior of juvenile Crassostrea virginica (Gmelin). I. Valve movements and periodic activity. Journal of Experimental and Experimental Marine Biology and Ecology. 45, 229-244 (1980).
- Riisgård, H. U., Lassen, J., Kittner, C. Valve-gape response times in mussels (Mytilus edulis)-Effects of laboratory preceding-feeding conditions and in situ tidally induced variation in phytoplankton biomass. Journal of Shellfish Research. 25, 901-911 (2006).
- Robson, A. A., De Leaniz, C. G., Wilson, R. P., Halsey, L. G. Behavioural adaptations of mussels to varying levels of food availability and predation risk. Journal of Molluscan Studies. 76, 348-353 (2010).
- Robson, A. A., de Leaniz, C. G., Wilson, R. P., Halsey, L. G. Effect of anthropogenic feeding regimes on activity rhythms of laboratory mussels exposed to natural light. Hydrobiologia. 655, 197-204 (2010).
- Nicastro, K. R., Zardi, G. I., McQuaid, C. D., Stephens, L., Radloff, S., Blatch, G. L. The role of gaping behaviour in habitat partitioning between coexisting intertidal mussels. BMC Ecology. 10, 17 (2010).
- Loosanoff, V. S., Nomejko, C. A. Feeding of oysters in relation to tidal stages and to periods of light and darkness. Biological Bulletin. 90 (3), 244-264 (1946).
- Comeau, L. A., Mayrand, E., Mallet, A. Winter quiescence and spring awakening of the Eastern oyster Crassostrea virginica at its northernmost distribution limit. Marine Biology. 159 (10), 2269-2279 (2012).
- Pynonnen, K. S., Huebner, J. Effects of episodic low pH exposure on the valve movements of the freshwater bivalve Anodonta cygnea L. Water Research. 29 (11), 2579-2582 (1995).
- Jakubowska, M., Normant-Saremba, M. The effect of CO2-induced seawater acidification on the behaviour and metabolic rate of the baltic clam Macoma balthica. Annales Zoologici Fennici. 52 (5-6), 353-367 (2015).
- Jakubowska, M., Normant, M. Metabolic rate and activity of blue mussel Mytilus edulis trossulus.under short-term exposure to carbon dioxide-induced water acidification and oxygen deficiency. Marine and Freshwater Behaviour and Physiology. 48 (1), 25-39 (2015).
- Newell, C. R., Wildish, D. J., MacDonald, B. A. The effects of velocity and seston concentration on the exhalent siphon area, valve gape and filtration rate of the mussel Mytilus edulis. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 262, 91-111 (2001).
- Maire, O., Amouroux, J. -. M., Duchene, J. -. C., Gremare, A. Relationship between filtration activity and food availability in the Mediterranean mussel Mytilus galloprovincialis. Marine Biology. 152 (6), 1293-1307 (2007).
- Borcherding, J. Ten years of practical experience with the Dreissena-monitor, a biological early warning system for continuous water quality monitoring. Hydrobiologia. 556 (1), 417-426 (2006).
- Frank, D. M., Hamilton, J. F., Ward, E. E., Shumway, S. E. A fiber optic sensor for high resolution measurement and continuous monitoring of valve gape in bivalve molluscs. Journal of Shellfish Research. 26 (2), 575-580 (2007).
- Wilson, R., Reuter, P., Wahl, M. Muscling in on mussels: New insights into bivalve behaviour using vertebrate remote-sensing technology. Marine Biology. 147 (5), 1165-1172 (2005).
- Nagai, K., Honjo, T., Go, J., Yamashita, H., Seok Jin, O. Detecting the shellfish killer Heterocapsa circularisquama (Dinophyceae) by measuring bivalve valve activity with a Hall element sensor. Aquaculture. 255 (1-4), 395-401 (2006).
- Robson, A., Wilson, R., de Leaniz, C. G. Mussels flexing their muscles: a new method for quantifying bivalve behaviour. Marine Biology. 151 (3), 1195-1204 (2007).
- Robson, A. A., Thomas, G. R., de Leaniz, C. G., Wilson, R. P. Valve gape and exhalant pumping in bivalves: optimization of measurement. Aquatic Biology. 6 (1-3), 191-200 (2009).
- de Zwart, D., Kramer, J. M., Jenner, H. A. Practical experiences with the biological early warning system “mosselmonitor”. Environmental Toxicology and Water Quality. 10 (4), 237-247 (1995).
- Jou, L. -. J., Lin, S. -. C., Chen, B. -. C., Chen, W. -. Y., Liao, C. -. M. Synthesis and measurement of valve activities by an improved online clam-based behavioral monitoring system. Computers and Electronics in Agriculture. 90, 106-118 (2013).
- Barile, N. B., Scopa, M., Recchi, S., Nerone, E. Biomonitoring of coastal marine waters subject to anthropogenic use: development and application of the biosensor Mosselmonitor. Ovidius University Annals of Chemistry. 27 (2), 81-86 (2016).
- Ballesta-Artero, I., Witbaard, R., Carroll, M. L., van der Meer, J. Environmental factors regulating gaping activity of the bivalve Arctica islandica in Northern Norway. Marine Biology. 164 (5), 116 (2017).
- Ekelof, S. The genesis of the Wheatstone bridge. Engineering Science and Education Journal. 10, 37-40 (2001).
- Keppel, A. G., Breitburg, D. L., Wikfors, G. H., Burrell, R. B., Clark, V. M. Effects of co-varying diel-cycling hypoxia and pH on disease susceptibility in the eastern oyster Crassostrea virginica. Marine Ecology Progress Series. 538, 169-183 (2015).
- Burrell, R. B., Keppel, A. G., Clark, V. M., Breitburg, D. L. An automated monitoring and control system for flow-through co-cycling hypoxia and pH experiments. Limnology and Oceanography: Methods. 14, 168-185 (2015).
- Porter, E. T., Breitburg, D. L. Eastern oyster Crassostrea virginica, valve gape behavior under diel-cycling hypoxia. Marine Biology. 163 (218), (2016).
- Bergeron, C. M. . The impact of sediment resuspension on mercury cycling and the bioaccumulation of methylmercury into benthic and pelagic organisms. , (2005).
