Summary

Inter-Brain Synchrony i open-ended collaborative learning: En fNIRS-Hyperscanning-studie

Published: July 21, 2021
doi:

Summary

Protokollet för att genomföra fNIRS hyperscanning experiment på kollaborativa inlärningsdyader i en naturalistisk inlärningsmiljö beskrivs. Vidare presenteras en pipeline för att analysera Inter-Brain Synchrony (IBS) av syresatt hemoglobin (Oxy-Hb) signaler.

Abstract

fNIRS hyperscanning används ofta för att upptäcka neurobiologiska underbyggnader av social interaktion. Med denna teknik kvalificerar forskare den samtidiga hjärnaktiviteten hos två eller flera interaktiva individer med ett nytt index som kallas inter-brain synchrony (IBS) (dvs. fas- och/eller amplitudjustering av neuronala eller hemodynamiska signaler över tiden). Ett protokoll för att genomföra fNIRS hyperscanning experiment på kollaborativa lärande dyads i en naturalistisk inlärningsmiljö presenteras här. Vidare förklaras en pipeline för att analysera IBS av syresatt hemoglobin (Oxy-Hb) signal. Specifikt diskuteras den experimentella designen, processen för NIRS-dataregistrering, dataanalysmetoder och framtida riktningar. Sammantaget är implementering av en standardiserad fNIRS hyperscanning pipeline en grundläggande del av andrapersons neurovetenskap. Detta ligger också i linje med kravet på öppen vetenskap för att underlätta forskningens reproducerbarhet.

Introduction

Nyligen, för att avslöja den samtidiga hjärnaktiviteten över de interaktiva dyaderna eller medlemmarna i en grupp, använder forskare hyperscanningsmetoden1,2. Specifikt används elektroencefalogram (EEG), funktionell magnetisk resonanstomografi (fMRI) och funktionell nära infraröd spektroskopi (fNIRS) för att registrera neurala och hjärnaktiviteter från två eller flera ämnen samtidigt3,4,5. Forskare extraherar ett neuralt index som innebär samtidig hjärnkoppling baserat på denna teknik, som hänvisar till inter-brain synkrony (IBS) (dvs. fas och/eller amplitud justering av neuronala eller hemodynamiska signaler över tiden). Ett stort utbud av hyperscanning forskning hittade IBS under social interaktion mellan flera individer (t.ex. spelar-publik, instruktör-elev och leader-följare)6,7,8. Dessutom har IBS särskilda konsekvenser av effektivt lärande och undervisning9,10,11,12,13,14. Med den växande hyperscanning av forskning i naturalistiska inlärningsscenarier är det nödvändigt att upprätta ett standardprotokoll för hyperscanning experiment och pipeline av dataanalys inom detta område.

Således ger detta dokument ett protokoll för att genomföra fNIRS-baserad hyperscanning av kollaborativa inlärningsdyader och en pipeline för att analysera IBS. fNIRS är ett optiskt avbildningsverktyg som utstrålar nära infrarött ljus för att bedöma spektral absorptionen av hemoglobin indirekt, och sedan mäts hemodynamisk/syresättningsaktivitet15,16,17. Jämfört med fMRI är fNIRS mindre benägna att rörelseartefakter, vilket möjliggör mätningar från ämnen som gör verkliga experiment (t.ex. imitation, samtal och icke-verbal kommunikation)18,7,19. I jämförelse med EEG har fNIRS högre rumslig upplösning, vilket gör det möjligt för forskare att upptäcka platsen för hjärnaktivitet20. Dessa fördelar i rumslig upplösning, logistik och genomförbarhet kvalificerar fNIRS för att utföra hyperscanning mätning1. Med hjälp av denna teknik upptäcker ett framväxande forskningsorgan en indexterm som IBS-den neurala justeringen av två (eller flera) människors hjärnaktivitet – i olika former av naturalistiska sociala inställningar9,10,11,12,13,14. I dessa studier tillämpas olika metoder (dvs. korrelationsanalys och WTC-analys (Wavelet Transform Coherence) för att beräkna detta index. Under tiden är det nödvändigt med en standardpipeline för en sådan analys, men saknas. Som ett resultat presenteras ett protokoll för att genomföra fNIRS-baserad hyperscanning och en pipeline med WTC-analys för att identifiera IBS i detta arbete

Denna studie syftar till att utvärdera IBS i kollaborativa inlärningsdyader med hjälp av fNIRS hyperscanningsteknik. För det första registreras ett hemodynamiskt svar samtidigt i varje dyads prefrontala och vänstra temporoparietala regioner under en samarbetsuppgift. Dessa regioner har identifierats som associerade med interaktiv undervisning och lärande9,10,11,12,13,14. För det andra beräknas IBS på varje motsvarande kanal. FNIRS-datainspelningsprocessen består av två delar: vilotillståndssession och samarbetssession. Vilotillståndssessionen varar i 5 minuter, under vilken båda deltagarna (sittande ansikte mot ansikte, förutom varandra vid ett bord (0,8 m)) måste vara stilla och koppla av. Den här vilotillståndssessionen används som baslinje. Sedan, i samarbetssessionen, uppmanas deltagarna att studera hela läromaterialet tillsammans, framkalla förståelse, sammanfatta reglerna och se till att allt läromedel behärskas. Här presenteras de specifika stegen för att genomföra experimentet och fNIRS-dataanalysen.

Protocol

Alla rekryterade deltagare (40 dyads, medelålder 22,1 ± 1,2 år; 100% högerhänta; normala eller korrigerade till normala vision) var friska. Före experimentet gav deltagarna informerat samtycke. Deltagarna fick ekonomisk ersättning för sitt deltagande. Studien godkändes av University Committee of Human Research Protection (HR-0053-2021), East China Normal University. 1. Förbereda steg innan data antas Hemlagade NIRS-kepsar Använd elastisk badmössa för att placera…

Representative Results

Figur 1 illustrerar experimentprotokollet och sondplatsen. FNIRS-datainspelningsprocessen består av två delar: vilotillståndssession (5 min) och samarbetssession (15-20 min). De kollaborativa inlärningsdyaderna måste slappna av och hålla sig stilla i vilotillståndssessionen. Därefter uppmanas deltagarna att vara med och lära sig inlärningsmaterialet (figur 1A). Deras prefrontala och vänstra temporoparietala regioner omfattas av motsvarande sonduppsät…

Discussion

För det första anges i det nuvarande protokollet de specifika stegen för att utföra fNIRS hyperscanning experiment i ett samarbetsscenario. För det andra presenteras också den dataanalyspipeline som bedömer IBS av hemodynamiska signaler i kollaborativa inlärningsdyader. Den detaljerade operationen för att genomföra fNIRS hyperscanning experiment skulle främja utvecklingen av öppen vetenskap. Dessutom tillhandahålls analyspipelinen här för att öka reproducerbarheten av hyperscanning forskning. I följande …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Detta arbete stöds av ECNU Academic Innovation Promotion Program for Excellent Doctoral Students (YBNLTS2019-025) och National Natural Science Foundation of China (31872783 and 71942001).

Materials

EEG caps Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA 64-channel Quik-Cap We choose two sizes of cap(i.e.medium and large).
NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total.
Numeric computing platform The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB R2020a Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2  (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation).
Psychology software psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA E-prime 2.0 we apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data
Swimming caps Zoke corporation,Shanghai,China 611503314 We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk.
Three-dimensional (3-D) digitizer Polhemus, Colchester, VT, USA; Three-dimensional (3-D) digitizer Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer

References

  1. Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
  2. Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
  3. Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
  4. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  5. Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
  6. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  7. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  8. Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
  9. Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
  10. Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
  11. Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner’s sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
  12. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  13. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  14. Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
  15. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  16. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  17. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  18. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
  19. Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
  20. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  21. Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
  22. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
  23. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
  24. Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , (2014).
  25. Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
  26. Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
  27. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
  28. Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
  29. Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
  31. Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
  32. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  33. Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
  34. Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
  35. Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
  36. Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
  37. Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
  38. Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
  39. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  40. Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
  41. Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
  42. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  43. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  44. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
  45. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  46. Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
  47. Funane, T., et al. Synchronous activity of two people’s prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
  48. Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
  49. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  50. Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
  51. Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
  52. Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
  53. Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  54. Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).
check_url/kr/62777?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Zhao, N., Zhu, Y., Hu, Y. Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: An fNIRS-Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (173), e62777, doi:10.3791/62777 (2021).

View Video