JoVE Journal > Neuroscience
Summary
Abstract
Introduction
Protocol
Results
Discussion
Disclosures
Acknowledgements
Materials
References
자동 번역
Please note that all translations are automatically generated. Click here for the English version.
신경과학

Gecombineerde perifere zenuwstimulatie en controleerbare pulsparameter Transcraniële magnetische stimulatie om sensomotorische controle en leren te onderzoeken

Published: April 21, 2023
doi:
10.3791/65212
, ,
1Department of Kinesiology and Health Sciences,University of Waterloo

Summary

Short-latency afferent inhibition (SAI) is een transcranieel magnetisch stimulatieprotocol om sensomotorische integratie te onderzoeken. Dit artikel beschrijft hoe SAI kan worden gebruikt om de convergente sensomotorische lussen in de motorische cortex tijdens sensomotorisch gedrag te bestuderen.

Abstract

Vaardige motoriek hangt af van het efficiënt integreren van sensorische afference in de juiste motorische commando’s. Afferente remming biedt een waardevol hulpmiddel om de procedurele en declaratieve invloed op sensomotorische integratie tijdens geschoolde motorische acties te onderzoeken. Dit manuscript beschrijft de methodologie en bijdragen van korte-latentie afferente remming (SAI) voor het begrijpen van sensomotorische integratie. SAI kwantificeert het effect van een convergente afferente volley op de corticospinale motorische output die wordt opgeroepen door transcraniële magnetische stimulatie (TMS). De afferente volley wordt geactiveerd door de elektrische stimulatie van een perifere zenuw. De TMS-stimulus wordt afgeleverd op een locatie boven de primaire motorische cortex die een betrouwbare motorisch opgewekte reactie oproept in een spier die wordt bediend door die afferente zenuw. De mate van remming in de motorisch opgewekte respons weerspiegelt de omvang van de afferente volley die convergeert op de motorische cortex en omvat centrale GABAerge en cholinerge bijdragen. De cholinerge betrokkenheid bij SAI maakt SAI een mogelijke marker van declaratief-procedurele interacties in sensomotorische prestaties en leren. Meer recent zijn studies begonnen met het manipuleren van de TMS-huidige richting in SAI om de functionele betekenis van verschillende sensomotorische circuits in de primaire motorische cortex voor bekwame motorische acties uit elkaar te halen. De mogelijkheid om extra pulsparameters (bijv. de pulsbreedte) te regelen met state-of-the-art controleerbare pulsparameter TMS (cTMS) heeft de selectiviteit van de sensomotorische circuits die door de TMS-stimulus worden onderzocht verbeterd en een mogelijkheid geboden om meer verfijnde modellen van sensomotorische controle en leren te creëren. Daarom richt het huidige manuscript zich op SAI-beoordeling met behulp van cTMS. De hier beschreven principes zijn echter ook van toepassing op SAI die worden beoordeeld met behulp van conventionele TMS-stimulatoren met vaste pulsbreedte en andere vormen van afferente remming, zoals afferente remming met lange latentie (LAI).

Introduction

Meerdere sensomotorische lussen komen samen in de motorische cortex om piramidale tractusprojecties te vormen naar spinale motorneuronen en interneuronen1. Hoe deze sensomotorische lussen interageren om corticospinale projecties en motorisch gedrag te vormen, blijft echter een open vraag. Short-latency afferent inhibition (SAI) biedt een hulpmiddel om de functionele eigenschappen van convergente sensomotorische lussen in de output van de motorische cortex te onderzoeken. SAI combineert motorische corticale transcraniële magnetische stimulatie (TMS) met elektrische stimulatie van de overeenkomstige perifere afferente zenuw.

TMS is een niet-invasieve methode om piramidale motorneuronen trans-synaptisch in het menselijk brein veilig te stimuleren 2,3. TMS omvat het passeren van een grote, voorbijgaande elektrische stroom door een opgerolde draad die op de hoofdhuid wordt geplaatst. De voorbijgaande aard van de elektrische stroom creëert een snel veranderend magnetisch veld dat een elektrische stroom in de hersenen induceert4. In het geval van een enkele TMS-stimulus activeert de geïnduceerde stroom een reeks exciterende inputs naar de piramidale motorneuronen 5-7. Als de sterkte van de gegenereerde exciterende inputs voldoende is, lokt de dalende activiteit een contralaterale spierrespons uit die bekend staat als de motor-evoked potential (MEP). De latentie van de MEP weerspiegelt de corticomotorische geleidingstijd8. De amplitude van de MEP indexeert de prikkelbaarheid van de corticospinale neuronen9. De enkele TMS-stimulus die de MEP uitlokt, kan ook worden voorafgegaan door een conditioneringsprikkel10,11,12. Deze gepaarde pulsparadigma’s kunnen worden gebruikt om de effecten van verschillende interneuronpools op de corticospinale output te indexeren. In het geval van SAI wordt de perifere elektrische conditioneringsprikkel gebruikt om de impact van de afferente volley op de motorische corticale prikkelbaarheidte onderzoeken 11,13,14,15. De relatieve timing van de TMS-stimulus en perifere elektrische stimulatie stemt de werking van de TMS-stimulus op de motorische cortex af op de komst van de afferente projecties naar de motorische cortex. Voor SAI in de distale bovenste ledematenspieren gaat de mediane zenuwstimulus meestal vooraf aan de TMS-stimulus met 18-24 ms11,13,15,16. Tegelijkertijd neemt de SAI toe naarmate de sterkte van de afferente volley geïnduceerd door de perifere stimulus toeneemtmet 13,17,18.

Ondanks de sterke associatie met de extrinsieke eigenschappen van de afferente projectie naar de motorische cortex, is SAI een kneedbaar fenomeen dat betrokken is bij veel motorische controleprocessen. SAI is bijvoorbeeld verminderd in taakrelevante spieren vóór een dreigende beweging 19,20,21, maar wordt gehandhaafd in aangrenzende taak-irrelevante motorische representaties 19,20,22. De gevoeligheid voor taakrelevantie wordt verondersteld een surround-remmingsmechanisme23 te weerspiegelen dat gericht is op het verminderen van ongewenste effectorrekrutering. Meer recent werd voorgesteld dat de vermindering van HCI in de taakrelevante effector een weerspiegeling kan zijn van een bewegingsgerelateerd gatingfenomeen dat is ontworpen om verwachte sensorische afference te onderdrukken21 en correcties tijdens sensomotorische planning en uitvoeringte vergemakkelijken 24. Ongeacht de specifieke functionele rol is SAI gecorreleerd met een vermindering van de handvaardigheid en de verwerkingsefficiëntie25. Veranderde SAI is ook geassocieerd met een verhoogd risico op vallen bij oudere volwassenen 26 en een gecompromitteerde sensomotorische functie bij de ziekte van Parkinson 26,27,28 en personen met focale handdystonie 29.

Klinisch en farmacologisch bewijs geeft aan dat de remmende routes die SAI bemiddelen gevoelig zijn voor centrale cholinerge modulatie30. Bijvoorbeeld, het toedienen van de muscarine acetylcholine receptor antagonist scopolamine vermindert SAI31. Daarentegen verhoogt het verhogen van de halfwaardetijd van acetylcholine via acetylcholinesteraseremmers SAI32,33. In overeenstemming met farmacologisch bewijs is SAI gevoelig voor verschillende cognitieve processen met centrale cholinerge betrokkenheid, waaronder opwinding34, beloning 35, de toewijzing van aandacht 21,36,37 en geheugen38,39,40. SAI is ook veranderd in klinische populaties met cognitieve tekorten geassocieerd met het verlies van cholinerge neuronen, zoals de ziekte van Alzheimer 41,42,43,44,45,46,47, de ziekte van Parkinson (met milde cognitieve stoornissen)48,49,50 en milde cognitieve stoornissen 47,51,52. De differentiële modulatie van SAI door verschillende benzodiazepinen met differentiële affiniteiten voor verschillende γ-aminoboterzuur type A (GABAA) receptor subunit types suggereert dat de SAI remmende routes verschillen van pathways die andere vormen van gepaarde pulsremmingbemiddelen 30. Lorazepam vermindert bijvoorbeeld de SAI, maar verbetert de corticale remming met korte interval (SICI)53. Zolpidem vermindert SAI, maar heeft weinig effect op SICI53. Diazepam verhoogt SICI, maar heeft weinig invloed op SAI53. De vermindering van SAI door deze positieve allosterische modulatoren van de GABAA-receptorfunctie, in combinatie met de observatie dat GABA de afgifte van acetylcholine in de hersenstam en cortex54 regelt, heeft geleid tot de hypothese dat GABA de cholinerge route moduleert die projecteert op de sensomotorische cortex om SAI55 te beïnvloeden.

Onlangs is SAI gebruikt om interacties te onderzoeken tussen de sensomotorische lussen die procedurele motorische controleprocessen instellen en die welke procedurele processen afstemmen op expliciete top-down doelen en cognitieve controleprocessen 21,36,37,38. De centrale cholinerge betrokkenheid bij HCI31 suggereert dat HCI een uitvoerende invloed op procedurele sensomotorische controle en leren kan indexeren. Belangrijk is dat deze studies zijn begonnen met het identificeren van de unieke effecten van cognitie op specifieke sensomotorische circuits door SAI te beoordelen met behulp van verschillende TMS-stroomrichtingen. SAI-studies maken meestal gebruik van posterieure-anterieure (PA) geïnduceerde stroom, terwijl slechts een handvol SAI-studies anterieure-posterieure (AP) geïnduceerde stroom55 hebben gebruikt. Het gebruik van TMS om AP te induceren in vergelijking met PA-stroom tijdens SAI-beoordeling rekruteert echter verschillende sensomotorische circuits16,56. Ap-gevoelige, maar niet PA-gevoelige, sensomotorische circuits worden bijvoorbeeld veranderd door cerebellaire modulatie37,56. Bovendien worden AP-gevoelige, maar niet PA-gevoelige, sensomotorische circuits gemoduleerd door aandachtsbelasting36. Ten slotte kunnen aandacht en cerebellaire invloeden samenkomen op dezelfde AP-gevoelige sensomotorische circuits, wat leidt tot onaangepaste veranderingen in deze circuits37.

Vooruitgang in TMS-technologie biedt extra flexibiliteit om de configuratie van de TMS-stimulus te manipuleren die wordt gebruikt tijdens single-pulse, paired-pulse en repetitieve toepassingen57,58. Controleerbare pulsparameter TMS (cTMS) stimulatoren zijn nu wereldwijd commercieel beschikbaar voor onderzoeksgebruik en bieden flexibele controle over de pulsbreedte en vorm57. De verhoogde flexibiliteit komt voort uit het regelen van de ontladingsduur van twee onafhankelijke condensatoren, elk verantwoordelijk voor een afzonderlijke fase van de TMS-stimulus. De bifasische of monofasische aard van de stimulus wordt bepaald door de relatieve ontladingsamplitude van elke condensator, een parameter die de M-ratio wordt genoemd. cTMS-studies hebben pulsbreedtemanipulatie gecombineerd met verschillende stroomrichtingen om aan te tonen dat de vaste pulsbreedtes die worden gebruikt door conventionele TMS-stimulatoren (70-82 μs)59,60 waarschijnlijk een mix van functioneel verschillende sensomotorische circuits rekruteren tijdens SAI 56. Daarom is cTMS een opwindend hulpmiddel om de functionele betekenis van verschillende convergente sensomotorische lussen in sensomotorische prestaties en leren verder te ontwarren.

Dit manuscript beschrijft een unieke SAI-benadering voor het bestuderen van sensomotorische integratie die perifere elektrische stimulatie integreert met cTMS tijdens sensomotorisch gedrag. Deze benadering verbetert de typische SAI-benadering door het effect van afferente projecties op geselecteerde interneuronpopulaties in de motorische cortex te beoordelen die de corticospinale output regelen tijdens aanhoudend sensomotorisch gedrag. Hoewel relatief nieuw, biedt cTMS een duidelijk voordeel bij het bestuderen van sensomotorische integratie in typische en klinische populaties. Bovendien kan de huidige aanpak eenvoudig worden aangepast voor gebruik met conventionele TMS-stimulatoren en om andere vormen van afferente remming en facilitering te kwantificeren, zoals afferente remming met lange latentie (LAI)13 of afferente facilitering met korte latentie (SAF)15.

Protocol

Het volgende protocol kan worden toegepast op verschillende experimenten. De verstrekte informatie beschrijft een experiment waarin SAI wordt gebruikt om sensomotorische integratie te kwantificeren tijdens een vingerrespons op een geldig of ongeldig gecuede sonde. In dit protocol wordt SAI beoordeeld zonder een taak, dan gelijktijdig tijdens de cued sensomotorische taak en dan weer zonder een taak. De cTMS-stimulator kan worden vervangen door elke in de handel verkrijgbare conventionele TMS-stimulator. De pulsbreedte van…

Representative Results

Figuur 3 illustreert voorbeelden van ongeconditioneerde en geconditioneerde EP-leden van een enkele deelnemer die tijdens de sensomotorische taak in de FDI-spier werden opgewekt met behulp van PA120- en AP30- (subscript geeft pulsbreedte aan) geïnduceerde stroom. De staafdiagrammen in de middelste kolom illustreren de ruwe gemiddelde piek-tot-piek MEP-amplitudes voor de ongeconditioneerde en geconditioneerde proeven. De staafdiagrammen rechts tonen de SAI- en MEP-begin…

Discussion

De hier beschreven SAI-methode onderzoekt een subset van neurale paden die een rol spelen bij sensomotorische prestaties en leren. Het beoordelen van SAI terwijl deelnemers gecontroleerde sensomotorische taken uitvoeren, is van cruciaal belang voor het ontwarren van de complexe bijdragen van de talrijke sensomotorische lussen die samenkomen op de motorische corticospinale neuronen om de motorische output in gezonde en klinische populaties vorm te geven. Een vergelijkbare methodologie is bijvoorbeeld gebruikt om de cerebe…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

De auteurs erkennen financiering van de Natural Sciences and Engineering Research Council (NSERC), de Canada Foundation for Innovation (CFI) en het Ontario Research Fund (ORF) toegekend aan S.K.M.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)
DOWNLOAD MATERIALS LIST

References

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. 신경과학. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. 신경과학. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Tags

Keywords: Sensorimotor ControlMotor LearningSensory-motor IntegrationAfferent InhibitionTranscranial Magnetic StimulationControllable Pulse Parameter TMSMotor CortexMotor PerformanceSkill AcquisitionRehabilitationNeurological Disorders
check_url/kr/65212?article_type=t

Play Video
PDF
DOI
DOWNLOAD MATERIALS LIST
Cite This Article
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).
Download Citation
Reprints and Permissions

View Video

✖

To prove you're not a robot, please enter the text in the image below

CAPTCHA Image
Play CAPTCHA Audio
Refresh Image