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신경과학

Segmentazione manuale del plesso coroideo umano mediante risonanza magnetica cerebrale

Published: December 15, 2023
doi:
10.3791/65341
, , , ,
1Department of Psychiatry,Beth Israel Deaconess Medical Center, 2Division of Translational Neuroscience,Beth Israel Deaconess Medical Center, 3Huaxi MR Research Center (HMRRC), Department of Radiology,West China Hospital of Sichuan University, 4Department of Psychiatry and Psychotherapy,Jena University Hospital, 5AI in Medical Imaging,German Center for Neurodegenerative Diseases (DZNE), 6A. A. Martinos Center for Biomedical Imaging,Massachusetts General Hospital, 7Department of Radiology,Harvard Medical School, 8Department of Psychiatry,Harvard Medical School

Summary

Nonostante il ruolo cruciale del plesso coroideo nel cervello, gli studi di neuroimaging di questa struttura sono scarsi a causa della mancanza di strumenti di segmentazione automatizzati affidabili. Il presente protocollo mira a garantire la segmentazione manuale gold standard del plesso coroideo che può informare i futuri studi di neuroimaging.

Abstract

Il plesso coroideo è stato implicato nel neurosviluppo e in una serie di disturbi cerebrali. L’evidenza dimostra che il plesso coroideo è fondamentale per la maturazione del cervello, la regolazione immunitaria/infiammatoria e il funzionamento comportamentale/cognitivo. Tuttavia, gli attuali strumenti automatizzati di segmentazione del neuroimaging non sono in grado di segmentare in modo accurato e affidabile il plesso coroideo del ventricolo laterale. Inoltre, non esiste uno strumento che segmenti il plesso coroideo situato nel terzo e quarto ventricolo del cervello. Pertanto, è necessario un protocollo che delinei come segmentare il plesso coroideo nel ventricolo laterale, terzo e quarto per aumentare l’affidabilità e la replicabilità degli studi che esaminano il plesso coroideo nei disturbi dello sviluppo neurologico e cerebrale. Questo protocollo fornisce passaggi dettagliati per creare file etichettati separatamente in 3D Slicer per il plesso coroideo in base a immagini DICOM o NIFTI. Il plesso coroideo verrà segmentato manualmente utilizzando i piani assiale, sagittale e coronale delle immagini T1w, assicurandosi di escludere i voxel dalle strutture di sostanza grigia o bianca che delimitano i ventricoli. Le finestre saranno regolate per aiutare nella localizzazione del plesso coroideo e dei suoi confini anatomici. Nell’ambito di questo protocollo verranno dimostrati i metodi per valutare l’accuratezza e l’affidabilità. La segmentazione gold standard del plesso coroideo utilizzando delineazioni manuali può essere utilizzata per sviluppare strumenti di segmentazione automatizzata migliori e più affidabili che possono essere condivisi apertamente per chiarire i cambiamenti nel plesso coroideo nel corso della vita e all’interno di vari disturbi cerebrali.

Introduction

Funzione del plesso coroideo
Il plesso coroideo è una struttura altamente vascolarizzata nel cervello costituita da capillari fenestrati e un monostrato di cellule epiteliali del plesso coroideo1. Il plesso coroideo si proietta nel ventricolo laterale, terzo e quarto cerebrale e produce liquido cerebrospinale (CSF), che svolge un ruolo importante nel pattern neurale2 e nella fisiologia cerebrale 3,4. Il plesso coroideo secerne sostanze neurovascolari, comprende un deposito simile a una cellula staminale e funge da barriera fisica per impedire l’ingresso di metaboliti tossici, una barriera enzimatica per rimuovere le parti che aggirano la barriera fisica e una barriera immunologica per proteggere dagli invasori estranei5. Il plesso coroideo modula la neurogenesi6, la plasticità sinaptica7, l’infiammazione8, il ritmo circadiano 9,10, l’asse intestino-cervello11 e la cognizione12. Inoltre, le citochine periferiche, lo stress e l’infezione (incluso SARS-CoV-2) possono interrompere la barriera emato-liquorale 13,14,15,16. Pertanto, il sistema plesso-CSF coroideo è parte integrante del neurosviluppo, della maturazione del neurocircuito, dell’omeostasi cerebrale e della riparazione17. Poiché le alterazioni immunitarie, infiammatorie, metaboliche ed enzimatiche hanno un impatto sul cervello, i ricercatori stanno utilizzando strumenti di neuroimaging per valutare il ruolo del plesso coroideo nel corso della vita e nei disturbi cerebrali 18,19,20. Tuttavia, esistono limitazioni negli strumenti automatizzati comunemente usati per la segmentazione del plesso coroideo, come FreeSurfer, che comportano una scarsa segmentazione del plesso coroideo. Pertanto, c’è un bisogno critico di segmentazione manuale del plesso coroideo che possa essere utilizzata per sviluppare uno strumento automatizzato accurato per la segmentazione del plesso coroideo.

Il plesso coroideo nel neurosviluppo e nei disturbi cerebrali
Il ruolo del plesso coroideo nei disturbi cerebrali è stato a lungo trascurato, principalmente perché era considerato un attore di supporto il cui ruolo era quello di ammortizzare il cervello e mantenere un corretto equilibrio salino 2,21. Tuttavia, il plesso coroideo ha attirato l’attenzione come struttura legata a disturbi cerebrali come le sindromi dolorose22, SARS-CoV-2 16,23,24, disturbi dello sviluppo neurologico 2 e disturbi cerebrali 19, suggerendo un effetto transdiagnostico nello sviluppo di disturbi comportamentali. Nei disturbi dello sviluppo neurologico, le cisti del plesso coroideo sono state associate a un aumentato rischio di ritardo dello sviluppo, disturbo da deficit di attenzione/iperattività (ADHD) o disturbo dello spettro autistico (ASD)25,26. Inoltre, è stato riscontrato un aumento del volume del plesso coroideo del ventricolo laterale nei pazienti con ASD27. Nei disturbi cerebrali, le anomalie del plesso coroideo sono state descritte dal 1921 nei disturbi psicotici28,29. Studi precedenti hanno identificato l’allargamento del plesso coroideo utilizzando la segmentazione FreeSurfer in un ampio campione di pazienti con disturbi psicotici rispetto sia ai loro parenti di primo grado che ai controlli19. Questi risultati sono stati replicati utilizzando il volume del plesso coroideo segmentato manualmente in un ampio campione di popolazione clinica ad alto rischio di psicosi e hanno scoperto che questi pazienti avevano un volume del plesso coroideo maggiore rispetto ai controlli sani30. C’è un numero crescente di studi che dimostrano l’ingrossamento del plesso coroideo nella sindrome dolorosa regionale complessa22, ictus31, sclerosi multipla20,32, Alzheimer33,34 e depressione35, con alcuni che dimostrano un legame tra attività immunitaria/infiammatoria periferica e cerebrale. Questi studi di neuroimaging sono promettenti; tuttavia, la scarsa segmentazione del plesso coroideo del ventricolo laterale da parte di FreeSurfer21 limita l’affidabilità della stima automatica del volume del plesso coroideo. Di conseguenza, gli studi sulla sclerosi multipla20,32, sulla depressione35, sull’Alzheimer34 e sulla psicosi precoce36 hanno iniziato a segmentare manualmente il plesso coroideo del ventricolo laterale, ma non ci sono linee guida attuali su come farlo, né la loro guida sulla segmentazione del plesso coroideo del terzo e quarto ventricolo.

Gli strumenti di segmentazione più comuni escludono il plesso coroideo
Le pipeline di segmentazione cerebrale come FreeSurfer37,38,39, FMRIB Software Library (FSL)40, SLANT41 e FastSurfer (sviluppato dal co-autore Martin Reuter)42,43, segmentano in modo accurato e affidabile le strutture corticali e sottocorticali impiegando paradigmi di segmentazione basati su atlante (FSL), basati su atlante e superficie (FreeSurfer) e deep learning (SLANT e FastSurfer). I punti deboli di alcuni di questi approcci includono la velocità di elaborazione, la generalizzazione limitata a diversi scanner, le intensità di campo e le dimensioni dei voxel37,44 e l’allineamento forzato della mappa delle etichette in uno spazio atlante standard. Tuttavia, la capacità di segmentare il plesso coroideo e la compatibilità con la risonanza magnetica ad alta risoluzione sono affrontate solo da FreeSurfer e FastSurfer. Le reti neurali alla base di FastSurfer sono addestrate sulle etichette del plesso coroideo di FreeSurfer, quindi ereditano i limiti di affidabilità e copertura di FreeSurfer discussi in precedenza, con il terzo e il quarto ventricolo ignorati21. Esistono anche limitazioni attuali per la risonanza magnetica ad alta risoluzione, ma il flusso ad alta risoluzione45 e FastSurferVINN43 di FreeSurfer possono essere utilizzati per gestire questo problema.

Strumenti attuali per la segmentazione del plesso coroideo
Esiste un solo strumento di segmentazione disponibile gratuitamente per il plesso coroideo, ma l’accuratezza della segmentazione è limitata. Un’accurata segmentazione del plesso coroideo può essere influenzata da una varietà di fattori, tra cui (1) variabilità nella posizione del plesso coroideo (spazialmente non stazionario) a causa della sua posizione all’interno dei ventricoli, (2) differenze nell’intensità dei voxel, nel contrasto, nella risoluzione (eterogeneità all’interno della struttura) dovute all’eterogeneità cellulare, alla funzione dinamica del plesso coroideo, ai cambiamenti patologici o agli effetti parziali del volume, (3) differenze di dimensioni ventricolari legate all’età o alla patologia che influiscono sulle dimensioni del plesso coroideo, e (4) vicinanza a strutture sottocorticali adiacenti (ippocampo, amigdala, caudato e cervelletto), anch’esse difficili da segmentare. Date queste sfide, le segmentazioni di FreeSurfer spesso sottostimano o sovrastimano, etichettano erroneamente o ignorano il plesso coroideo.

Tre recenti pubblicazioni hanno affrontato il divario della segmentazione affidabile del plesso coroideo con un modello di miscela gaussiana (GMM)46, un Axial-MLP47 e approcci di deep learning basati su U-Net48. Ogni modello è stato addestrato e valutato utilizzando set di dati privati ed etichettati manualmente di un massimo di 150 soggetti con una diversità limitata di scanner, siti, dati demografici e disturbi. Sebbene queste pubblicazioni 46,48,49 abbiano ottenuto miglioramenti significativi rispetto alla segmentazione del plesso coroideo di FreeSurfer – a volte raddoppiando l’intersezione tra predizione e verità di base, nessuno dei due metodi è (1) convalidato nella risonanza magnetica ad alta risoluzione, (2) ha analisi di generalizzazione e affidabilità dedicate, (3) presenta grandi set di dati rappresentativi di addestramento e test, (4) affronta o analizza in modo specifico le sfide di segmentazione del plesso coroideo come effetti di volume parziale, o (5) è disponibile al pubblico come strumento pronto all’uso. Pertanto, l’attuale “gold standard” per la segmentazione del plesso coroideo è il tracciamento manuale, ad esempio utilizzando 3D Slicer50 o ITK-SNAP51, che non è stato descritto in precedenza e ha rappresentato una sfida importante per i ricercatori che desiderano esaminare il ruolo del plesso coroideo nei loro studi. 3D Slicer è stato scelto per la segmentazione manuale per la familiarità dell’autore con il software e perché mette a disposizione dell’utente vari strumenti basati su diversi approcci che possono essere combinati per ottenere il risultato desiderato. È possibile utilizzare altri strumenti, come ITK-SNAP, che è principalmente orientato alla segmentazione delle immagini e, una volta padroneggiato lo strumento, l’utente può ottenere buoni risultati. Inoltre, gli autori hanno condotto uno studio caso-controllo che dimostra l’elevata precisione e affidabilità della loro tecnica di segmentazione manuale utilizzando 3D Slicer30 e che la metodologia specifica è descritta nel presente documento.

Protocol

Il presente protocollo è stato approvato dall’Institutional Review Board presso il Beth Israel Deaconess Medical Center. Per questa dimostrazione del protocollo è stato utilizzato un soggetto sano con una risonanza magnetica cerebrale priva di artefatti o movimenti ed è stato ottenuto il consenso informato scritto. Per acquisire immagini 3D-T1 con una risoluzione di 1 mm x 1 mm x 1,2 mm è stato utilizzato uno scanner MRI da 3,0 T con una bobina di testa a 32 canali (vedi Tabella dei materiali). È st…

Representative Results

Il metodo proposto è stato sottoposto a un perfezionamento iterativo per il plesso coroideo del ventricolo laterale, che ha comportato test approfonditi su una coorte di 169 controlli sani e 340 pazienti con rischio clinicamente elevato di psicosi30. Utilizzando la tecnica sopra descritta, gli autori hanno ottenuto un’elevata precisione e affidabilità intra-rater con un DC = 0,89, avgHD = 3,27 mm3 e ICC single-rater = 0,9730, dimostrando la forza del protocollo qui descritto. <p c…

Discussion

Fasi critiche del protocollo
Tre passaggi critici richiedono un’attenzione particolare durante l’implementazione di questo protocollo. Innanzitutto, il controllo della qualità e del contrasto delle immagini RM è fondamentale per garantire una segmentazione accurata. Se la qualità dell’immagine è troppo scarsa, o il contrasto è troppo basso o troppo alto, può portare a una delineazione imprecisa del plesso coroideo. Il contrasto dell’immagine può essere regolato visualizzando il valore in scala …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Questo lavoro è stato sostenuto da un National Institute of Mental Health Award R01 MH131586 (a P.L e M.R), R01 MH078113 (a M.K) e da una sovvenzione della Sydney R Baer Jr Foundation (a P.L).

Materials

3D Slicer 3D Slicer https://www.slicer.org/ A free, open source software for visualization, processing, segmentation, registration, and analysis of medical, biomedical, and other 3D images and meshes; and planning and navigating image-guided procedures.
FreeSurfer FreeSurfer https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/ An open source neuroimaging toolkit for processing, analyzing, and visualizing human brain MR images
ITK-SNAP ITK-SNAP http://www.itksnap.org/pmwiki/pmwiki.php A free, open-source, multi-platform software application used to segment structures in 3D and 4D biomedical images. 
Monai Package Monai Consortium https://docs.monai.io/en/stable/metrics.html Use for Dice Coefficient and DeepMind average Surface Distance. 
MRI scanner GE Discovery MR750 
Psych Package R-Project https://cran.r-project.org/web/packages/psych/index.html A general purpose toolbox developed originally for personality, psychometric theory and experimental psychology.
R Software R-Project https://www.r-project.org/ R is a free software environment for statistical computing and graphics. 
RStudio Posit https://posit.co/ An RStudio integrated development environment (IDE) is a set of tools built to help you be more productive with R and Python. 
Windows or Apple OS Desktop or Laptop Any company n/a Needed for running the software used in this protocol. 
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Bannai, D., Cao, Y., Keshavan, M., Reuter, M., Lizano, P. Manual Segmentation of the Human Choroid Plexus Using Brain MRI. J. Vis. Exp. (202), e65341, doi:10.3791/65341 (2023).
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