Summary

Segmentación manual del plexo coroideo humano mediante resonancia magnética cerebral

Published: December 15, 2023
doi:

Summary

A pesar del papel crucial del plexo coroideo en el cerebro, los estudios de neuroimagen de esta estructura son escasos debido a la falta de herramientas fiables de segmentación automatizada. El presente protocolo tiene como objetivo garantizar la segmentación manual del plexo coroideo de referencia que pueda servir de base para futuros estudios de neuroimagen.

Abstract

El plexo coroideo se ha implicado en el neurodesarrollo y en una serie de trastornos cerebrales. La evidencia demuestra que el plexo coroideo es fundamental para la maduración del cerebro, la regulación inmunoinflamatoria y el funcionamiento conductual y cognitivo. Sin embargo, las herramientas actuales de segmentación automatizada de neuroimágenes son deficientes a la hora de segmentar de forma precisa y fiable el plexo coroideo del ventrículo lateral. Además, no existe ninguna herramienta que segmente el plexo coroideo ubicado en el tercer y cuarto ventrículo del cerebro. Por lo tanto, se necesita un protocolo que delinee cómo segmentar el plexo coroideo en el ventrículo lateral, tercero y cuarto para aumentar la confiabilidad y replicabilidad de los estudios que examinan el plexo coroideo en trastornos del neurodesarrollo y cerebrales. Este protocolo proporciona pasos detallados para crear archivos etiquetados por separado en 3D Slicer para el plexo coroideo basado en imágenes DICOM o NIFTI. El plexo coroideo se segmentará manualmente utilizando los planos axial, sagital y coronal de las imágenes T1w, asegurándose de excluir los vóxeles de las estructuras de materia gris o blanca que bordean los ventrículos. Las ventanas se ajustarán para ayudar en la localización del plexo coroideo y sus límites anatómicos. Como parte de este protocolo se demostrarán los métodos para evaluar la precisión y la fiabilidad. La segmentación estándar de oro del plexo coroideo mediante delineaciones manuales se puede utilizar para desarrollar herramientas de segmentación automatizada mejores y más confiables que se pueden compartir abiertamente para dilucidar los cambios en el plexo coroideo a lo largo de la vida y dentro de varios trastornos cerebrales.

Introduction

Función del plexo coroideo
El plexo coroideo es una estructura altamente vascularizada en el cerebro que consiste en capilares fenestrados y una monocapa de células epiteliales del plexo coroideo1. El plexo coroideo se proyecta hacia los ventrículos cerebrales laterales, tercero y cuarto y produce líquido cefalorraquídeo (LCR), que desempeña un papel importante en el patrón neural2 y en la fisiología cerebral 3,4. El plexo coroideo secreta sustancias neurovasculares, abarca un depósito similar al de las células madre y actúa como una barrera física para impedir la entrada de metabolitos tóxicos, una barrera enzimática para eliminar las fracciones que eluden la barrera física y una barrera inmunológica para proteger contra invasores extraños5. El plexo coroideo modula la neurogénesis6, la plasticidad sináptica7, la inflamación8, el ritmo circadiano 9,10, el eje cerebral intestinal11 y la cognición12. Además, las citocinas periféricas, el estrés y la infección (incluido el SARS-CoV-2) pueden alterar la barrera hematoencefálica 13,14,15,16. Por lo tanto, el sistema plexo coroideo-LCR es integral para el neurodesarrollo, la maduración de los neurocircuitos, la homeostasis cerebral y la reparación17. Dado que las alteraciones inmunitarias, inflamatorias, metabólicas y enzimáticas afectan al cerebro, los investigadores están utilizando herramientas de neuroimagen para evaluar el papel del plexo coroideo a lo largo de la vida y en los trastornos cerebrales 18,19,20. Sin embargo, existen limitaciones en las herramientas automatizadas de uso común para la segmentación del plexo coroideo, como FreeSurfer, que dan como resultado que el plexo coroideo esté mal segmentado. Por lo tanto, existe una necesidad crítica de una segmentación manual del plexo coroideo que pueda utilizarse para desarrollar una herramienta automatizada precisa para la segmentación del plexo coroideo.

Plexo coroideo en el neurodesarrollo y trastornos cerebrales
El papel del plexo coroideo en los trastornos cerebrales ha sido descuidado durante mucho tiempo, principalmente porque se consideraba como un actor de apoyo cuya función era amortiguar el cerebro y mantener un equilibrio adecuado de sal 2,21. Sin embargo, el plexo coroideo ha ganado atención como una estructura ligada a trastornos cerebrales como los síndromes de dolor22, el SARS-CoV-2 16,23,24, el neurodesarrollo2 y los trastornos cerebrales19, lo que sugiere un efecto transdiagnóstico en el desarrollo de trastornos del comportamiento. En los trastornos del neurodesarrollo, los quistes del plexo coroideo se asociaron con un mayor riesgo de retraso en el desarrollo, trastorno por déficit de atención con hiperactividad (TDAH) o trastorno del espectro autista (TEA)25,26. Además, se encontró que el volumen del plexo coroideo del ventrículo lateral estaba aumentado en pacientes con TEA27. En los trastornos cerebrales, las anomalías del plexo coroideo se han descrito desde 1921 en los trastornos psicóticos28,29. Estudios previos han identificado el agrandamiento del plexo coroideo mediante la segmentación FreeSurfer en una gran muestra de pacientes con trastornos psicóticos en comparación con sus familiares de primer grado y controles19. Estos hallazgos se replicaron utilizando el volumen del plexo coroideo segmentado manualmente en una gran muestra de población clínica de alto riesgo de psicosis y se encontró que estos pacientes tenían un volumen de plexo coroideo mayor en comparación con los controles sanos30. Hay un número creciente de estudios que demuestran el agrandamiento del plexo coroideo en el síndrome de dolor regional complejo22, accidente cerebrovascular31, esclerosis múltiple20,32, Alzheimer33,34 y depresión35, y algunos demuestran un vínculo entre la actividad inmunológica/inflamatoria periférica y cerebral. Estos estudios de neuroimagen son prometedores; sin embargo, la mala segmentación del plexo coroideo del ventrículo lateral por FreeSurfer21 limita la confiabilidad de la estimación automatizada del volumen del plexo coroideo. Como resultado, los estudios sobre la esclerosis múltiple20,32, la depresión35, el Alzheimer34 y la psicosis temprana36 han comenzado a segmentar manualmente el plexo coroideo del ventrículo lateral, pero no existen pautas actuales sobre cómo hacerlo, ni tampoco su orientación sobre la segmentación del plexo coroideo del tercer y cuarto ventrículo.

Las herramientas de segmentación comunes excluyen el plexo coroideo
Las canalizaciones de segmentación cerebral como FreeSurfer37,38,39, FMRIB Software Library (FSL)40, SLANT41 y FastSurfer (desarrollado por el coautor Martin Reuter)42,43, segmentan de forma precisa y fiable las estructuras corticales y subcorticales empleando paradigmas de segmentación basados en atlas (FSL), atlas y en superficies (FreeSurfer) y de aprendizaje profundo (SLANT y FastSurfer). Las debilidades de algunos de estos enfoques incluyen la velocidad de procesamiento, la generalización limitada a diferentes escáneres, las intensidades de campo y los tamaños de vóxeles37,44, y la alineación forzada del mapa de etiquetas en un espacio de atlas estándar. Sin embargo, la capacidad de segmentar el plexo coroideo y la compatibilidad con la resonancia magnética de alta resolución solo es abordada por FreeSurfer y FastSurfer. Las redes neuronales detrás de FastSurfer se entrenan con las etiquetas del plexo coroideo de FreeSurfer, por lo que heredan las limitaciones de confiabilidad y cobertura discutidas anteriormente de FreeSurfer, con el tercer y cuarto ventrículo ignorados21. También existen limitaciones actuales para la resonancia magnética de alta resolución, pero la transmisión de alta resolución45 y FastSurferVINN43 de FreeSurfer se pueden usar para manejar este problema.

Herramientas actuales de segmentación del plexo coroideo
Solo hay una herramienta de segmentación disponible gratuitamente para el plexo coroideo, pero la precisión de la segmentación es limitada. La segmentación precisa del plexo coroideo puede verse afectada por una variedad de factores, que incluyen (1) variabilidad en la ubicación del plexo coroideo (espacialmente no estacionario) debido a su ubicación dentro de los ventrículos, (2) diferencias en la intensidad del vóxel, el contraste, la resolución (heterogeneidad dentro de la estructura) debido a la heterogeneidad celular, la función dinámica del plexo coroideo, cambios patológicos o efectos parciales de volumen, (3) diferencias de tamaño ventricular relacionadas con la edad o la patología que afectan el tamaño del plexo coroideo, y (4) proximidad a estructuras subcorticales adyacentes (hipocampo, amígdala, caudado y cerebelo), que también son difíciles de segmentar. Dados estos desafíos, las segmentaciones de FreeSurfer a menudo subestiman o sobreestiman, etiquetan erróneamente o ignoran el plexo coroideo.

Tres publicaciones recientes abordaron la brecha de la segmentación confiable del plexo coroideo con un modelo de mezcla gaussiana (GMM)46, un Axial-MLP47 y enfoques de aprendizaje profundo basados enU-Net48. Cada modelo se entrenó y evaluó utilizando conjuntos de datos privados, etiquetados manualmente, de un máximo de 150 sujetos con una diversidad limitada de escáneres, sitios, datos demográficos y trastornos. Si bien estas publicaciones 46,48,49 lograron mejoras significativas con respecto a la segmentación del plexo coroideo de FreeSurfer, a veces duplicando la intersección de la predicción y la verdad del terreno, ninguno de los métodos está (1) validado en resonancia magnética de alta resolución, (2) tiene análisis dedicados de generalización y confiabilidad, (3) presenta grandes conjuntos de datos representativos de entrenamiento y prueba, (4) aborda o analiza específicamente los desafíos de segmentación del plexo coroideo como Efectos de volumen parcial, o (5) está disponible públicamente como una herramienta lista para usar. Por lo tanto, el “estándar de oro” actual para la segmentación del plexo coroideo es el trazado manual, por ejemplo, utilizando 3D Slicer50 o ITK-SNAP51, que no se ha descrito previamente y ha sido un desafío importante para los investigadores que desean examinar el papel del plexo coroideo en sus estudios. Se eligió 3D Slicer para la segmentación manual debido a la familiaridad del autor con el software y porque proporciona al usuario varias herramientas basadas en diferentes enfoques que se pueden combinar para obtener el resultado deseado. Se pueden utilizar otras herramientas, como ITK-SNAP, que está orientada principalmente a la segmentación de imágenes, y una vez dominada la herramienta, el usuario puede obtener buenos resultados. Además, los autores han llevado a cabo un estudio de casos y controles que demuestra la alta precisión y fiabilidad de su técnica de segmentación manual utilizando 3D Slicer30, y esa metodología específica se describe en este documento.

Protocol

El presente protocolo fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional del Centro Médico Beth Israel Deaconess. Para esta demostración del protocolo se utilizó un sujeto sano con una resonancia magnética cerebral libre de artefactos o movimientos, y se obtuvo el consentimiento informado por escrito. Se utilizó un escáner de resonancia magnética de 3,0 T con una bobina de cabezal de 32 canales (ver Tabla de materiales) para adquirir imágenes 3D-T1 con una resolución de 1 mm x 1 mm x 1,2 mm. S…

Representative Results

El método propuesto se ha sometido a un refinamiento iterativo para el plexo coroideo del ventrículo lateral, lo que implica pruebas exhaustivas en una cohorte de 169 controles sanos y 340 pacientes con un riesgo clínicamente alto de psicosis30. Utilizando la técnica descrita anteriormente, los autores obtuvieron una alta precisión y confiabilidad intra-evaluador con un CD = 0,89, promedio de HD = 3,27mm3 y ICC de un solo evaluador = 0,9730, lo que demuestra la solidez del protocol…

Discussion

Pasos críticos del protocolo
Hay tres pasos críticos que requieren especial atención a la hora de aplicar este protocolo. En primer lugar, comprobar la calidad y el contraste de las imágenes de RM es clave para garantizar una segmentación precisa. Si la calidad de la imagen es demasiado mala, o el contraste es demasiado bajo o demasiado alto, puede provocar una delineación inexacta del plexo coroideo. El contraste de la imagen se puede ajustar visualizando el valor de la escala de grises de la i…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo fue apoyado por un Premio R01 del Instituto Nacional de Salud Mental MH131586 (a P.L y M.R), R01 MH078113 (a M.K) y una subvención de la Fundación Sydney R Baer Jr (a P.L).

Materials

3D Slicer 3D Slicer https://www.slicer.org/ A free, open source software for visualization, processing, segmentation, registration, and analysis of medical, biomedical, and other 3D images and meshes; and planning and navigating image-guided procedures.
FreeSurfer FreeSurfer https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/ An open source neuroimaging toolkit for processing, analyzing, and visualizing human brain MR images
ITK-SNAP ITK-SNAP http://www.itksnap.org/pmwiki/pmwiki.php A free, open-source, multi-platform software application used to segment structures in 3D and 4D biomedical images. 
Monai Package Monai Consortium https://docs.monai.io/en/stable/metrics.html Use for Dice Coefficient and DeepMind average Surface Distance. 
MRI scanner GE Discovery MR750 
Psych Package R-Project https://cran.r-project.org/web/packages/psych/index.html A general purpose toolbox developed originally for personality, psychometric theory and experimental psychology.
R Software R-Project https://www.r-project.org/ R is a free software environment for statistical computing and graphics. 
RStudio Posit https://posit.co/ An RStudio integrated development environment (IDE) is a set of tools built to help you be more productive with R and Python. 
Windows or Apple OS Desktop or Laptop Any company n/a Needed for running the software used in this protocol. 

References

  1. Lun, M. P., Monuki, E. S., Lehtinen, M. K. Development and functions of the choroid plexus-cerebrospinal fluid system. Nature Reviews Neuroscience. 16 (8), 445-457 (2015).
  2. Dani, N., Herbst, R. H., McCabe, C. A cellular and spatial map of the choroid plexus across brain ventricles and ages. Cell. 184 (11), 3056-3074 (2021).
  3. Kaiser, K., Bryj, a. V. Choroid plexus: the orchestrator of long-range signalling within the CNS. IJMS. 21 (13), 4760 (2020).
  4. Damkier, H. H., Brown, P. D., Praetorius, J. Cerebrospinal fluid secretion by the choroid plexus. Physiological Reviews. 93, 46 (2013).
  5. Liddelow, S. A. Development of the choroid plexus and blood-CSF barrier. Frontiers in Neuroscience. 9, 00032 (2015).
  6. Gato, A., Alonso, M. I., Lamus, F., Miyan, J. Neurogenesis: A process ontogenically linked to brain cavities and their content, CSF. Seminars in Cell & Developmental Biology. 102, 21-27 (2020).
  7. Spatazza, J., Lee, H. H. C., Di Nardo, A. A. Choroid-plexus-derived Otx2 homeoprotein constrains adult cortical plasticity. Cell Reports. 3 (6), 1815-1823 (2013).
  8. Kim, S., Hwang, Y., Lee, D., Webster, M. J. Transcriptome sequencing of the choroid plexus in schizophrenia. Translational Psychiatry. 6 (11), e964-964 (2016).
  9. Myung, J., Schmal, C., Hong, S. The choroid plexus is an important circadian clock component. Nature Communications. 9 (1), 1062 (2018).
  10. Quintela, T., Furtado, A., Duarte, A. C., Gonçalves, I., Myung, J., Santos, C. R. A. The role of circadian rhythm in choroid plexus functions. Progress in Neurobiology. 205, 102129 (2021).
  11. Gorlé, N., Blaecher, C., Bauwens, E., et al. The choroid plexus epithelium as a novel player in the stomach-brain axis during Helicobacter infection. Brain, Behavior, and Immunity. 69, 35-47 (2018).
  12. Zappaterra, M. W., Lehtinen, M. K. The cerebrospinal fluid: regulator of neurogenesis, behavior, and beyond. Cellular and Molecular Life Sciences. 69 (17), 2863-2878 (2012).
  13. Cardia, E., Molina, D., Abbate, F. Morphological modifications of the choroid plexus in a rodent model of acute ventriculitis induced by gram-negative liquoral sepsis: Possible implications in the pathophysiology of hypersecretory hydrocephalus. Child’s Nervous System. 11 (9), 511-516 (1995).
  14. Coisne, C., Engelhardt, B. Tight junctions in brain barriers during central nervous system inflammation. Antioxidants & Redox Signaling. 15 (5), 1285-1303 (2011).
  15. Szmydynger-Chodobska, J., Strazielle, N., Gandy, J. R. Posttraumatic Invasion of monocytes across the blood-cerebrospinal fluid barrier. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 32 (1), 93-104 (2012).
  16. Pellegrini, L., Albecka, A., Mallery, D. L. SARS-CoV-2 infects the brain choroid plexus and disrupts the blood-csf barrier in human brain organoids. Cell Stem Cell. 27 (6), 951-961 (2020).
  17. Bitanihirwe, B., Lizano, P., Woo, T. Deconstructing the functional neuroanatomy of the choroid plexus: an ontogenetic perspective for studying neurodevelopmental and neuropsychiatric disorders. Review at Molecular Psychiatry. , (2022).
  18. Ramaekers, V., Sequeira, J. M., Quadros, E. V. Clinical recognition and aspects of the cerebral folate deficiency syndromes. Clinical Chemistry and Laboratory Medicine. 51 (3), 0543 (2012).
  19. Lizano, P., Lutz, O., Ling, G. Association of choroid plexus enlargement with cognitive, inflammatory, and structural phenotypes across the psychosis spectrum. AJP. 176 (7), 564-572 (2019).
  20. Kim, H., Lim, Y. M., Kim, G. Choroid plexus changes on magnetic resonance imaging in multiple sclerosis and neuromyelitis optica spectrum disorder. Journal of the Neurological Sciences. 415, 116904 (2020).
  21. Bannai, D., Lutz, O., Lizano, P. Neuroimaging considerations when investigating choroid plexus morphology in idiopathic psychosis. Schizophrenia Research. 224, 19-21 (2020).
  22. Zhou, G., Hotta, J., Lehtinen, M. K., Forss, N., Hari, R. Enlargement of choroid plexus in complex regional pain syndrome. Scientific Reports. 5 (1), 14329 (2015).
  23. Jacob, F., Pather, S. R., Huang, W. K. Human pluripotent stem cell-derived neural cells and brain organoids reveal SARS-CoV-2 neurotropism predominates in choroid plexus epithelium. Cell Stem Cell. 27 (6), 937-950 (2020).
  24. Yang, A. C., Kern, F., Losada, P. M. Dysregulation of brain and choroid plexus cell types in severe COVID-19. Nature. 595 (7868), 565-571 (2021).
  25. Lin, Y. J., Chiu, N. C., Chen, H. J., Huang, J. Y., Ho, C. S. Cranial ultrasonographic screening findings among healthy neonates and their association with neurodevelopmental outcomes. Pediatrics & Neonatology. 62 (2), 158-164 (2021).
  26. Chang, H., Tsai, C. M., Hou, C. Y., Tseng, S. H., Lee, J. C., Tsai, M. L. Multiple subependymal pseudocysts in neonates play a role in later attention deficit hyperactivity and autistic spectrum disorder. Journal of the Formosan Medical Association. 118 (3), 692-699 (2019).
  27. Levman, J., Vasung, L., MacDonald, P. Regional volumetric abnormalities in pediatric autism revealed by structural magnetic resonance imaging. International Journal of Developmental Neuroscience. 71 (1), 34-45 (2018).
  28. Taft, A. E. A note on the pathology of the choroid plexus in general paralysis. Archives of Neurology & Psychiatry. 7 (2), 177 (1922).
  29. D, S. R. The choroid plexus in organic diseases of the brain and of schizophreina. The Journal of Nervous and Mental Disease. 56, 21-26 (1921).
  30. Bannai, D., Reuter, M., Hegde, R. Linking choroid plexus enlargement with plasma analyte and structural phenotypes in clinical high risk for psychosis: a multisite neuroimaging study. BioRxiv. , (2022).
  31. Egorova, N., Gottlieb, E., Khlif, M. S., Spratt, N. J., Brodtmann, A. Choroid plexus volume after stroke. International Journal of Stroke. 14 (9), 923-930 (2019).
  32. Ricigliano, V. A., Morena, E., Colombi, A. Choroid plexus enlargement in inflammatory multiple sclerosis: 3.0-T MRI and translocator protein PET evaluation. Radiology. 301 (1), 166-177 (2021).
  33. Tadayon, E., Pascual-Leone, A., Press, D., Santarnecchi, E. Choroid plexus volume is associated with levels of CSF proteins: relevance for Alzheimer’s and Parkinson’s disease. Neurobiology of Aging. 89, 108-117 (2020).
  34. Choi, J. D., Moon, Y., Kim, H. J., Yim, Y., Lee, S., Moon, W. J. Choroid plexus volume and permeability at brain MRI within the Alzheimer Disease clinical spectrum. Radiology. 304 (3), 635-645 (2022).
  35. Althubaity, N., Schubert, J., Martins, D. Choroid plexus enlargement is associated with neuroinflammation and reduction of blood-brain barrier permeability in depression. NeuroImage: Clinical. 33, 102926 (2022).
  36. Senay, O., et al. Choroid plexus volume in individuals with early course and chronic psychosis – a magnetic resonance imaging study. Schizophrenia Bulletin. , (2022).
  37. Fischi, B. FreeSurfer. NeuroImage. 62 (2), 774-781 (2012).
  38. Fischl, B., et al. Cortical folding patterns and predicting cytoarchitecture. Cerebral Cortex. 18 (8), 1973-1980 (2008).
  39. Fischl, B., vander Kouwe, A., Destrieux, C. Automatically parcellating the human cerebral cortex. Cerebral Cortex. 14 (1), 11-22 (2004).
  40. Patenaude, B., Smith, S. M., Kennedy, D. N., Jenkinson, M. A Bayesian model of shape and appearance for subcortical brain segmentation. NeuroImage. 56 (3), 907-922 (2011).
  41. Huo, Y., Xu, Z., Xiong, Y. 3D whole brain segmentation using spatially localized atlas network tiles. NeuroImage. 194, 105-119 (2019).
  42. Henschel, L., Conjeti, S., Estrada, S., Diers, K., Fischl, B., Reuter, M. FastSurfer – A fast and accurate deep learning based neuroimaging pipeline. NeuroImage. 219, 117012 (2020).
  43. Henschel, L., Kügler, D., Reuter, M. FastSurferVINN: Building resolution-independence into deep learning segmentation methods-A solution for HighRes brain MRI. NeuroImage. 251, 118933 (2022).
  44. Jovicich, J., Czanner, S., Han, X. MRI-derived measurements of human subcortical, ventricular and intracranial brain volumes: Reliability effects of scan sessions, acquisition sequences, data analyses, scanner upgrade, scanner vendors and field strengths. NeuroImage. 46 (1), 177-192 (2009).
  45. Zaretskaya, N., Fischl, B., Reuter, M., Renvall, V., Polimeni, J. R. Advantages of cortical surface reconstruction using submillimeter 7 T MEMPRAGE. NeuroImage. 165, 11-26 (2018).
  46. Tadayon, E., Moret, B., Sprugnoli, G., Monti, L., Pascual-Leone, A., Santarnecchi, E. Improving choroid plexus segmentation in the healthy and diseased brain: Relevance for Tau-PET imaging in dementia. Journal of Alzheimer’s Disease. 74 (4), 1057-1068 (2020).
  47. Schmidt-Mengin, M., Ricigliano, V. A. G., Bodini, B., Išgum, I., Colliot, O. Axial multi-layer perceptron architecture for automatic segmentation of choroid plexus in multiple sclerosis. Medical Imaging 2022: Image Processing. SPIE. , (2022).
  48. Zhao, L., Feng, X., Meyer, C. H., Alsop, D. C. Choroid plexus segmentation using optimized 3D U-Net. 2020 IEEE 17th International Symposium on Biomedical Imaging (ISBI). IEEE. , 381-384 (2020).
  49. Schmidt-Mengin, M., et al. Axial multi-layer perceptron architecture for automatic segmentation of choroid plexus in multiple sclerosis. arXiv. , (2021).
  50. Egger, J., Kapur, T., Nimsky, C., Kikinis, R., Muñoz-Barrutia, A. Pituitary adenoma volumetry with 3D Slicer. PLoS ONE. 7 (12), 51788 (2012).
  51. Yushkevich, P. A., Piven, J., Hazlett, H. C., et al. User-guided 3D active contour segmentation of anatomical structures: Significantly improved efficiency and reliability. NeuroImage. 31 (3), 1116-1128 (2006).
  52. Dice, L. R. Measures of the amount of ecologic association between species. Ecology. 26 (3), 297-302 (1945).
  53. Aydin, O. U., Taha, A. A., Hilbert, A. On the usage of average Hausdorff distance for segmentation performance assessment: hidden error when used for ranking. European Radiology Experimental. 5 (1), (2021).
  54. Shrout, P. E., Fleiss, J. L. Intraclass correlations: Uses in assessing rater reliability. Psychological Bulletin. 86 (2), 420-428 (1979).
  55. Pawlik, D., Leuzy, A., Strandberg, O., Smith, R. Compensating for choroid plexus based off-target signal in the hippocampus using 18F-flortaucipir PET. NeuroImage. 221, 117193 (2020).
  56. Yazdan-Panah, A., Schmidt-Mengin, M., Ricigliano, V. A. G., Soulier, T., Stankoff, B., Colliot, O. Automatic segmentation of the choroid plexuses: Method and validation in controls and patients with multiple sclerosis. NeuroImage: Clinical. 38, 103368 (2023).

Play Video

Cite This Article
Bannai, D., Cao, Y., Keshavan, M., Reuter, M., Lizano, P. Manual Segmentation of the Human Choroid Plexus Using Brain MRI. J. Vis. Exp. (202), e65341, doi:10.3791/65341 (2023).

View Video