Summary

Ny ramme for forståelse af inter-brain kohærens i funktionelle nær-infrarød spektroskopi (fNIRS) hyperscanningsundersøgelser

Published: October 06, 2023
doi:

Summary

Wavelet transform coherence (WTC) er en almindelig metode til vurdering af koblingen mellem signaler, der anvendes i funktionelle nær-infrarøde spektroskopi (fNIRS) hyperscanningsundersøgelser. En værktøjskasse til vurdering af retningen af signalinteraktionen præsenteres i dette arbejde.

Abstract

På trods af den voksende mængde funktionelle nær-infrarød spektroskopi (fNIRS) hyperscanningsundersøgelser synes vurderingen af kobling mellem to neurale signaler ved hjælp af wavelet transform coherence (WTC) at ignorere interaktionens retningsvirkning. Feltet mangler i øjeblikket en ramme, der gør det muligt for forskere at bestemme, om en høj kohærensværdi opnået ved hjælp af en WTC-funktion afspejler synkronisering i fase (dvs. neural aktivering ses i begge medlemmer af dyaden på samme tid), forsinket synkronisering (dvs. neural aktivering ses i et medlem af dyaden før det andet medlem), eller antifasesynkronisering (dvs. neural aktivering øges i det ene medlem af dyaden og reduceres i det andet). For at imødekomme dette behov foreslås en komplementær og mere følsom tilgang til analyse af fasekohærensen af to neurale signaler i dette arbejde. Værktøjskassen giver efterforskere mulighed for at estimere koblingsretningen ved at klassificere fasevinkelværdierne opnået ved hjælp af traditionel WTC i synkronisering i fase, forsinket synkronisering og antifasesynkronisering. Værktøjskassen giver også forskere mulighed for at vurdere, hvordan dynamikken i interaktioner udvikler sig og ændrer sig gennem hele opgaven. Brug af denne nye WTC-tilgang og værktøjskassen vil fremme vores forståelse af komplekse sociale interaktioner gennem deres anvendelser i fNIRS hyperscanningsstudier.

Introduction

I de senere år har der været et skift i de typer undersøgelser, der er udført for at forstå de neurale baser for social adfærd 1,2. Traditionelt har studier i social neurovidenskab fokuseret på neural aktivering i en isoleret hjerne under en socialt relevant opgave. Imidlertid giver fremskridt inden for neuroimaging teknologi nu mulighed for undersøgelse af neural aktivering i hjernen hos en eller flere individer under social interaktion, som det sker i “virkelige” indstillinger3. I “virkelige” miljøer er enkeltpersoner i stand til at bevæge sig frit, og mønstre for hjerneaktivering vil sandsynligvis ændre sig, efterhånden som information udveksles, og arbejdsmarkedets parter modtager feedback fra hinanden4.

Hyperscanning er en metode, der vurderer denne tovejs informationsudveksling ved at måle hjerneaktiviteten fra to eller flere individer samtidigt5. En ny forskningsgruppe har udnyttet funktionel nær-infrarød spektroskopi (fNIRS), en ikke-invasiv neuroimaging teknik, der i sammenligning med andre neuroimaging teknikker er mindre modtagelig for bevægelsesartefakter6. Hyperscanning via fNIRS giver mulighed for vurdering af inter-brain synkronisering (IBS) i virkelige omgivelser, mens de interaktive partnere bevæger sig frit og naturligt. Dette er især relevant for arbejde med spædbørn og småbørn, som har tendens til at være ret aktive. IBS er blevet rapporteret at afspejle gensidig forståelse mellem interaktive partnere, som tjener som grundlag for effektiv social interaktion og kommunikation og formidler fælles intentionalitet 1,7,8.

Flere metoder bruges til at evaluere IBS af to hjerner. Sådanne metoder omfatter tidsseriekorrelationer, såsom krydskorrelation og Pearson-korrelationskoefficienten 9,10 (se en gennemgang af Scholkmann et al.10). Andre metoder involverer evaluering af koblingsstyrken i frekvensdomænet. Sådanne metoder omfatter faselåsningsværdi (PLV) og fasekohærens (se en gennemgang af Czeszumski et al.11). En af de mest almindelige metoder i fNIRS-studier bruger wavelet transform coherence (WTC) – et mål for krydskorrelationen mellem to tidsserier som funktion af frekvens og tid10.

WTC bruger korrelationsanalyser til at beregne kohærens og faseforsinkelse mellem to tidsserier i tidsfrekvensdomænet. FNIRS hyperscanningsundersøgelser har brugt WTC til at estimere IBS på mange funktionsområder, herunder handlingsovervågning 12, kooperativ og konkurrencedygtig adfærd 5,13,14,15, efterligning 16, mor-spædbarn-problemløsning 17 og undervisnings-læringsadfærd 18,19,20,21. I hyperscanningsstudier sammenlignes kohærens på tværs af hjerner, målt ved WTC, under en eksperimentel opgave typisk med kohærens på tværs af hjernen under en kontrolopgave. Disse resultater præsenteres normalt med et WTC “hot plot”, som viser sammenhængen på tværs af de to hjerner på hvert tidspunkt og frekvens (se figur 1).

Som foreslået af Czesumaski et al.11 er WTC blevet standardanalytisk tilgang til analyse af fNIRS hyperscanning. WTC-analyse er en fleksibel, “værktøjsagnostiker” metode til datavisualisering og fortolkning22. Varmekortet over kohærenskoefficienten, som giver en narrativ form for analyse, der gør det let at identificere perioder med synkron eller asynkron adfærd samt intensiteten af hjerneaktivitet under afslutningen af en opgave, er den største fordel ved WTC og gør det til et stærkt værktøj til anvendt forskning22. WTC har en fordel i forhold til korrelationsteknikker. Korrelationer er følsomme over for den hæmodynamiske responsfunktions (HRF) form, som menes at variere mellem individer (især med hensyn til alder) og mellem forskellige hjerneområder. I modsætning hertil påvirkes WTC ikke af interregionale ændringer i HRF23. Forskere har brugt wavelet-tilgangen til at studere fMRI-tidsserier. Zhang et al.24 sammenlignede de almindeligt anvendte funktionelle forbindelsesmålinger, herunder Pearson-korrelationen, delvis korrelation, gensidig information og wavelet-kohærenstransformation (WTC). De udførte klassificeringseksperimenter ved hjælp af store funktionelle forbindelsesmønstre afledt af hviletilstands fMRI-data og naturlige stimulus fMRI-data for videovisning. Deres resultater viste, at WTC klarede sig bedst i klassificering (specificitet, følsomhed og nøjagtighed), hvilket antyder, at WTC er en foretrukken funktionel forbindelsesmåling til undersøgelse af funktionelle hjernenetværk, i det mindste i klassificeringsapplikationer24.

Figure 1
Figur 1: Wavelet transform kohærens (WTC). WTC viser sammenhængen og fasevinklen mellem to tidsserier som funktion af både tid (x-akse) og frekvens (y-akse). Kohærensforøgelsen er afbildet af den røde farve i grafen, og de små pile i grafen viser fasevinklen for de to tidsserier. Den pil, der peger mod højre, repræsenterer synkronisering i fasen; de nedadpegende og opadpegende pile repræsenterer forsinket synkronisering; og pilen, der peger mod venstre, repræsenterer antifasesynkronisering30. Denne figur blev tilpasset fra Pan et al.19. Klik her for at se en større version af denne figur.

For nylig formulerede Hamilton25 flere begrænsninger for fortolkningen af data om kohærens på tværs af hjernen i fNIRS hyperscanningsundersøgelser. En af Hamiltons primære bekymringer var, at kohærensmålinger (f.eks. WTC) kun rapporterer effekter som symmetriske (dvs. to hjerner er korrelerede og viser det samme forandringsmønster). Imidlertid er mange sociale interaktioner asymmetriske (f.eks. Informationsstrøm mellem en taler og en lytter), idet to deltagere kan spille forskellige roller, og det er ikke klart, at WTC kan fange denne information. Her behandles denne bekymring af en ny ramme, der giver mulighed for en ligetil fortolkning af krydsbølgeeffekten ved at bruge tværbølgefasen til at detektere retningsvirkning. Denne ramme vil også gøre det muligt at undersøge, hvordan dynamikken i interaktioner udvikler sig og ændrer sig gennem en opgave.

Mens WTC- og korrelationsmetoder vurderer funktionel forbindelse, vurderer andre metoder effektiv konnektivitet og forsøger at udtrække årsagspåvirkningerne af et neuralt element over et andet. Overførselsentropi er et mål fra informationsteoriområdet, der beskriver overførslen mellem fælles afhængige processer26. En anden beslægtet metode er Granger kausalitetsanalyse (GCA), som er blevet beskrevet som ækvivalent med transferentropi26.

I den eksisterende litteratur af fNIRS hyperscanningsstudier er Granger kausalitetsanalyse (GCA) blevet brugt i vid udstrækning til at estimere koblingsretningen mellem fNIRS-tidsseriedata opnået under en række forskellige opgaver, såsom samarbejde5, undervisning19 og efterligning16. GCA anvender vektor autoregressive modeller til at vurdere retningen af kobling mellem tidsserier i hjernedata. Granger-kausalitet er baseret på forudsigelse og forrang: “en variabel X siges at ‘G-årsag’ variabel Y, hvis X’s fortid indeholder de oplysninger, der hjælper med at forudsige Y’s fremtid ud over information, der allerede er i Y’s fortid27. Følgelig analyseres G-kausaliteten i to retninger: 1) fra emne A til emne B og 2) fra emne B til emne A.

Mens GCA-analyse fungerer som en komplementær analyse, der sigter mod at bestemme, om en høj kohærensværdi opnået ved hjælp af en WTC-funktion afspejler IBS eller forsinket synkronisering (det ene signal fører det andet), tillader det ikke bestemmelse af, om antifasesynkronisering har fundet sted. I traditionelle neuroimaging undersøgelser, hvor kun én deltager scannes (dvs. “single-brain” tilgangen), betyder et anti-fase mønster, at aktiviteten i en hjerneregion øges, mens aktiviteten i den anden hjerneregion er faldet28. I hyperscanningslitteraturen kan tilstedeværelsen af antifasesynkronisering tyde på, at neural aktivering øges hos et emne, og samtidig reduceres neural aktivering for det andet emne. Derfor er der behov for at tilvejebringe en omfattende model, der kan detektere retningsvirkningen. Mere specifikt vil denne model være i stand til at detektere antifasesynkronisering (hvor aktivitetsretningen hos et individ er modsat deres partners) ud over synkronisering i fase og forsinket synkronisering.

I et forsøg på at imødegå bekymringen om, at WTC kun viser symmetriske effekter, hvor begge hjerner viser det samme forandringsmønster25, præsenteres en ny tilgang til at identificere typen af interaktion ved at undersøge synkroniseringsfasen (dvs. in-fase, forsinket eller anti-fase) (se figur 2). Til dette formål blev der udviklet en værktøjskasse ved hjælp af WTC-metoden til at klassificere de forskellige typer interaktioner. Typerne af interaktioner klassificeres ved hjælp af relative fasedata fra cross-wavelet transformationsanalyse.

Figure 2
Figur 2: Illustration af de forskellige faseforhold mellem simple sinusbølger. (A) Når de to signaler, signal 1 (blå linje s) og signal 2 (orange linjes), når deres respektive maksimum-, minimum– og nulværdier på samme tidspunkt, siges de at vise synkronisering i fase32. (B) Når det ene signal når sin maksimale værdi, og det andet signal når nulværdien på samme tidspunkt, siges de at vise forsinket synkronisering (det ene fører med 90°)32,33,34. (C) Når to tidsserier skifter i modsatte retninger, hvilket betyder, at det ene signal når maksimumet, og det andet når minimumsværdien på samme tidspunkt, kaldes dette antifasesynkronisering28. (D-P) I alle andre faseforhold mellem to tidsserier fører det ene signal det andet. I alle positive faser fører signal 2 signal 1 (f.eks. panelerne E, F, M og N), mens signal 1 i alle negative faser fører signal 2 (f.eks. panelerne D, G, H, O og P). Især når fasens absolutte værdi er højere, bliver det mere karakteristisk, hvilken tidsserie der fører den anden (f.eks. Lederskabet er mere karakteristisk i panel J end i panel I, og i panel K er lederskabet mere karakteristisk end i panel L). Klik her for at se en større version af denne figur.

Protocol

Undersøgelsen blev udført på Florida Atlantic University (FAU) og blev godkendt af FAU Institutional Review Board (IRB). 1. Brug af Homer3-software (materialefortegnelse) til at udføre forbehandlingen af fNIRS-hyperscanningsdataene BEMÆRK: Homer3 er et MATLAB-program, der analyserer fNIRS-data for at opnå estimater og kort over hjerneaktivering29. Homer3 kan downloades og installeres fra følgende link (https://openfnirs….

Representative Results

Dette afsnit viser de typer analyser, der kan udføres med værktøjskassen (som kan downloades på https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ eller https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). Til disse analyser blev fNIRS-data indsamlet med en lille prøve af spædbarn-forælder-dyader anvendt. Seks par mor-spædbarnsdyader blev testet ved hjælp af en valideret adfærdsopgave, free-play task31, som er så tæt på en virkelig spædbarn-mor-interaktion som muligt. Før forsøget blev…

Discussion

En af de mest almindelige metoder, der anvendes i fNIRS-studier, er wavelet transform coherence (WTC), som er et mål for krydskorrelationen mellem to tidsserier som funktion af frekvens og tid10. WTC beregner sammenhængen og faseforsinkelsen mellem to tidsserier ved hjælp af korrelationsanalyser (supplerende fil 1). FNIRS hyperscanningsundersøgelser har brugt WTC til at estimere IBS på mange funktionsområder, herunder handlingsovervågning 12, kooperativ og konkurrencedygtig…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Vi vil gerne anerkende støtten fra National Natural Science Foundation of China (nr. 62207025), Humaniora og Samfundsvidenskab Forskningsprojekt fra Undervisningsministeriet i Kina (nr. 22YJC190017) og de grundlæggende forskningsmidler til de centrale universiteter til Yafeng Pan.

Materials

NIRScout   NIRx Medical Technologies, LLC n.a. 8 sources, 8 detectors
MATLAB The Mathworks, Inc. Matlab 2022a In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.

References

  1. Gvirts, H. Z., Perlmutter, R. What guides us to neurally and behaviorally align with anyone specific? A neurobiological model based on fNIRS hyperscanning studies. The Neuroscientist. 26 (2), 108-116 (2019).
  2. Balconi, M., Fronda, G., Vanutelli, M. E. Donate or receive? Social hyperscanning application with fNIRS. Current Psychology. 38 (4), 991-1002 (2019).
  3. Redcay, E., Schilbach, L. Using second-person neuroscience to elucidate the mechanisms of social interaction. Nature Reviews Neuroscience. 20 (8), 495-505 (2019).
  4. Shamay-Tsoory, S. G., Mendelsohn, A. Real-life neuroscience: An ecological approach to brain and behavior research. Perspectives on Psychological Science. 14 (5), 841-859 (2019).
  5. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  6. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for assessing cerebral cortex function during human behavior in natural/social situations: A concise review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  7. Fishburn, F. A., et al. Putting our heads together: interpersonal neural synchronization as a biological mechanism for shared intentionality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (8), 841-849 (2018).
  8. Hasson, U., Ghazanfar, A. A., Galantucci, B., Garrod, S., Keysers, C. Brain-to-brain coupling: A mechanism for creating and sharing a social world. Trends in Cognitive Sciences. 16 (2), 114-121 (2012).
  9. Chang, C., Glover, G. H. Time-frequency dynamics of resting-state brain connectivity measured with fMRI. NeuroImage. 50 (1), 81-98 (2010).
  10. Scholkmann, F., Holper, L., Wolf, U., Wolf, M. A new methodical approach in neuroscience: Assessing inter-personal brain coupling using functional near-infrared imaging (fNIRI) hyperscanning. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 813 (2013).
  11. Czeszumski, A., et al. Hyperscanning: A valid method to study neural inter-brain underpinnings of social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 39 (2020).
  12. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: A two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  13. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: A hyperscanning study using fNIRS. Procedia – Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  14. Wang, C., Zhang, T., Shan, Z., Liu, J., Yuan, D., Li, X. Dynamic interpersonal neural synchronization underlying pain-induced cooperation in females. Human Brain Mapping. 40 (11), 3222-3232 (2019).
  15. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  16. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  17. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  18. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  19. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  20. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  21. Liu, J., et al. Interplay between prior knowledge and communication mode on teaching effectiveness: Interpersonal neural synchronization as a neural marker. NeuroImage. 193, 93-102 (2019).
  22. Léné, P., et al. Wavelet transform coherence: An innovative method to investigate social interaction in NeuroIS. Lecture Notes in Information Systems and Organisation. 32, 147-154 (2020).
  23. Nguyen, T., Hoehl, S., Vrtička, P. A guide to parent-child fNIRS hyperscanning data processing and analysis. Sensors. 21 (12), 4075 (2021).
  24. Zhang, Y., Han, J., Hu, X., Guo, L., Liu, T. Data-driven evaluation of functional connectivity metrics. Proceedings – International Symposium on Biomedical Imaging. , 532-535 (2013).
  25. Hamilton, A. F. d. e. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  26. Barnett, L., Barrett, A. B., Granger Seth, A. K. causality and transfer entropy are equivalent for Gaussian variables. Physical Review Letters. 103 (23), 2-5 (2009).
  27. Barnett, L., Seth, A. K. The MVGC multivariate Granger causality toolbox: A new approach to Granger-causal inference. Journal of Neuroscience Methods. 223, 50-68 (2014).
  28. Li, D., Zhou, C. Organization of anti-phase synchronization pattern in neural networks: What are the key factors. Frontiers in Systems Neuroscience. 5, 100 (2011).
  29. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), D280-D298 (2009).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  31. Feldman, R. Parent-infant synchrony. Current Directions in Psychological Science. 16 (6), 340-345 (2007).
  32. Fell, J., Axmacher, N. The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews Neuroscience. 12 (2), 105-118 (2011).
  33. Olcay, B. O., Karaçalı, B. Evaluation of synchronization measures for capturing the lagged synchronization between EEG channels: A cognitive task recognition approach. Computers in Biology and Medicine. 114, 103441 (2019).
  34. Stam, C. J. Nonlinear dynamical analysis of EEG and MEG: Review of an emerging field. Clinical Neurophysiology. 116 (10), 2266-2301 (2005).
  35. Mallat, S. . A Wavelet Tour of Signal Processing. , (2009).
  36. Kleinbub, J. R., Ramseyer, F. T. . rMEA: An R package to assess nonverbal synchronization in motion energy analysis time-series. 31 (6), 817-830 (2020).
  37. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Zhu, Y., Hu, Y. Dual brain stimulation enhances interpersonal learning through spontaneous movement synchrony. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 210-221 (2021).
  38. Ramseyer, F., Tschacher, W. Nonverbal synchrony in psychotherapy: Coordinated body movement reflects relationship quality and outcome. Journal of Consulting and Clinical Psychology. 79 (3), 284-295 (2011).
  39. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  40. Walton, A. E., Richardson, M. J., Langland-Hassan, P., Chemero, A. Improvisation and the self-organization of multiple musical bodies. Frontiers in Psychology. 6, 313 (2015).
  41. Varlet, M., Marin, L., Lagarde, J., Bardy, B. G. Social postural coordination. Journal of Experimental Psychology: Human Perception and Performance. 37 (2), 473-483 (2011).
  42. Hale, J., Ward, J. A., Buccheri, F., Oliver, D., Hamilton, A. F. d. e. C. Are you on my wavelength? Interpersonal coordination in dyadic conversations. Journal of Nonverbal Behavior. 44 (1), 63-83 (2020).
  43. Fujiwara, K., Daibo, I. Evaluating interpersonal synchrony: Wavelet transform toward an unstructured conversation. Frontiers in Psychology. 7, 516 (2016).
  44. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: An exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  45. Dai, R., et al. Holistic cognitive and neural processes: A fNIRS-hyperscanning study on interpersonal sensorimotor synchronization. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (11), 1141-1154 (2018).
  46. Lu, K., Qiao, X., Yun, Q., Hao, N. Educational diversity and group creativity: Evidence from fNIRS hyperscanning. NeuroImage. 243, 118564 (2021).
check_url/kr/65347?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Gvirts Provolovski, H. Z., Sharma, M., Gutman, I., Dahan, A., Pan, Y., Stotler, J., Wilcox, T. New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies. J. Vis. Exp. (200), e65347, doi:10.3791/65347 (2023).

View Video