A Standardized Pipeline for Examining Human Cerebellar Grey Matter Morphometry using Structural Magnetic Resonance Imaging

Rebecca Kerestes; Shuo Han; Srinivas Balachander; Carlos Hernandez-Castillo; Jerry L. Prince; J&#246;rn Diedrichsen; Ian H. Harding

doi:10.3791/63340

JoVE Journal > Neuroscience

Please note that all translations are automatically generated. Click here for the English version.

Neurociência

En standardiserad pipeline för undersökning av mänsklig cerebellär grå substansmorfometri med hjälp av strukturell magnetisk resonanstomografi

Published: February 04, 2022

doi:

10.3791/63340

Rebecca Kerestes, Shuo Han, Srinivas Balachander, Carlos Hernandez-Castillo, Jerry L. Prince⁶, Jörn Diedrichsen, Ian H. Harding⁸

¹Department of Neuroscience, Central Clinical School,Monash University, ²Department of Biomedical Engineering,The Johns Hopkins University, ³Department of Psychiatry,National Institute of Mental Health & Neuro Sciences (NIMHANS), ⁴Faculty of Computer Science,Dalhousie University, ⁵Department of Electrical and Computer Engineering,The Johns Hopkins University, ⁶Department of Computer Science,The Johns Hopkins University, ⁷Brain and Mind Institute, Department for Statistical and Actuarial Sciences, Department for Computer Science,Western University, ⁸Monash Biomedical Imaging,Monash University

Summary

En standardiserad pipeline presenteras för undersökning av storhjärnans gråämnesmorfometri. Rörledningen kombinerar högupplösta, toppmoderna metoder för optimerad och automatiserad cerebellum parcellation och voxelbaserad registrering av lillhjärnan för volymetrisk kvantifiering.

Abstract

Flera forskningslinjer ger övertygande bevis för en roll av cerebellum i ett brett spektrum av kognitiva och affektiva funktioner, som går långt utöver dess historiska samband med motorisk kontroll. Strukturella och funktionella neuroimagingstudier har ytterligare förfinat förståelsen av cerebellums funktionella neuroanatomi utöver dess anatomiska uppdelningar, vilket belyser behovet av undersökning av enskilda cerebellära underenheter i hälsosam variation och neurologiska sjukdomar. Detta dokument presenterar en standardiserad pipeline för att undersöka cerebellum grå substansmorfometri som kombinerar högupplösta, toppmoderna metoder för optimerad och automatiserad cerebellum parcellation (Automatic Cerebellum Anatomical Parcellation using U-Net Locally Constrained Optimization; ACAPULCO) och voxelbaserad registrering av lillhjärnan (Spatially Unbiased Infra-tentorial Template; SUIT) för volymetrisk kvantifiering.

Rörledningen har bred tillämplighet på en rad neurologiska sjukdomar och är helt automatiserad, med manuell intervention som endast krävs för kvalitetskontroll av utgångarna. Pipelinen är fritt tillgänglig, med omfattande medföljande dokumentation, och kan köras på Mac-, Windows- och Linux-operativsystem. Pipelinen tillämpas i en kohort av individer med Friedreich-ataxi (FRDA), och representativa resultat, liksom rekommendationer om inferentiella statistiska analyser på gruppnivå, tillhandahålls. Denna pipeline kan underlätta tillförlitlighet och reproducerbarhet över hela fältet, vilket i slutändan ger ett kraftfullt metodologiskt tillvägagångssätt för att karakterisera och spåra cerebellära strukturella förändringar i neurologiska sjukdomar.

Introduction

Lillhjärnan är en del av hjärnan som historiskt förknippats med motorisk kontroll ^1,2,3 och tros vara integrerat involverad i endast en liten uppsättning sällsynta sjukdomar, såsom ärftlig ataxi⁴. Konvergerande forskningslinjer från anatomiska spårningsstudier på icke-mänskliga primater, liksom studier av mänskliga lesioner och neuroimaging, ger emellertid övertygande bevis för cerebellumets roll i ett brett spektrum av kognitiva ^5,6,7, affektiva ^8,9,10,11 och andra icke-motoriska funktioner ^7,12 (se 6 för granskning). Vidare är avvikelser i lillhjärnan alltmer inblandade i ett brett spektrum av neurologiska och psykiatriska störningar, inklusive Parkinsons sjukdom¹³, Alzheimers sjukdom^14,15, epilepsi^16,17, schizofreni¹⁸ och autismspektrumstörning¹⁹ . Därför har det blivit viktigt att införliva cerebellum i funktionella och strukturella modeller av mänskliga hjärnsjukdomar och normativ beteendevariabilitet.

Anatomiskt kan cerebellum delas längs sin överlägsna underlägsna axel i tre lober: främre, bakre och flockulonodulär. Lobben är vidare indelade i 10 lobuler betecknade med romerska siffror I-X^20,21 (Figur 1). Lillhjärnan kan också grupperas i mittlinje (vermis) och laterala (halvklot) zoner, som respektive tar emot ingångar från ryggmärgen och hjärnbarken. Den främre loben, som består av lobuler I-V, har traditionellt förknippats med motoriska processer och har ömsesidiga förbindelser med cerebrala motorkortikor²². Den bakre loben, som består av lobuler VI-IX, är främst associerad med icke-motoriska processer¹¹ och har ömsesidiga förbindelser med prefrontal cortex, bakre parietal och överlägsen temporal cerebral kortik ^8,23. Slutligen har den flockulonodulära loben, som består av lobule X, ömsesidiga förbindelser med vestibulära kärnor som styr ögonrörelser och kroppsjämvikt under hållning och gång²¹.

En växande kropp av nyligen arbete med funktionell neuroimaging har ytterligare förfinat förståelsen för cerebellumets funktionella neuroanatomi bortom dess anatomiska uppdelningar. Till exempel har vilotillståndsteknologier för funktionell magnetisk resonanstomografi (fMRI) använts för att kartlägga mönstret för funktionella interaktioner mellan lillhjärnan och storhjärnan²⁴. Dessutom, med hjälp av en uppgiftsbaserad parcellationsmetod, visade King och kollegor⁷ att lillhjärnan visar ett rikt och komplext mönster av funktionell specialisering över dess bredd, vilket framgår av distinkta funktionella gränser i samband med en mängd olika motoriska, affektiva, sociala och kognitiva uppgifter. Sammantaget belyser dessa studier vikten av att undersöka enskilda cerebellära subenheter för att utveckla fullständiga biologiska karakteriseringar av cerebellum involvering i både hälsosam variabilitet och neurologiska sjukdomar som kännetecknas av förändringar i cerebellär struktur och / eller funktion.

Det aktuella arbetet fokuserar på metoder för att kvantifiera lokala förändringar i cerebellär volym med hjälp av strukturell MR hos människa. I allmänhet finns det två grundläggande metoder för kvantifiering av regional hjärnvolym med hjälp av MR-data: funktionsbaserad segmentering och voxelbaserad registrering. Funktionsbaserade segmenteringsmetoder använder anatomiska landmärken och standardiserade atlaser för att automatiskt identifiera gränser mellan delregioner. Vanliga mjukvarupaket för segmentering inkluderar FreeSurfer²⁵, BrainSuite²⁶ och FSL-FIRST²⁷. Dessa förpackningar ger emellertid endast grova parcellationer av lillhjärnan (t.ex. märkning av hela grå substansen och hela vita substansen på varje halvklot), vilket förbiser de enskilda cerebellära lobulerna. Dessa tillvägagångssätt är också benägna att felsegmentera, särskilt överinkludering av den omgivande vaskulaturen.

Nya maskininlärnings- och multiatlasmärkningsalgoritmer har utvecklats, som ger mer exakt och finkornig parcelering av lillhjärnan, inklusive automatisk klassificering av Cerebellar Lobules-algoritm med implicit multigränsutveckling (ACCLAIM^28,29), Cerebellar Analysis Toolkit (CATK³⁰), flera automatiskt genererade mallar (MAGeT³¹), snabb automatisk segmentering av det mänskliga lillhjärnan och dess lobuler (RASCAL ³²), grafsnittssegmentering³³ och CEREbellum-segmentering (CERES³⁴). I ett nyligen genomfört papper som jämförde toppmoderna helautomatiska cerebellum-parcellationsmetoder visade sig CERES2 överträffa andra metoder i förhållande till guldstandard manuell segmentering av cerebellära lobuler³⁵. Mer nyligen utvecklade Han och kollegor³⁶ en djupinlärningsalgoritm som heter ACAPULCO (Automatic Cerebellum Anatomical Parcellation using U-Net with locally constrained optimization), som fungerar i nivå med CERES2, har bred tillämplighet på både friska och atrofierade cerebellums, finns i öppen källkod Docker och Singularity containerformat för “off-the-shelf” -implementering och är mer tidseffektiv än andra metoder. ACAPULCO paketerar automatiskt lillhjärnan i 28 anatomiska regioner.

Till skillnad från funktionsbaserad segmentering fungerar voxelbaserade registreringsmetoder genom att exakt mappa en MR till en mallbild. För att uppnå denna mappning måste voxlarna i originalbilden förvrängas i storlek och form. Storleken på denna distorsion ger effektivt ett mått på volymen vid varje voxel i förhållande till guldstandardmallen. Denna form av volymetrisk bedömning kallas voxelbaserad ^morfometri37. Voxelbaserade registreringsmetoder för hela hjärnan, till exempel FSL-FLIRT³⁸/FNIRT³⁹, SPM unified segmentation⁴⁰ och CAT12⁴¹, används ofta för voxelbaserad morfometri. Dessa tillvägagångssätt står emellertid inte väl för cerebellum, vilket resulterar i dålig tillförlitlighet och validitet i infratentoriella regioner (cerebellum, hjärnstam⁴²). För att ta hänsyn till dessa begränsningar utvecklades algoritmen SUIT (Spatially Unbiased Infra-tentorial Template) för att optimera cerebellumregistrering och förbättra noggrannheten hos voxelbaserad morfometri^42,43.

Funktionsbaserad segmentering och voxelbaserade registreringsmetoder för uppskattning av regional cerebellär volym har grundläggande styrkor och svagheter. Segmenteringsmetoder är betydligt mer exakta för att kvantifiera volymen av anatomiskt definierade områden (t.ex. lobuler³⁵). Gränserna mellan distinkta funktionella moduler i lillhjärnan kartlägger emellertid inte dess anatomiska folia och sprickor (motsvarande gyri och sulci i storhjärnan⁷). Eftersom registreringsbaserade metoder inte begränsas av anatomiska landmärken är finkornig rumslig inferens och högdimensionell strukturfunktionskartläggning av lillhjärnan möjlig⁴⁴. Sammantaget kompletterar segmenterings- och registreringsmetoder varandra och kan användas för att svara på olika forskningsfrågor.

Här presenteras en ny standardiserad pipeline som integrerar dessa befintliga, validerade metoder för att tillhandahålla optimerad och automatiserad parcelering (ACAPULCO) och voxelbaserad registrering av lillhjärnan (SUIT) för volymetrisk kvantifiering (Figur 2). Pipelinen bygger på de etablerade metoderna för att inkludera kvalitetskontrollprotokoll, med hjälp av kvalitativ visualisering och kvantitativ extremfallsdetektering, och en snabb metod för att erhålla en uppskattning av intrakraniell volym (ICV) med freesurfer. Pipelinen är helt automatiserad, med manuella åtgärder som endast krävs för att kontrollera kvalitetskontrollutgångarna och kan köras på Mac-, Windows- och Linux-operativsystem. Rörledningen är fritt tillgänglig utan begränsningar för dess användning för icke-kommersiella ändamål och kan nås från ENIGMA Consortium Imaging Protocols webbsida (under “ENIGMA Cerebellum Volumetrics Pipeline”), efter ifyllandet av ett kort registreringsformulär⁴⁵.

All nödvändig programvara listas i materialförteckningen, och detaljerade handledning, inklusive en live-demonstration, finns tillgängliga vid nedladdning av rörledningen, utöver protokollet som beskrivs nedan. Slutligen tillhandahålls representativa resultat, från implementeringen av pipelinen i en kohort av personer med Friedreich-ataxi (FRDA) och ålders- och könsmatchade friska kontroller, tillsammans med rekommendationer för statistiska inferentiella analyser på gruppnivå.

Protocol

OBS: De data som användes i denna studie var en del av ett projekt som godkänts av Monash University Human Research Ethics Committee (projekt 7810). Deltagarna gav skriftligt informerat samtycke. Pipelinen kan köras på Mac-, Windows- eller Linux-operativsystem, men ACAPULCO, SUIT och QC-pipelines har uttryckligen testats på operativsystemen Linux (Ubuntu) och Mac (Catalina, Big Sur v11.0.1). 1. Modul 1: ACAPULCO (anatomisk parcellation) Datainsamling Sam…

Representative Results

Cerebellum parcellation (ACAPULCO) Kvalitetskontroll av cerebellum parcellated masker:Följande exempel visar ACAPULCO-paketerade resultat och vägleder beslutsfattandet om a) kvaliteten på den paketerade masken på individnivå och b) efterföljande inkludering eller uteslutning av en viss lobule (er) från de statistiska analyserna. I slutändan är beslutet att inkludera eller utesluta ett ämne subjektivt; Här ges exempel på “goda parcellationer”, “…

Discussion

Lillhjärnan är kritisk för ett brett spektrum av mänskliga motoriska³, kognitiva⁵⁸, affektiva¹⁰ och språk ^7,59 funktioner och är inblandad i många neurologiska och psykiatriska sjukdomar. Tillgången till ett standardiserat och lätt genomförbart tillvägagångssätt för kvantifiering av regionala cerebellära volymer kommer att bidra till alltmer detaljerad kartläggning av struktur…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Arbetet som presenteras i detta manuskript finansierades av ett australian national health and medical research council (NHMRC) Ideas Grant: APP1184403.

Materials

ACAPULCO pipeline files	0.2.1	http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/	Please make sure to use acapulco version 0.2.1
Docker for Mac		https://docs.docker.com/desktop/mac/install/	macOS must be version 10.14 or newer Docker requires sudo priviledges Docker imposes a memory (RAM) constraint on Mac OS. To increase the RAM, open Docker Desktop, go to Preferences and click on resources. Increase the Memory to the maximum
Docker for Windows		https://docs.docker.com/docker-for-windows/install/
ENIGMA SUIT scripts		http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/
FreeSurfer	7	https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/DownloadAndInstall	Following variables need to be set everytime you work with Freesurfer: export FREESURFER_HOME=freesurfer _installation_directory source $FREESURFER_HOME/SetUpFreeSurfer.sh
			export SUBJECTS_DIR=path/enigma/Freesurfer
FSL (for FSLeyes). Optional	6	https://fsl.fmrib.ox.ac.uk/fsl/fslwiki/FslInstallation
ICV pipeline files		http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/	ICV pipeline can be run in two ways: 1) with docker/singularity. You will not require additionl software; 2) without docker/singularity- this involves running the ICV script (calculate_icv.py) manually. You will require the following additional software: Python version =3.5 Python module pandas Python module fire Python module tabulate Python module Colorama
		https://github.com/Characterisation-Virtual-Laboratory/calculate_icv
MATLAB*	2019 or newer	https://au.mathworks.com/	An academic license is required
Singularity	3.7 or newer	https://www.sylabs.io/docs/	Prefered for high performance computing (HPC) clusters
SPM	12	http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm12/	Make sure spm12 and all subfolders are in your MATLAB path
SUIT Toolbox	3.4	http://www.diedrichsenlab.org/imaging/suit_download.htm	Make sure you place SUIT toolbox in spm12/toolbox directory
Troubleshooting manual and segmentation output examples		http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/
Tutorial manual and video		http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/	Manual and accompanying live demonstration provide detailed step-by-step instructions on how to run the pipeline from start to finish.
*Not freely available; an academic license is required

Referências

Holmes, G. The cerebellum of man (Hughlings Jackson memorial lecture). Brain. 62, 1-30 (1939).
Ito, M. The modifiable neuronal network of the cerebellum. The Japanese Journal of Physiology. 34 (5), 781-792 (1984).
Manto, M., Oulad Ben Taib, N. The contributions of the cerebellum in sensorimotor control: what are the prevailing opinions which will guide forthcoming studies. Cerebellum. 12 (3), 313-315 (2013).
Manto, M., Gandini, J., Feil, K., Strupp, M. Cerebellar ataxias: an update. Current Opinion in Neurology. 33 (1), 150-160 (2020).
Schmahmann, J. D. Disorders of the cerebellum: ataxia, dysmetria of thought, and the cerebellar cognitive affective syndrome. The Journal of Neuropsychiatry and Clinical Neurosciences. 16 (3), 367-378 (2004).
Strick, P. L., Dum, R. P., Fiez, J. A. Cerebellum and nonmotor function. Annual Review of Neuroscience. 32, 413-434 (2009).
King, M., Hernandez-Castillo, C. R., Poldrack, R. A., Ivry, R. B., Diedrichsen, J. Functional boundaries in the human cerebellum revealed by a multi-domain task battery. Nature Neuroscience. 22 (8), 1371-1378 (2019).
Schmahmann, J. D. An emerging concept. The cerebellar contribution to higher function. Archives of Neurology. 48 (11), 1178-1187 (1991).
Schmahmann, J. D., Sherman, J. C. The cerebellar cognitive affective syndrome. Brain. 121, 561-579 (1998).
Schutter, D. J., van Honk, J. The cerebellum on the rise in human emotion. Cerebellum. 4 (4), 290-294 (2005).
Stoodley, C. J., Schmahmann, J. D. Functional topography in the human cerebellum: a meta-analysis of neuroimaging studies. Neuroimage. 44 (2), 489-501 (2009).
Guell, X., Gabrieli, J. D. E., Schmahmann, J. D. Triple representation of language, working memory, social and emotion processing in the cerebellum: convergent evidence from task and seed-based resting-state fMRI analyses in a single large cohort. Neuroimage. 172, 437-449 (2018).
Lewis, M. M., et al. The role of the cerebellum in the pathophysiology of Parkinson’s disease. The Canadian Journal of Neurological Sciences. 40 (3), 299-306 (2013).
Möller, C., et al. Different patterns of gray matter atrophy in early- and late-onset Alzheimer’s disease. Neurobiology of Aging. 34 (8), 2014-2022 (2013).
Colloby, S. J., O’Brien, J. T., Taylor, J. P. Patterns of cerebellar volume loss in dementia with Lewy bodies and Alzheimer׳s disease: A VBM-DARTEL study. Psychiatry Research. 223 (3), 187-191 (2014).
McDonald, C. R., et al. Subcortical and cerebellar atrophy in mesial temporal lobe epilepsy revealed by automatic segmentation. Epilepsy Research. 79 (2-3), 130-138 (2008).
Marcián, V., et al. Morphological changes of cerebellar substructures in temporal lobe epilepsy: A complex phenomenon, not mere atrophy. Seizure. 54, 51-57 (2018).
Nopoulos, P. C., Ceilley, J. W., Gailis, E. A., Andreasen, N. C. An MRI study of cerebellar vermis morphology in patients with schizophrenia: evidence in support of the cognitive dysmetria concept. Biological Psychiatry. 46 (5), 703-711 (1999).
Stoodley, C. J. Distinct regions of the cerebellum show gray matter decreases in autism, ADHD, and developmental dyslexia. Frontiers in Systems Neuroscience. 8, 92 (2014).
Larsell, O. The development of the cerebellum in man in relation to its comparative anatomy. The Journal of Comparative Neurology. 87 (2), 85-129 (1947).
Haines, D. E., Mihailoff, G. A. The Cerebellum. Fundamental neuroscience for basic and clinical applications. 5th edn. , 394-412 (2018).
Kelly, R. M., Strick, P. L. Cerebellar loops with motor cortex and prefrontal cortex of a nonhuman primate. Journal of Neuroscience. 23 (23), 8432-8444 (2003).
Schmahmann, J. D., Pandya, D. N. Anatomical investigation of projections to the basis pontis from posterior parietal association cortices in rhesus monkey. The Journal of Comparative Neurology. 289 (1), 53-73 (1989).
Buckner, R. L., Krienen, F. M., Castellanos, A., Diaz, J. C., Yeo, B. T. The organization of the human cerebellum estimated by intrinsic functional connectivity. Journal of Neurophysiology. 106 (5), 2322-2345 (2011).
Fischl, B. FreeSurfer. Neuroimage. 62 (2), 774-781 (2012).
Shattuck, D. W., Leahy, R. M. BrainSuite: an automated cortical surface identification tool. Medical Image Analysis. 6 (2), 129-142 (2002).
Patenaude, B., Smith, S. M., Kennedy, D. N., Jenkinson, M. A Bayesian model of shape and appearance for subcortical brain segmentation. Neuroimage. 56 (3), 907-922 (2011).
Bogovic, J. A., Bazin, P. L., Ying, S. H., Prince, J. L. Automated segmentation of the cerebellar lobules using boundary specific classification and evolution. Information Processing in Medical Imaging. 23, 62-73 (2013).
Bogovic, J. A., Prince, J. L., Bazin, P. L. A Multiple object geometric deformable model for image segmentation. Computer Vision and Image Understanding: CVIU. 117 (2), 145-157 (2013).
Price, M., Cardenas, V. A., Fein, G. Automated MRI cerebellar size measurements using active appearance modeling. Neuroimage. 103, 511-521 (2014).
Chakravarty, M. M., et al. Performing label-fusion-based segmentation using multiple automatically generated templates. Humain Brain Mapping. 34 (10), 2635-2654 (2013).
Weier, K., Fonov, V., Lavoie, K., Doyon, J., Collins, D. L. Rapid automatic segmentation of the human cerebellum and its lobules (RASCAL)–implementation and application of the patch-based label-fusion technique with a template library to segment the human cerebellum. Human Brain Mapping. 35 (10), 5026-5039 (2014).
Yang, Z., et al. Automated cerebellar lobule segmentation with application to cerebellar structural analysis in cerebellar disease. Neuroimage. 127, 435-444 (2016).
Romero, J. E., et al. CERES: A new cerebellum lobule segmentation method. Neuroimage. 147, 916-924 (2017).
Carass, A., et al. Comparing fully automated state-of-the-art cerebellum parcellation from magnetic resonance images. Neuroimage. 183, 150-172 (2018).
Han, S., Carass, A., He, Y., Prince, J. L. Automatic cerebellum anatomical parcellation using U-Net with locally constrained optimization. Neuroimage. 218, 116819 (2020).
Ashburner, J., Friston, K. J. Voxel-based morphometry–the methods. Neuroimage. 11 (6), 805-821 (2000).
Jenkinson, M., Smith, S. A global optimisation method for robust affine registration of brain images. Medical Image Analysis. 5 (2), 143-156 (2001).
Andersson, J., Jenkinson, M., Smith, S. . Non-linear registration, aka spatial normalisation. Report No. TR07JA2. , (2010).
Ashburner, J., Friston, K. J. Unified segmentation. Neuroimage. 26 (3), 839-851 (2005).
Dahnke, R., Yotter, R. A., Gaser, C. Cortical thickness and central surface estimation. Neuroimage. 65, 336-348 (2013).
Diedrichsen, J. A spatially unbiased atlas template of the human cerebellum. Neuroimage. 33 (1), 127-138 (2006).
Diedrichsen, J., Balsters, J. H., Flavell, J., Cussans, E., Ramnani, N. A probabilistic MR atlas of the human cerebellum. Neuroimage. 46, 39-46 (2009).
Harding, I. H., et al. Brain structure and degeneration staging in Friedreich ataxia: Magnetic resonance imaging volumetrics from the ENIGMA-Ataxia Working Group. Annals of Neurology. 90 (4), 570-583 (2021).
MRIQC. Poldrack Lab, Stanford University Available from: https://mriqc.readthedocs.io/en/stable/ (2020)
dcm2niix. Rorden Lab, University of South Carolina Available from: https://github.com/rordenlab/dcm2niix (2021)
. Docker Available from: https://docs.docker.com/ (2021)
Singularity. Sylabs Available from: https://sylabs.io/singularity (2021)
MATLAB. The MathWorks, Inc Available from: https://au.mathworks.com/ (2021)
Statistical parametric mapping SPM12. The Wellcome Centre for Human Neuroimaging Available from: https://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm12/ (2020)
. FreeSurfer download and install Available from: https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/DownloadAndInstall (2020)
Selvadurai, L. P., et al. Cerebral and cerebellar grey matter atrophy in Friedreich ataxia: the IMAGE-FRDA study. Journal of Neurology. 263 (11), 2215-2223 (2016).
Schmahmann, J. D. The cerebellum and cognition. Neuroscience Letters. 688, 62-75 (2019).
Diedrichsen, J., Zotow, E. Surface-based display of volume-averaged cerebellar imaging data. PLoS One. 10 (7), 0133402 (2015).
Gottwald, B., Mihajlovic, Z., Wilde, B., Mehdorn, H. M. Does the cerebellum contribute to specific aspects of attention. Neuropsychologia. 41 (11), 1452-1460 (2003).
Starowicz-Filip, A., et al. The role of the cerebellum in the regulation of language functions. Psychiatria Polska. 51 (4), 661-671 (2017).
Guell, X., Schmahmann, J. D., Gabrieli, J., Ghosh, S. S. Functional gradients of the cerebellum. Elife. 7, 36652 (2018).

Play Video

PDF

DOI

DOWNLOAD MATERIALS LIST

Citar este artigo

Kerestes, R., Han, S., Balachander, S., Hernandez-Castillo, C., Prince, J. L., Diedrichsen, J., Harding, I. H. A Standardized Pipeline for Examining Human Cerebellar Grey Matter Morphometry using Structural Magnetic Resonance Imaging. J. Vis. Exp. (180), e63340, doi:10.3791/63340 (2022).