Summary

Kombine Periferik Sinir Stimülasyonu ve Kontrol Edilebilir Darbe Parametresi Transkraniyal Manyetik Stimülasyon Probu Sensorimotor Kontrol ve Öğrenme

Published: April 21, 2023
doi:

Summary

Kısa gecikmeli afferent inhibisyon (SAI), sensorimotor entegrasyonu araştırmak için kullanılan bir transkraniyal manyetik stimülasyon protokolüdür. Bu makalede, SAI’nın sensorimotor davranış sırasında motor korteksteki yakınsak sensorimotor döngüleri incelemek için nasıl kullanılabileceği açıklanmaktadır.

Abstract

Yetenekli motor yeteneği, duyusal afference’ı uygun motor komutlarına verimli bir şekilde entegre etmeye bağlıdır. Afferent inhibisyonu, yetenekli motor eylemler sırasında sensorimotor entegrasyon üzerindeki prosedürel ve bildirimsel etkiyi araştırmak için değerli bir araç sağlar. Bu makalede, sensorimotor integrasyonu anlamak için kısa gecikmeli afferent inhibisyonun (SAI) metodolojisi ve katkıları açıklanmaktadır. SAI, yakınsak afferent voleybolun transkraniyal manyetik stimülasyon (TMS) tarafından uyarılan kortikospinal motor çıkışı üzerindeki etkisini ölçer. Afferent voleybol, periferik bir sinirin elektriksel stimülasyonu ile tetiklenir. TMS uyaranı, birincil motor korteks üzerinde, bu afferent sinir tarafından hizmet edilen bir kasta güvenilir bir motor uyarılmış yanıt ortaya çıkaran bir yere verilir. Motor uyarılmış yanıttaki inhibisyon derecesi, motor kortekste birleşen afferent voleybolun büyüklüğünü yansıtır ve merkezi GABAerjik ve kolinerjik katkıları içerir. SAI’daki kolinerjik tutulum, SAI’yı sensorimotor performans ve öğrenmede bildirimsel-prosedürel etkileşimlerin olası bir belirteci haline getirir. Daha yakın zamanlarda, çalışmalar, yetenekli motor eylemler için birincil motor korteksteki farklı sensörimotor devrelerin işlevsel önemini ayırmak için SAI’daki TMS akım yönünü manipüle etmeye başlamıştır. Son teknoloji ürünü kontrol edilebilir darbe parametresi TMS (cTMS) ile ek darbe parametrelerini (örneğin, darbe genişliği) kontrol etme yeteneği, TMS uyaranı tarafından incelenen sensorimotor devrelerin seçiciliğini arttırmış ve daha rafine sensorimotor kontrol ve öğrenme modelleri oluşturma fırsatı sağlamıştır. Bu nedenle, mevcut makale cTMS kullanılarak SAI değerlendirmesine odaklanmaktadır. Bununla birlikte, burada özetlenen ilkeler, geleneksel sabit darbe genişliği TMS stimülatörleri ve uzun gecikmeli afferent inhibisyon (LAI) gibi diğer afferent inhibisyon formları kullanılarak değerlendirilen SAI için de geçerlidir.

Introduction

Çoklu sensorimotor döngüler, spinal motor nöronlara ve internöronlara piramidal sistem projeksiyonlarını şekillendirmek için motor kortekste birleşir1. Bununla birlikte, bu sensorimotor döngülerin kortikospinal projeksiyonları ve motor davranışı şekillendirmek için nasıl etkileşime girdiği açık bir soru olmaya devam etmektedir. Kısa gecikmeli afferent inhibisyon (SAI), motor korteks çıkışındaki yakınsak sensorimotor döngülerin fonksiyonel özelliklerini araştırmak için bir araç sağlar. SAI, motor kortikal transkraniyal manyetik stimülasyonu (TMS) karşılık gelen periferik afferent sinirin elektriksel stimülasyonu ile birleştirir.

TMS, insan beyninde piramidal motor nöronları trans-sinaptik olarak güvenli bir şekilde uyarmak için invaziv olmayan bir yöntemdir 2,3. TMS, kafa derisine yerleştirilen sarmal bir telden büyük, geçici bir elektrik akımının geçirilmesini içerir. Elektrik akımının geçici doğası, beyinde bir elektrik akımını indükleyen hızla değişen bir manyetik alan yaratır4. Tek bir TMS uyaranı durumunda, indüklenen akım, piramidal motor nöronlar5-7’ye bir dizi uyarıcı girdiyi aktive eder. Üretilen uyarıcı girdilerin gücü yeterliyse, azalan aktivite, motor uyarılmış potansiyel (MEP) olarak bilinen kontralateral bir kas tepkisi ortaya çıkarır. MEP’nin gecikmesi, kortikomotor iletim süresi8’i yansıtır. MEP’in genliği, kortikospinal nöronların uyarılabilirliğini indeksler9. MEP’i ortaya çıkaran tek TMS uyarıcısından önce10,11,12 koşullu uyaran da gelebilir. Bu çift nabız paradigmaları, çeşitli internöron havuzlarının kortikospinal çıktı üzerindeki etkilerini indekslemek için kullanılabilir. SAI durumunda, periferik elektriksel koşullandırma uyaranı, afferent voleybolun motor kortikal uyarılabilirlik11,13,14,15 üzerindeki etkisini araştırmak için kullanılır. TMS uyaranının ve periferik elektriksel stimülasyonun göreceli zamanlaması, TMS uyaranının motor korteks üzerindeki etkisini, afferent projeksiyonların motor kortekse gelişiyle hizalar. Distal üst ekstremite kaslarındaki SAI için, medyan sinir uyaranı tipik olarak TMS uyaranından 18-24 ms11,13,15,16 ile önce gelir. Aynı zamanda, periferik uyaranın neden olduğu afferent voleybolun gücü13,17,18 arttıkça SAI artar.

Motor kortekse afferent projeksiyonun dışsal özellikleri ile güçlü ilişkisine rağmen, SAI birçok motor kontrol sürecinde yer alan şekillendirilebilir bir olgudur. Örneğin, SAI, yaklaşmakta olan bir hareket 19,20,21’den önce görevle ilgili kaslarda azalır, ancak bitişik görevle alakasız motor gösterimlerinde 19,20,22’de tutulur. Görev alaka düzeyine duyarlılığın, istenmeyen efektör alımını azaltmayı amaçlayan bir surround inhibisyon mekanizması23’ü yansıttığı varsayılmıştır. Daha yakın zamanlarda, görevle ilgili efektördeki SAI’deki azalmanın, beklenen duyusal afferans21’i bastırmak ve sensorimotor planlama ve yürütme sırasında düzeltmeleri kolaylaştırmak için tasarlanmış hareketle ilgili bir geçit fenomenini yansıtabileceği öne sürülmüştür24. Spesifik fonksiyonel rolden bağımsız olarak, SAI manuel el becerisi ve işleme verimliliğindeki azalmalarla ilişkilidir25. Değişmiş SAI ayrıca yaşlı erişkinlerde düşme riskinin artması ile ilişkilidir 26 ve Parkinson hastalığı 26,27,28 ve fokal el distonisi 29 olan bireylerde sensörimotor fonksiyonun bozulması.

Klinik ve farmakolojik kanıtlar, SAI’ya aracılık eden inhibitör yolakların santral kolinerjik modülasyona duyarlı olduğunu göstermektedir30. Örneğin, muskarinik asetilkolin reseptör antagonisti skopolaminin uygulanması SAI31’i azaltır. Buna karşılık, asetilkolinesteraz inhibitörleri ile asetilkolinin yarı ömrünün arttırılması, SAI32,33’ü arttırır. Farmakolojik kanıtlarla tutarlı olarak, SAI, uyarılma34, ödül35, dikkat tahsisi 21,36,37 ve hafıza38,39,40 dahil olmak üzere merkezi kolinerjik tutuluma sahip çeşitli bilişsel süreçlere duyarlıdır. SAI ayrıca, Alzheimer hastalığı 41,42,43,44,45,46,47, Parkinson hastalığı (hafif bilişsel bozukluk ile)48,49,50 ve hafif bilişsel bozukluk 47 gibi kolinerjik nöronların kaybıyla ilişkili bilişsel eksiklikleri olan klinik popülasyonlarda da değişir.51,52. SAI’nın çeşitli γ-aminobütirik asit tip A (GABAA) reseptör alt birim tipleri için diferansiyel afinitelere sahip çeşitli benzodiazepinler tarafından diferansiyel modülasyonu, SAI inhibitör yolaklarının, diğer çift darbe inhibisyonu30 formlarına aracılık eden yollardan farklı olduğunu düşündürmektedir. Örneğin, lorazepam SAI’yi azaltır, ancak kısa aralıklı kortikal inhibisyonu (SICI) arttırır53. Zolpidem, SAI’yı azaltır, ancak SICI53 üzerinde çok az etkisi vardır. Diazepam, SICI’yi artırır ancak SAI53 üzerinde çok az etkisi vardır. GABAA reseptör fonksiyonunun bu pozitif allosterik modülatörleri tarafından SAI’daki azalma, GABA’nın beyin sapında ve korteks54’te asetilkolin salınımını kontrol ettiği gözlemiyle birleştiğinde, GABA’nın SAI55’i etkilemek için sensorimotor kortekse yansıyan kolinerjik yolu modüle ettiği hipotezine yol açmıştır.

Son zamanlarda, SAI, prosedürel motor kontrol süreçlerini belirleyen sensorimotor döngüler ile prosedürel süreçleri açık yukarıdan aşağıya hedeflere ve bilişsel kontrol süreçlerine hizalayan 21,36,37,38 arasındaki etkileşimleri araştırmak için kullanılmıştır. SAI31’deki merkezi kolinerjik tutulum, SAI’nın prosedürel sensorimotor kontrol ve öğrenme üzerinde yürütücü bir etkiyi endeksleyebileceğini düşündürmektedir. Önemli olarak, bu çalışmalar, farklı TMS akım yönlerini kullanarak SAI’yı değerlendirerek bilişin belirli sensorimotor devreler üzerindeki benzersiz etkilerini tanımlamaya başlamıştır. SAI çalışmaları tipik olarak posterior-anterior (PA) kaynaklı akım kullanırken, sadece bir avuç SAI çalışması anterior-posterior (AP) kaynaklı akım55 kullanmıştır. Bununla birlikte, SAI değerlendirmesi sırasında PA akımı ile karşılaştırıldığında AP’yi indüklemek için TMS’nin kullanılması, farklı sensorimotor devreleri16,56’yı işe alır. Örneğin, AP’ye duyarlı, ancak PA’ya duyarlı olmayan, sensorimotor devreler serebellar modülasyon37,56 ile değiştirilir. Ayrıca, AP’ye duyarlı, ancak PA’ya duyarlı olmayan sensörimotor devreleri, dikkat yükü36 ile modüle edilir. Son olarak, dikkat ve serebellar etkiler aynı AP’ye duyarlı sensorimotor devrelerde birleşebilir ve bu devrelerde uyumsuz değişikliklere yol açabilir37.

TMS teknolojisindeki ilerlemeler, tek darbeli, çift darbeli ve tekrarlayan uygulamalar sırasında kullanılan TMS uyaranının yapılandırmasını manipüle etmek için ek esneklik sağlar57,58. Kontrol edilebilir darbe parametreli TMS (cTMS) uyarıcıları artık dünya çapında araştırma kullanımı için ticari olarak temin edilebilir ve bunlar darbe genişliği ve şekli57 üzerinde esnek kontrol sağlar. Artan esneklik, her biri TMS uyaranının ayrı bir aşamasından sorumlu olan iki bağımsız kapasitörün deşarj süresinin kontrol edilmesinden kaynaklanmaktadır. Uyaranın bifazik veya monofazik doğası, her bir kapasitörden gelen nispi deşarj genliği, M-oranı adı verilen bir parametre tarafından yönetilir. cTMS çalışmaları, geleneksel TMS uyarıcıları (70-82 μs)59,60 tarafından kullanılan sabit darbe genişliklerinin muhtemelen SAI56 sırasında işlevsel olarak farklı sensörimotor devrelerin bir karışımını işe aldığını göstermek için darbe genişliği manipülasyonunu farklı akım yönleriyle birleştirmiştir. Bu nedenle, cTMS, sensorimotor performans ve öğrenmede çeşitli yakınsak sensorimotor döngülerin işlevsel önemini daha da çözmek için heyecan verici bir araçtır.

Bu makale, sensorimotor davranışlar sırasında periferik elektriksel stimülasyonu cTMS ile bütünleştiren sensorimotor entegrasyonu incelemek için benzersiz bir SAI yaklaşımını detaylandırmaktadır. Bu yaklaşım, afferent projeksiyonların, devam eden sensorimotor davranış sırasında kortikospinal çıktıyı yöneten motor korteksteki seçilmiş internöron popülasyonları üzerindeki etkisini değerlendirerek tipik SAI yaklaşımını geliştirir. Nispeten yeni olmasına rağmen, cTMS tipik ve klinik popülasyonlarda sensorimotor entegrasyonun incelenmesinde belirgin bir avantaj sağlar. Ayrıca, mevcut yaklaşım, geleneksel TMS stimülatörleri ile kullanım için ve uzun gecikmeli afferent inhibisyon (LAI)13 veya kısa gecikmeli afferent kolaylaştırma (SAF)15 gibi diğer afferent inhibisyon ve kolaylaştırma biçimlerini ölçmek için kolayca uyarlanabilir.

Protocol

Aşağıdaki protokol çeşitli deneylere uygulanabilir. Sağlanan bilgiler, SAI’nin geçerli veya geçersiz olarak işaretlenmiş bir proba parmak yanıtı sırasında sensorimotor entegrasyonunu ölçmek için kullanıldığı bir deneyi detaylandırmaktadır. Bu protokolde, SAI bir görev olmadan, daha sonra işaretli sensorimotor görev sırasında eşzamanlı olarak ve daha sonra tekrar bir görev olmadan değerlendirilir. cTMS stimülatörü, piyasada bulunan herhangi bir konvansiyonel TMS stimülatörü ile deği?…

Representative Results

Şekil 3 , PA120- ve AP30- (alt simge darbe genişliğini gösterir) ile indüklenen akımı kullanan sensorimotor görev sırasında DYY kasında ortaya çıkan tek bir katılımcıdan koşulsuz ve koşullu MEP’lerin örneklerini göstermektedir. Orta sütundaki çubuk grafikler, koşulsuz ve koşullu denemeler için ham ortalama tepeden tepeye MEP genliklerini göstermektedir. Sağdaki çubuk grafikler, aynı katılımcı için PA120 ve AP30 kayn…

Discussion

Burada açıklanan SAI yöntemi, sensorimotor performans ve öğrenmede rol oynayan nöral yolların bir alt kümesini araştırır. Katılımcılar kontrollü sensorimotor görevleri yerine getirirken SAI’nın değerlendirilmesi, sağlıklı ve klinik popülasyonlarda motor çıktıyı şekillendirmek için motor kortikospinal nöronlara yaklaşan çok sayıda sensorimotor döngünün karmaşık katkılarını çözmek için kritik öneme sahiptir. Örneğin, prosedürel motor kontrol süreçleri üzerindeki serebellar …

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Yazarlar, Doğa Bilimleri ve Mühendislik Araştırma Konseyi (NSERC), Kanada İnovasyon Vakfı (CFI) ve S.K.M.’ye verilen Ontario Araştırma Fonu’ndan (ORF) gelen fonları kabul etmektedir.

Materials

Acquisition software (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504/P LabChart Pro version 8
Alcohol prep pads Medline Canada Corporation, Mississauga, ON, Canada 211-MM-05507 Alliance Sterile Medium, Antiseptic Isopropyl Alcohol Pad (200 per box)
Amplifier (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA FE234 Quad Bio Amp
Cotton round Cliganic, San Francisco, CA, USA ‎CL-BE-019-6PK Premium Cotton Rounds (6-pack, 90 per package)
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil
cTMS coils Rogue Research, Montréal, QC, Canada COIL70F80301-IC 70 mm Medium Inductance Figure-8 coil (Inverted Current)
cTMS stimulator Rogue Research, Montréal, QC, Canada CTMSMU0101 Elevate cTMS stimulator
Data acquisition board (for EMG) AD Instruments, Colorado Springs, CO, USA PL3504 PowerLab 4/35
Digital to analog board National Instruments, Austin, TX, USA 782251-01 NI USB-6341, X Series DAQ Device with BNC Termination
Dispoable adhesive electrodes (for EMG) Covidien, Dublin, Ireland 31112496 Kendal 130 Foam Electrodes
Electrogel Electrodestore.com E9 Electro-Gel for Electro-Cap (16 oz jar)
Nuprep Weaver and Company, Aurora, CO, USA 10-30 Nuprep skin prep gel (3-pack of 4 oz tubes) 
Peripheral electrical stimulator Digitimer, Hertfordshire, UK DS7R  DS7R High Voltage Constant Current Stimulator
Reusable bar electrode Electrodestore.com DDA-30 Black Bar Electrode, Flat, Cathode Distal
Software (for behaviour and stimulator triggering) National Instruments, Austin, TX, USA 784503-35 Labview 2020
TMS stereotactic coil guidance system Rogue Research, Montréal, QC, Canada KITBSF0404 BrainSight Neuronavigation System
Transpore tape 3M, Saint Paul, MN, USA 50707387794571 Transpore Medical Tape (1 in x 10 yds)

Referências

  1. Bizzi, E., Ajemian, R. From motor planning to execution: a sensorimotor loop perspective. Journal of Neurophysiology. 124 (6), 1815-1823 (2020).
  2. Chen, R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle & Nerve Supplement. 9, S26-S32 (2000).
  3. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation: A primer. Neuron. 55 (2), 187-199 (2007).
  4. Hallett, M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain. Nature. 406 (6792), 147-150 (2000).
  5. Day, B. L., et al. Electric and magnetic stimulation of human motor cortex – Surface EMG and single motor unit responses. Journal of Physiology. 412, 449-473 (1989).
  6. Di Lazzaro, V., et al. Comparison of descending volleys evoked by transcranial magnetic and electric stimulation in conscious humans. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology/Electromyography and Motor Control. 109 (5), 397-401 (1998).
  7. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Corticospinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. Journal of Physiology. 592 (19), 4115-4128 (2014).
  8. Chen, R., et al. The clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 119 (3), 504-532 (2008).
  9. Rossini, P. M. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  10. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The Journal of Physiology. 471, 501-519 (1993).
  11. Tokimura, H., et al. Short latency inhibition of human hand motor cortex by somatosensory input from the hand. The Journal of Physiology. 523, 503-513 (2000).
  12. Nakamura, H., Kitagawa, H., Kawaguchi, Y., Tsuji, H. Intracortical facilitation and inhibition after transcranial magnetic stimulation in conscious humans. The Journal of Physiology. 498, 817-823 (1997).
  13. Chen, R., Corwell, B., Hallett, M. Modulation of motor cortex excitability by median nerve and digit stimulation. Experimental Brain Research. 129 (1), 77-86 (1999).
  14. Asmussen, M. J., Jacobs, M. F., Lee, K. G., Zapallow, C. M., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition modulation during finger movement. PLoS One. 8 (4), e60496 (2013).
  15. Devanne, H. Afferent-induced facilitation of primary motor cortex excitability in the region controlling hand muscles in humans. European Journal of Neuroscience. 30 (3), 439-448 (2009).
  16. Ni, Z., et al. Transcranial magnetic stimulation in different current directions activates separate cortical circuits. Journal of Neurophysiology. 105 (2), 749-756 (2011).
  17. Bailey, A. Z., Asmussen, M. J., Nelson, A. J. Short-latency afferent inhibition determined by the sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 116 (2), 637-644 (2016).
  18. Fischer, M., Orth, M. Short-latency sensory afferent inhibition: conditioning stimulus intensity, recording site, and effects of 1 Hz repetitive TMS. Brain Stimulation. 4 (4), 202-209 (2011).
  19. Voller, B., et al. Short-latency afferent inhibition during selective finger movement. Experimental Brain Research. 169 (2), 226-231 (2006).
  20. Asmussen, M. J., et al. Modulation of short-latency afferent inhibition depends on digit and task-relevance. PLoS One. 9 (8), e104807 (2014).
  21. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention focus modulates afferent input to motor cortex during skilled action. Human Movement Science. 74, 102716 (2020).
  22. Bonassi, G., et al. Selective sensorimotor modulation operates during cognitive representation of movement. Neurociência. 409, 16-25 (2019).
  23. Beck, S., Hallett, M. Surround inhibition in the motor system. Experimental Brain Research. 210 (2), 165-172 (2011).
  24. Seki, K., Fetz, E. E. Gating of sensory input at spinal and cortical levels during preparation and execution of voluntary movement. Journal of Neuroscience. 32 (3), 890-902 (2012).
  25. Young-Bernier, M., Davidson, P. S., Tremblay, F. Paired-pulse afferent modulation of TMS responses reveals a selective decrease in short latency afferent inhibition with age. Neurobiology of Aging. 33 (4), 1-11 (2012).
  26. Pelosin, E., et al. Attentional control of gait and falls: Is cholinergic dysfunction a common substrate in the elderly and Parkinson’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience. 8, 104 (2016).
  27. Dubbioso, R., Manganelli, F., Siebner, H. R., Di Lazzaro, V. Fast intracortical sensory-motor integration: A window into the pathophysiology of Parkinson’s disease. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 111 (2019).
  28. Oh, E., et al. Olfactory dysfunction in early Parkinson’s disease is associated with short latency afferent inhibition reflecting central cholinergic dysfunction. Clinical Neurophysiology. 128 (6), 1061-1068 (2017).
  29. Richardson, S. P., et al. Changes in short afferent inhibition during phasic movement in focal dystonia. Muscle & Nerve. 37 (3), 358-363 (2008).
  30. Ziemann, U., et al. TMS and drugs revisited 2014. Clinical Neurophysiology. 126 (10), 1847-1868 (2015).
  31. Di Lazzaro, V. Muscarinic receptor blockade has differential effects on the excitability of intracortical circuits in the human motor cortex. Experimental Brain Research. 135 (4), 455-461 (2000).
  32. Di Lazzaro, V., et al. Neurophysiological predictors of long term response to AChE inhibitors in AD patients. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry. 76 (8), 1064-1069 (2005).
  33. Fujiki, M., Hikawa, T., Abe, T., Ishii, K., Kobayashi, H. Reduced short latency afferent inhibition in diffuse axonal injury patients with memory impairment. Neuroscience Letters. 405 (3), 226-230 (2006).
  34. Koizume, Y., Hirano, M., Kubota, S., Tanaka, S., Funase, K. Relationship between the changes in M1 excitability after motor learning and arousal state as assessed by short-latency afferent inhibition. Behavioral Brain Research. 330, 56-62 (2017).
  35. Thabit, M. N., et al. Momentary reward induce changes in excitability of primary motor cortex. Clinical Neurophysiology. 122 (9), 1764-1770 (2011).
  36. Mirdamadi, J. L., Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Attention modulates specific motor cortical circuits recruited by transcranial magnetic stimulation. Neurociência. 359, 151-158 (2017).
  37. Mirdamadi, J. L., Meehan, S. K. Specific sensorimotor interneuron circuits are sensitive to cerebellar-attention interactions. Frontiers in Human Neuroscience. 16, 920526 (2022).
  38. Suzuki, L. Y., Meehan, S. K. Verbal working memory modulates afferent circuits in motor cortex. European Journal of Neuroscience. 48 (10), 3117-3125 (2018).
  39. Mineo, L., et al. Modulation of sensorimotor circuits during retrieval of negative autobiographical memories: Exploring the impact of personality dimensions. Neuropsychologia. 110, 190-196 (2018).
  40. Bonnì, S., Ponzo, V., Di Lorenzo, F., Caltagirone, C., Koch, G. Real-time activation of central cholinergic circuits during recognition memory. European Journal of Neuroscience. 45 (11), 1485-1489 (2017).
  41. Nardone, R., et al. Abnormal short latency afferent inhibition in early Alzheimer’s disease: A transcranial magnetic demonstration. Journal of Neural Transmission. 115 (11), 1557-1562 (2008).
  42. Nardone, R., Bratti, A., Tezzon, F. Motor cortex inhibitory circuits in dementia with Lewy bodies and in Alzheimer’s disease. Journal of Neural Transmission. 113 (11), 1679-1684 (2006).
  43. Di Lazzaro, V., et al. In vivo cholinergic circuit evaluation in frontotemporal and Alzheimer dementias. Neurology. 66 (7), 1111-1113 (2006).
  44. Di Lazzaro, V., et al. Functional evaluation of cerebral cortex in dementia with Lewy bodies. NeuroImage. 37 (2), 422-429 (2007).
  45. Di Lazzaro, V., et al. In vivo functional evaluation of central cholinergic circuits in vascular dementia. Clinical Neurophysiology. 119 (11), 2494-2500 (2008).
  46. Marra, C., et al. Central cholinergic dysfunction measured "in vivo" correlates with different behavioral disorders in Alzheimer’s disease and dementia with Lewy body. Brain Stimulation. 5 (4), 533-538 (2012).
  47. Mimura, Y., et al. Neurophysiological biomarkers using transcranial magnetic stimulation in Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment: A systematic review and meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 121, 47-59 (2021).
  48. Yarnall, A. J., et al. Short latency afferent inhibition: a biomarker for mild cognitive impairment in Parkinson’s disease. Movement Disorders. 28 (9), 1285-1288 (2013).
  49. Celebi, O., Temuçin, C. M., Elibol, B., Saka, E. Short latency afferent inhibition in Parkinson’s disease patients with dementia. Movement Disorders. 27 (8), 1052-1055 (2012).
  50. Martin-Rodriguez, J. F., Mir, P. Short-afferent inhibition and cognitive impairment in Parkinson’s disease: A quantitative review and challenges. Neuroscience Letters. 719, 133679 (2020).
  51. Nardone, R., et al. Short latency afferent inhibition differs among the subtypes of mild cognitive impairment. Journal of Neural Transmission. 119 (4), 463-471 (2012).
  52. Tsutsumi, R., et al. Reduced interhemispheric inhibition in mild cognitive impairment. Experimental Brain Research. 218 (1), 21-26 (2012).
  53. Di Lazzaro, V., et al. Segregating two inhibitory circuits in human motor cortex at the level of GABAA receptor subtypes: A TMS study. Clinical Neurophysiology. 118 (10), 2207-2214 (2007).
  54. Giorgetti, M., et al. Local GABAergic modulation of acetylcholine release from the cortex of freely moving rats. European Journal of Neuroscience. 12 (6), 1941-1948 (2000).
  55. Turco, C. V., Toepp, S. L., Foglia, S. D., Dans, P. W., Nelson, A. J. Association of short- and long-latency afferent inhibition with human behavior. Clinical Neurophysiology. 132 (7), 1462-1480 (2021).
  56. Hannah, R., Rothwell, J. C. Pulse duration as well as current direction determines the specificity of transcranial magnetic stimulation of motor cortex during contraction. Brain Stimulation. 10 (1), 106-115 (2017).
  57. Peterchev, A. V., D’Ostilio, K., Rothwell, J. C., Murphy, D. L. Controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulator with enhanced circuit topology and pulse shaping. Journal of Neural Engineering. 11 (5), 056023 (2014).
  58. Peterchev, A. V., Murphy, D. L., Lisanby, S. H. Repetitive transcranial magnetic stimulator with controllable pulse parameters (cTMS). Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. 2010, 2922-2926 (2010).
  59. Rothkegel, H., Sommer, M., Paulus, W., Lang, N. Impact of pulse duration in single pulse TMS. Clinical Neurophysiology. 121 (11), 1915-1921 (2010).
  60. MagPro Family User Guide. MagVenture A/S Available from: https://tsgdoc.socsci.ru.nl/images/a/ac/Magpro_family.pdf (2022)
  61. Bashir, S., Edwards, D., Pascual-Leone, A. Neuronavigation increases the physiologic and behavioral effects of low-frequency rTMS of primary motor cortex in healthy subjects. Brain Topography. 24 (1), 54-64 (2011).
  62. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: An update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  63. Keel, J. C., Smith, M. J., Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 112 (4), 720 (2001).
  64. Wassermann, E. M. Risk and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation: report and suggested guidelines from the International Workshop on the Safety of Repetitive Transcranial Magnetic Stimulation, June 5-7, 1996. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 108 (1), 1-16 (1998).
  65. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  66. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Effects of short latency afferent inhibition on short interval intracortical inhibition. Journal of Neurophysiology. 111 (6), 1350-1361 (2013).
  67. Udupa, K., Ni, Z., Gunraj, C., Chen, R. Interactions between short latency afferent inhibition and long interval intracortical inhibition. Experimental Brain Research. 199 (2), 177-183 (2009).
  68. Turco, C. V., El-Sayes, J., Fassett, H. J., Chen, R., Nelson, A. J. Modulation of long-latency afferent inhibition by the amplitude of sensory afferent volley. Journal of Neurophysiology. 118 (1), 610-618 (2017).
  69. Sakai, K., et al. Preferential activation of different I waves by transcranial magnetic stimulation with a figure-of-eight-shaped coil. Experimental Brain Research. 113 (1), 24-32 (1997).
  70. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: Report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  71. . ClinicalResearcher.org Available from: https://www.clinicalresearcher.org/software.htm (2022)
  72. Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Supplements to Clinical Neurophysiology. 56, 13-23 (2003).
  73. Silbert, B. I., Patterson, H. I., Pevcic, D. D., Windnagel, K. A., Thickbroom, G. W. A comparison of relative-frequency and threshold-hunting methods to determine stimulus intensity in transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 124 (4), 708-712 (2013).
  74. Cash, R. F., Isayama, R., Gunraj, C. A., Ni, Z., Chen, R. The influence of sensory afferent input on local motor cortical excitatory circuitry in humans. Journal of Physiology. 593 (7), 1667-1684 (2015).
  75. Hayes, K. D., Khan, M. E. R., Barclay, N. E., Meehan, S. K. The persistent effects of sports-related concussion during adolescence on sensorimotor integration. Canadian Association for Neuroscience Meeting. , (2022).
  76. Turco, C. V., et al. Short- and long-latency afferent inhibition; Uses, mechanisms and influencing factors. Brain Stimulation. 11 (1), 59-74 (2018).
  77. Casula, E. P., Rocchi, L., Hannah, R., Rothwell, J. C. Effects of pulse width, waveform and current direction in the cortex: A combined cTMS-EEG study. Brain Stimulation. 11 (5), 1063-1070 (2018).
  78. D’Ostilio, K., et al. Effect of coil orientation on strength-duration time constant and I-wave activation with controllable pulse parameter transcranial magnetic stimulation. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 675-683 (2016).
  79. Barclay, N. E., Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Program No. 474.08.The contribution of oscillatory activity to the modulation of different sensorimotor circuits under varying working memory load. Society for Neuroscience Annual Meeting. , (2022).
  80. Dubbioso, R., Raffin, E., Karabanov, A., Thielscher, A., Siebner, H. R. Centre-surround organization of fast sensorimotor integration in human motor hand area. NeuroImage. 158, 37-47 (2017).
  81. Adams, F. C., et al. Tactile sensorimotor training does not alter short- and long-latency afferent inhibition. Neuroreport. 34 (3), 123-127 (2023).
  82. Paparella, G., Rocchi, L., Bologna, M., Berardelli, A., Rothwell, J. Differential effects of motor skill acquisition on the primary motor and sensory cortices in healthy humans. Journal of Physiology. 598 (18), 4031-4045 (2020).
  83. Deveci, S., et al. Effect of the brain-derived neurotrophic factor gene Val66Met polymorphism on sensory-motor integration during a complex motor learning exercise. Brain Research. 1732, 146652 (2020).
  84. Turco, C. V., Locke, M. B., El-Sayes, J., Tommerdahl, M., Nelson, A. J. Exploring behavioral correlates of afferent inhibition. Brain Sciences. 8 (4), 64 (2018).
  85. Mang, C. S., Bergquist, A. J., Roshko, S. M., Collins, D. F. Loss of short-latency afferent inhibition and emergence of afferent facilitation following neuromuscular electrical stimulation. Neuroscience Letters. 529 (1), 80-85 (2012).
  86. Mirdamadi, J. L., Block, H. J. Somatosensory changes associated with motor skill learning. Journal of Neurophysiology. 123 (3), 1052-1062 (2020).
  87. Bologna, M., et al. Bradykinesia in Alzheimer’s disease and its neurophysiological substrates. Clinical Neurophysiology. 131 (4), 850-858 (2020).
  88. Schirinzi, T. Amyloid-mediated cholinergic dysfunction in motor impairment related to Alzheimer’s disease. Journal of Alzheimer’s Disease. 64 (2), 525-532 (2018).
  89. Cohen, L. G., Starr, A. Localization, timing and specificity of gating of somatosensory evoked potentials during active movement in man. Brain. 110 (2), 451-467 (1987).
  90. Brown, K. E., et al. The reliability of commonly used electrophysiology measures Active and resting motor threshold are efficiently obtained with adaptive threshold hunting. Brain Stimulation. 10 (6), 1102-1111 (2017).
  91. Turco, C. V., Pesevski, A., McNicholas, P. D., Beaulieu, L. D., Nelson, A. J. Reliability of transcranial magnetic stimulation measures of afferent inhibition. Brain Research. 1723, 146394 (2019).
  92. Rehsi, R. S., et al. Investigating the intra-session reliability of short and long latency afferent inhibition. Clinical Neurophysiology Practice. 8, 16-23 (2023).
  93. Toepp, S. L., Turco, C. V., Rehsi, R. S., Nelson, A. J. The distribution and reliability of TMS-evoked short- and long-latency afferent interactions. PLoS One. 16 (12), e0260663 (2021).
  94. Alle, H., Heidegger, T., Krivanekova, L., Ziemann, U. Interactions between short-interval intracortical inhibition and short-latency afferent inhibition in human motor cortex. Journal of Physiology-London. 587 (21), 5163-5176 (2009).
  95. Noda, Y., et al. A combined TMS-EEG study of short-latency afferent inhibition in the motor and dorsolateral prefrontal cortex. Journal of Neurophysiology. 116 (3), 938-948 (2016).
  96. Noda, Y. Reduced prefrontal short-latency afferent inhibition in older adults and its relation to executive function: A TMS-EEG study. Frontiers in Aging Neuroscience. 9, 119 (2017).
  97. Noda, Y., et al. Reduced short-latency afferent inhibition in prefrontal but not motor cortex and its association with executive function in schizophrenia: A combined TMS-EEG study. Schizophrenia Bulletin. 44 (1), 193-202 (2018).

Play Video

Citar este artigo
Graham, K. R., Hayes, K. D., Meehan, S. K. Combined Peripheral Nerve Stimulation and Controllable Pulse Parameter Transcranial Magnetic Stimulation to Probe Sensorimotor Control and Learning. J. Vis. Exp. (194), e65212, doi:10.3791/65212 (2023).

View Video