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Neurociência

Segmentação Manual do Plexo Coroide Humano Utilizando RM Cerebral

Published: December 15, 2023
doi:
10.3791/65341
, , , ,
1Department of Psychiatry,Beth Israel Deaconess Medical Center, 2Division of Translational Neuroscience,Beth Israel Deaconess Medical Center, 3Huaxi MR Research Center (HMRRC), Department of Radiology,West China Hospital of Sichuan University, 4Department of Psychiatry and Psychotherapy,Jena University Hospital, 5AI in Medical Imaging,German Center for Neurodegenerative Diseases (DZNE), 6A. A. Martinos Center for Biomedical Imaging,Massachusetts General Hospital, 7Department of Radiology,Harvard Medical School, 8Department of Psychiatry,Harvard Medical School

Summary

Apesar do papel crucial do plexo coroide no cérebro, estudos de neuroimagem dessa estrutura são escassos devido à falta de ferramentas confiáveis de segmentação automatizada. O presente protocolo visa garantir a segmentação manual padrão-ouro do plexo coroide que possa subsidiar futuros estudos de neuroimagem.

Abstract

O plexo coroide tem sido implicado no neurodesenvolvimento e em uma série de distúrbios cerebrais. Evidências demonstram que o plexo coroide é crítico para a maturação cerebral, regulação imuno/inflamatória e funcionamento comportamental/cognitivo. No entanto, as ferramentas atuais de segmentação automatizada de neuroimagem são pobres em segmentar com precisão e confiabilidade o plexo coroide do ventrículo lateral. Além disso, não existe uma ferramenta que segmente o plexo coroide localizado no terceiro e quarto ventrículos cerebrais. Assim, um protocolo delineando como segmentar o plexo coroide no lateral, terceiro e quarto ventrículo é necessário para aumentar a confiabilidade e a replicabilidade dos estudos que examinam o plexo coroide em distúrbios do neurodesenvolvimento e cerebrais. Este protocolo fornece etapas detalhadas para criar arquivos rotulados separadamente no 3D Slicer para o plexo coroide com base em imagens DICOM ou NIFTI. O plexo coroide será segmentado manualmente usando os planos axial, sagital e coronal das imagens T1w, certificando-se de excluir voxels das estruturas da substância cinzenta ou branca que margeiam os ventrículos. As janelarias serão ajustadas para auxiliar na localização do plexo coroide e seus limites anatômicos. Métodos de avaliação da acurácia e confiabilidade serão demonstrados como parte deste protocolo. A segmentação padrão-ouro do plexo coroide usando delineamentos manuais pode ser usada para desenvolver ferramentas de segmentação automatizadas melhores e mais confiáveis que podem ser compartilhadas abertamente para elucidar mudanças no plexo coroide ao longo da vida e dentro de vários distúrbios cerebrais.

Introduction

Função do plexo coroide
O plexo coroide é uma estrutura altamente vascularizada no encéfalo, constituída por capilares fenestrados e uma monocamada de células epiteliais do plexocoroide1. O plexo coroide projeta-se para o lateral, terceiro e quarto ventrículos cerebrais e produz líquido cefalorraquidiano (LCR), que desempenha um papel importante no padrão neural2 e na fisiologia cerebral 3,4. O plexo coroide secreta substâncias neurovasculares, engloba um repositório semelhante a células-tronco e atua como barreira física para impedir a entrada de metabólitos tóxicos, barreira enzimática para remover metades que contornam a barreira física e barreira imunológica para proteção contra invasores estranhos5. O plexo coroide modula a neurogênese6, a plasticidade sináptica7, ainflamação8, o ritmo circadiano9,10, o eixo cérebro-intestino 11 e a cognição12. Além disso, citocinas periféricas, estresse e infecção (incluindo SARS-CoV-2) podem romper a barreira sangue-LCR 13,14,15,16. Assim, o sistema plexo-LCR coroide é integral para o neurodesenvolvimento, maturação do neurocircuito, homeostase cerebral e reparo17. Uma vez que alterações imunológicas, inflamatórias, metabólicas e enzimáticas afetam o cérebro, pesquisadores estão usando ferramentas de neuroimagem para avaliar o papel do plexo coroide ao longo da vida e em distúrbios cerebrais 18,19,20. No entanto, existem limitações em ferramentas automatizadas comumente utilizadas para segmentação do plexo coroide, como o FreeSurfer, que resultam em uma segmentação pouco segmentada do plexo coroide. Assim, há uma necessidade crítica de segmentação manual do plexo coroide que possa ser usada para desenvolver uma ferramenta automatizada precisa para segmentação do plexo coroide.

Plexo coroide no neurodesenvolvimento e nas doenças cerebrais
O papel do plexo coroide nas desordens cerebrais tem sido negligenciado por muito tempo, principalmente por ser considerado um coadjuvante cujo papel era amortecer o cérebro e manter um equilíbrio adequado de sal 2,21. No entanto, o plexo coroide tem ganhado atenção como uma estrutura ligada a distúrbios cerebrais como síndromes dolorosas22, SARS-CoV-2 16,23,24, neurodesenvolvimento 2 e distúrbios cerebrais 19, sugerindo um efeito transdiagnóstico no desenvolvimento de distúrbios comportamentais. Nos transtornos do neurodesenvolvimento, os cistos do plexo coroide foram associados a um risco aumentado de atraso no desenvolvimento, transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH) ou transtorno do espectro autista (TEA)25,26. Além disso, o volume do plexo coroide do ventrículo lateral mostrou-se aumentado em pacientes com CIA27. Nas desordens cerebrais, anormalidades do plexo coroide têm sido descritas desde 1921 em transtornos psicóticos28,29. Estudos prévios identificaram aumento do plexo coroide usando a segmentação do FreeSurfer em uma grande amostra de pacientes com transtornos psicóticos em comparação com seus parentes de primeiro grau e controles19. Esses achados foram replicados usando volume de plexo coroide segmentado manualmente em uma grande amostra de população clínica de alto risco para psicose e descobriram que esses pacientes tinham maior volume de plexo coroide em comparação com controles saudáveis30. Há um número crescente de estudos demonstrando aumento do plexo coroide na síndrome dolorosa regionalcomplexa22, acidente vascular encefálico31, esclerosemúltipla20,32,Alzheimer33,34 edepressão35, com alguns demonstrando uma ligação entre atividade imunológica/inflamatória periférica e cerebral. Esses estudos de neuroimagem são promissores; no entanto, a má segmentação do plexo coroide do ventrículo lateral pelo FreeSurfer21 limita a fidedignidade da estimativa automatizada do volume do plexo coroide. Como resultado, estudos em esclerosemúltipla20,32,depressão35,Alzheimer34 e psicoseprecoce36 começaram a segmentar manualmente o plexo coroide do ventrículo lateral, mas não há diretrizes atuais de como fazê-lo, nem orientações sobre segmentação do plexo coroide do terceiro e quarto ventrículos.

Ferramentas comuns de segmentação excluem o plexo coroide
Pipelines de segmentação cerebral como FreeSurfer37,38,39, FMRIB Software Library (FSL)40, SLANT41 e FastSurfer (desenvolvido pelo coautor Martin Reuter)42,43, segmentam com precisão e confiabilidade estruturas corticais e subcorticais empregando paradigmas baseados em atlas (FSL), atlas e de superfície (FreeSurfer) e de aprendizagem profunda (SLANT e FastSurfer). Os pontos fracos de algumas dessas abordagens incluem velocidade de processamento, generalização limitada para diferentes scanners, forças de campo e tamanhos de voxels37,44 e alinhamento forçado do mapa de etiquetas em um espaço de atlas padrão. No entanto, a capacidade de segmentar o plexo coroide e a compatibilidade com RM de alta resolução só é abordada pelo FreeSurfer e FastSurfer. As redes neurais por trás do FastSurfer são treinadas com rótulos de plexo coroide FreeSurfer, de modo que herdam as limitações de confiabilidade e cobertura discutidas anteriormente pelo FreeSurfer, com o terceiro e quarto ventrículos sendo ignorados21. As limitações atuais para ressonância magnética de alta resolução também existem, mas o fluxo de alta resolução45 e o FastSurferVINN43 do FreeSurfer podem ser usados para lidar com esse problema.

Ferramentas atuais de segmentação do plexo coroide
Existe apenas uma ferramenta de segmentação disponível gratuitamente para o plexo coroide, mas a precisão da segmentação é limitada. A segmentação precisa do plexo coroide pode ser afetada por uma variedade de fatores, incluindo (1) variabilidade na localização do plexo coroide (espacialmente não estacionária) devido à sua localização dentro dos ventrículos, (2) diferenças na intensidade do voxel, contraste, resolução (heterogeneidade intra-estrutura) devido à heterogeneidade celular, função dinâmica do plexo coroide, alterações patológicas ou efeitos parciais de volume, (3) diferenças de tamanho ventricular relacionadas à idade ou patologia que afetam o tamanho do plexo coroide, e (4) proximidade de estruturas subcorticais adjacentes (hipocampo, amígdala, caudado e cerebelo), que também são de difícil segmentação. Diante desses desafios, as segmentações do FreeSurfer muitas vezes subestimam ou superestimam, rotulam erroneamente ou ignoram o plexo coroide.

Três publicações recentes abordaram a lacuna da segmentação confiável do plexo coroide com um Gaussian Mix Model (GMM)46, um Axial-MLP47 e abordagens de aprendizagem profunda baseadas emU-Net48. Cada modelo foi treinado e avaliado usando conjuntos de dados privados e rotulados manualmente de no máximo 150 indivíduos com uma diversidade limitada de scanners, locais, dados demográficos e transtornos. Embora essas publicações 46,48,49 tenham alcançado melhorias significativas em relação à segmentação do plexo coroide do FreeSurfer – às vezes dobrando a intersecção entre predição e verdade fundamental, nenhum dos métodos é (1) validado em RM de alta resolução, (2) tem análises dedicadas de generalização e confiabilidade, (3) apresenta grandes conjuntos de dados representativos de treinamento e teste, (4) aborda ou analisa especificamente desafios de segmentação do plexo coroide, tais como efeitos parciais de volume, ou (5) está disponível publicamente como uma ferramenta pronta para uso. Assim, o atual “padrão ouro” para a segmentação do plexo coroide é o traçado manual, por exemplo, utilizando o 3D Slicer50 ou ITK-SNAP51, que não foi descrito anteriormente e tem sido um grande desafio para os pesquisadores que desejam examinar o papel do plexo coroide em seus estudos. O 3D Slicer foi escolhido para segmentação manual devido à familiaridade do autor com o software e por fornecer ao usuário várias ferramentas baseadas em diferentes abordagens que podem ser combinadas para obter o resultado desejado. Outras ferramentas podem ser utilizadas, como o ITK-SNAP, que é orientado principalmente para a segmentação de imagens, e uma vez que a ferramenta é dominada, bons resultados podem ser obtidos pelo usuário. Além disso, os autores realizaram um estudo caso-controle demonstrando a alta acurácia e confiabilidade de sua técnica de segmentação manual utilizando o 3D Slicer30, e que a metodologia específica é descrita neste artigo.

Protocol

O presente protocolo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa do Beth Israel Deaconess Medical Center. Um indivíduo saudável com ressonância magnética do cérebro livre de artefatos ou movimento foi usado para demonstração deste protocolo, e consentimento informado por escrito foi obtido. Um scanner de RM de 3,0 T com bobina de cabeça de 32 canais (ver Tabela de Materiais) foi usado para adquirir imagens 3D-T1 com resolução de 1 mm x 1 mm x 1,2 mm. Utilizou-se a sequência MP-RAGE ASSET c…

Representative Results

O método proposto sofreu refinamento iterativo para o plexo coroide do ventrículo lateral, envolvendo testes extensivos em uma coorte de 169 controles saudáveis e 340 pacientes com risco clinicamente alto parapsicose30. Utilizando a técnica descrita acima, os autores obtiveram alta acurácia e confiabilidade intra-avaliador com DC = 0,89, HD média = 3,27mm3 e CCI de avaliador único = 0,9730, demonstrando a força do protocolo aqui descrito. Lida…

Discussion

Etapas críticas do protocolo
Três etapas críticas requerem atenção especial na implementação desse protocolo. Primeiro, verificar a qualidade e o contraste das imagens de RM é fundamental para garantir uma segmentação precisa. Se a qualidade da imagem for muito ruim, ou o contraste for muito baixo ou muito alto, isso pode levar ao delineamento impreciso do plexo coroide. O contraste da imagem pode ser ajustado visualizando o valor da escala de cinza da imagem ou calibrando os valores para me…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabalho foi apoiado por um National Institute of Mental Health Award R01 MH131586 (para P.L e M.R), R01 MH078113 (para M.K), e um Sydney R Baer Jr Foundation Grant (para P.L).

Materials

3D Slicer 3D Slicer https://www.slicer.org/ A free, open source software for visualization, processing, segmentation, registration, and analysis of medical, biomedical, and other 3D images and meshes; and planning and navigating image-guided procedures.
FreeSurfer FreeSurfer https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/ An open source neuroimaging toolkit for processing, analyzing, and visualizing human brain MR images
ITK-SNAP ITK-SNAP http://www.itksnap.org/pmwiki/pmwiki.php A free, open-source, multi-platform software application used to segment structures in 3D and 4D biomedical images. 
Monai Package Monai Consortium https://docs.monai.io/en/stable/metrics.html Use for Dice Coefficient and DeepMind average Surface Distance. 
MRI scanner GE Discovery MR750 
Psych Package R-Project https://cran.r-project.org/web/packages/psych/index.html A general purpose toolbox developed originally for personality, psychometric theory and experimental psychology.
R Software R-Project https://www.r-project.org/ R is a free software environment for statistical computing and graphics. 
RStudio Posit https://posit.co/ An RStudio integrated development environment (IDE) is a set of tools built to help you be more productive with R and Python. 
Windows or Apple OS Desktop or Laptop Any company n/a Needed for running the software used in this protocol. 
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Referências

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Bannai, D., Cao, Y., Keshavan, M., Reuter, M., Lizano, P. Manual Segmentation of the Human Choroid Plexus Using Brain MRI. J. Vis. Exp. (202), e65341, doi:10.3791/65341 (2023).
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