Summary

Använda FishSim Animation Toolchain att undersöka fisk beteende: en fallstudie på Mate-val kopiering i Zebrasoma Mollies

Published: November 08, 2018
doi:

Summary

Med romanen FishSim Animation Toolchain, presenterar vi ett protokoll för icke-invasiv visuella manipulation av information till allmänheten i samband med mate-val kopiering i Zebrasoma mollies. FishSim Animation Toolchain ger en lätt-till-använda ram för design, animation och presentation av datoranimerade fisk stimuli för beteende experiment med levande test fisk.

Abstract

Anställa dator animationer för djurs beteendeforskning har ökat under det senaste decenniet, på grund av dess förmåga att icke-invasivt manipulera utseendet och beteendet visuella stimuli, jämfört med att manipulera levande djur. Här presenterar vi FishSim Animation Toolchain, en programvara-ramverk som utvecklats för att förse forskare med en lätt-till-använda metod för att genomföra 3D dator animationer i beteende experiment med fisk. Toolchain erbjuder mallar för att skapa virtuella 3D stimuli av fem olika fiskarter. Stimuli är anpassningsbara i både utseende och storlek, baserat på fotografier tagna av levande fisk. Flera stimuli kan animeras av inspelning simning sökvägar i en virtuell miljö med en video spel controller. För att öka standardiseringen av simulerade beteendet, kan förinspelat simning sökvägen spelas med olika stimuli. Flera animationer kan senare organiserade i spellistor och presenteras på bildskärmar under experiment med levande fisk.

I en fallstudie med Zebrasoma mollies (Poecilia latipinna) ger vi ett protokoll på hur man genomför en mate-val kopiering experiment med FishSim. Vi utnyttjade denna metod för att skapa och animera virtuella hanar och virtuella modellen honor, och sedan presenteras dessa för att live fokal honor i ett binärt val experiment. Våra resultat visar att datoranimation kan användas för att simulera virtuella fisk i ett mate-val kopiering experiment att undersöka rollen av kvinnliga dräktig fläckar som en indikation på kvalitet för en modell hona i mate-val kopiering.

Tillämpa denna metod är inte begränsat till mate-val kopiering experiment men kan användas i olika experimentella design. Ändå dess användbarhet beror på visuella möjligheterna av studien arter och först behöver validering. Sammantaget dator animationer erbjuder en hög grad av kontroll och standardisering i experiment och bära potential att ‘minska’ och ‘ersätta’ levande stimulans djur samt om ‘förfina’ experimentella rutiner.

Introduction

Nyligen, utnyttja modern teknik för att skapa konstgjorda stimuli, såsom dator animationer och virtuell verklighet, har rönt popularitet i forskning1. Dessa metoder ger flera fördelar jämfört med klassiska experimentella metoder med levande stimulans djur1,2. Datoranimation möjliggör icke-invasiv manipulation av utseende (storlek, färg) och uppförandet av virtuella stimulans försöksdjur. Till exempel återges det kirurgiskt avlägsnandet av svärdet i manliga gröna swordtails (Xiphophorus helleri) för att testa mate preferenser i honor3 onödiga med hjälp av datoranimation i en senare studie på denna art4. Dessutom kan datorn animationer skapa fenotyper som påträffas sällan i naturen5. Morfologiska egenskaper av virtuella djur kan även ändras utöver att arter4naturliga utbredningsområde. Bestämt, är möjliga systematisk manipulering av beteende en stor fördel med datoranimation, eftersom det är nästan omöjligt med levande djur6,7.

Det finns olika tekniker för att skapa dator animationer. Enkel tvådimensionell (2D) animeringar vanligtvis härrör från en bild av ett stimulus som rör sig i bara två dimensioner och kan skapas med gemensamma program som MS PowerPoint8 eller Adobe After Effects9. Tredimensionella (3D)-animationer, som kräver mer avancerad 3D-grafik modellering programvara, aktivera stimulansen kan flyttas i tre dimensioner, öka möjligheterna för realistiska och komplexa fysisk förflyttning6,7 , 10 , 11 , 12. även virtuell verklighet mönster som simulerar en 3D-miljö där levande djur navigera har varit begagnad13,14. I en nyligen översyn Chouinard-Thuly et al. 2 diskutera dessa tekniker en efter en och belysa fördelar och nackdelar om deras genomförande i forskning som särskilt beror på omfattningen av studien och visuella kapacitetarna av försöksdjur (se ”diskussion”). Dessutom Powell och Rosenthal15 ge råd om lämplig experimentell design och vilka frågor kan tas upp genom att använda konstgjorda stimuli i djurs beteendeforskning.

Eftersom kan vara svårt och tidskrävande att skapa datoranimation, uppstod behovet av programvara för att underlätta och standardisera processen för animation design. I denna studie presenterar vi den gratis och öppen källkod FishSim Animation Toolchain16 (kort: FishSim; https://Bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain/), en sektorsövergripande strategi som kombinerar biologi och datavetenskap för att tillgodose dessa behov. Liknar den tidigare publicera verktyg anyFish17,18, följde utvecklingen av verktygskedjan målet att förse forskare med en lätt-till-använda metod för att genomföra animerade 3D stimuli i experiment med fisk. Vår programvara består av en uppsättning verktyg som kan användas för att: (1) skapa 3D virtuella fisk (FishCreator), (2) animera simning sökvägarna för den virtuella fisken med en video spel controller (FishSteering) och (3) organisera och presentera inspelat animationer på bildskärmar till levande fokal fisk (FishPlayer). Våra toolchain ger olika funktioner som är särskilt användbart för att testa i en binära valsituation men också gäller för andra experimentella designer. Dessutom möjliggör möjligt animeringen av två eller flera virtuella fisk simulering av stimlevande eller uppvaktning. Animationer är inte bundna till ett specifikt stimulus men kan spelas upp med andra stimuli som gör det möjligt att ändra utseendet på ett stimulus men hålla dess beteende konstant. Öppen källkod natur toolchain, liksom det faktum att den är baserad på drift robotsystemet ROS (www.ros.org), ge hög modularitet av systemet och erbjuder nästan oändliga möjligheter att inkludera externa feedback enheter (som controller eller en tracking system) och anpassa toolchain egna behov i forskning. Förutom på Zebrasoma molly, fyra andra arter är för närvarande kan användas: på Atlantic molly Poecilia mexicana, guppy Poecilia reticulata, de tre – däremot Småspigg Gasterosteus aculeatus och en ciklid Haplochromis spp. Nya arter kan skapas i en 3D-grafik modellering verktyg (t.ex., mixer, www.blender.org). Att exemplifiera arbetsflöde med FishSim och ge ett protokoll om hur man genomför en mate-val kopiering experiment med datoranimation, genomförde vi en fallstudie med Zebrasoma mollies.

Mate är en av de viktigaste besluten som djur gör i deras livshistoria. Djur har utvecklats olika strategier för att hitta den bästa parning partners. De kan åberopa personlig information när du utvärderar potentialen parning partners självständigt, eventuellt enligt förutbestämda genetiska preferenser för en viss fenotypiska drag19,20. De kan dock även iaktta mate valet av artfränder och därmed utnyttja offentlig information21. Om observatören beslutar sedan att välja det samma mate (eller den samma fenotypen) som den observerade artgränserna — ”modellen” — valt tidigare, detta kallas mate-val kopiering (nedan förkortat MCC)22,23. Mate-val kopiering är en form av social inlärning och därmed en icke självständig mate-val strategi24, som har observerats i både ryggradsdjur25,26,27,28, 29 och ryggradslösa djur30,31,32. Hittills, MCC studerades främst i fisk och hittas både enligt laboratoriet villkor33,34,35,36,37,38 och i den vilda39,40,41,42. Mate-val kopiering är särskilt värdefulla för en enskild om två eller fler potentiella parning partners är tydligen liknande kvalitet, och ett ”bra” mate val — när det gäller maximera fitness — är svårt att göra43. Kvaliteten på en kvinnlig modell själv kan påverka huruvida fokal honor kopiera sitt val eller inte44,45,46,47. Respektive har ”bra” eller ”dåliga” modell kvinnliga kvalitet tillskrivits sin mer eller mindre upplevs i mate val, till exempel när det gäller storlek och ålder44,45,46, eller av hennes varelse en artgränserna eller en heterospecific47. I Zebrasoma mollies som kopierar mate valet av artfränder39,48,49,50,51, konstaterades det att fokala honor även kopiera förkastandet av en manlig52 . Eftersom MCC anses spela en viktig roll i utvecklingen av fenotypiska egenskaper samt artbildning och hybridisering21,23,53,54, konsekvenserna av att kopiera ett ” falska ”val kan bli enorm minskning av den kopiator55lämplighet. Om en individ beslutar att kopiera valet av någon annan, det är viktigt att utvärdera om den observerade modellen är en pålitlig källa av information, dvs att själva modellen gör en ”bra” val på grund av honom eller henne att vara väl upplevt i mate val. Här uppstår frågan: vilka visuella funktioner kan karaktärisera en tillförlitlig modell att kopiera från i Zebrasoma molly honor?

En distinkt visuell funktion i kvinnliga Zebrasoma mollies och andra levandefödande tandkarpar är dräktig plats (kallas även ‘anal plats’, ‘barnaskara patch’ eller ‘graviditet spot’). Detta mörkt pigmenterade området i sin anal region härrör från melanization av vävnaden beklädnaden cystor sac56. Storlek och förekomsten av dräktig plats är variabel över hawaiimonark honor och kan ytterligare individuellt ändras under utvecklingen av cystor cykler56,57. Dräktig ställen kan användas för att attrahera män och underlätta gonopodial orientering för interna insemination58 eller som ett medel för reklam fertilitet59,60. Med tanke på kopplingen mellan dräktig plats och en kvinnlig reproduktiv status, Vi förutspådde att dräktig plats tjänar som ett tecken på modell kvinnliga kvalitet genom att tillhandahålla information på hennes nuvarande reproduktiv tillstånd att observera fokal honor. Vi undersökte två alternativa hypoteser. Först, om dräktig plats är ett allmänt tecken för förfall, som förutspådde av Farr och Travis59, det betecknar en förmodligen pålitliga och erfarna modell jämfört med en omogen modell (utan plats). Här, är fokal honorna mer benägna att kopiera valet av en modell med en plats men inte som en modell utan en fläck. Andra, om dräktig plats markerar icke-receptivitet på grund av redan utvecklar kullar, som förutspådde av Sumner o.a. 60, modellen är förmodligen mindre tillförlitligt eftersom icke-mottagliga kvinnor skulle betraktas som mindre kräsen. I detta fall kommer fokal honor inte kopiera deras val men att modeller utan fläck. Hittills, har dräktig plats för MCC i Zebrasoma molly honor roll aldrig testat, eller experimentellt manipuleras.

Vi använde FishSim för att utföra ett MCC experiment genom att presentera virtuella stimulans hanar och virtuella modellen honor på datorskärmar istället för att använda levande stimulans och modell fisk som används i de klassiska experimentella förfarande49,50 ,51,61. Vår programvara allmänna användbarhet har tidigare validerats för att testa hypoteser om mate val i Zebrasoma mollies12. Här, testade vi om frånvaron eller närvaron av en dräktig platsen i virtuella modellen honor påverkar mate valet av observation levande fokal honor. Vi låter första focal honor acklimatisera till test tank (figur 1.1) och låt dem välja mellan två olika virtuella stimulans hanar i ett första mate-val test (figur 1.2). Efteråt, under observationsperioden, den tidigare icke-önskade virtuella manlign presenterades tillsammans med en virtuell modell hona (figur 1.3). I en efterföljande andra mate-val test valde fokal honorna igen mellan samma hanarna (figur 1.4). Vi analyserade om fokal honor hade kopierat mate valet av observerade modell honan genom att jämföra sin mate-val beslut i första och andra mate-val test. Vi genomförde två olika experimentella behandlingar där vi visuellt manipulerade kvaliteten på den virtuella modell kvinnligt. Under observationsperioden presenterade vi antingen den tidigare icke-önskade virtuella manlign (1) tillsammans med en virtuell modell hona med en dräktig plats (”spot” behandling). eller (2) tillsammans med en virtuell modell hona utan en dräktig fläck (”ingen spot” behandling). Dessutom testade en kontroll utan någon modell kvinna, vi om fokal honorna valde konsekvent när ingen offentlig information lämnades.

Figure 1
Figur 1. Allmän översikt över de viktigaste experimentella steg för ett MCC experiment använder virtuella fisk stimuli. (1) acklimatisering period. (2) första mate-val test: levande fokal kvinna väljer mellan virtuella stimulans hanar. (3) observationsperiod: focal kvinnliga klockor tidigare icke-önskade hanen tillsammans med en virtuell modell hona med dräktig plats. (4) andra mate-val testa: focal honan igen väljer mellan virtuella stimulans hanar. I det här exemplet kopierar hon valet av modellen. Klicka här för att se en större version av denna siffra.

Protocol

De utförda experiment och hantering av fisken var i linje med den tyska Animal Welfare lagstiftningen (Deutsches Tierschutzgesetz) och godkänts av den interna djurskyddsansvarig Dr. Urs Gießelmann, universitetar av Siegen och de regionala myndigheter ( Kreisveterinäramt Siegen-Wittgenstein; Tillståndsnummer: 53,6 55-05). 1. virtuella fisk Design Obs: Hitta en lista över nödvändig maskinvara och programvara i listan kompletterande material. En …

Representative Results

Efter protokollet brukade vi FishSim skapa dator animationer av virtuella Zebrasoma molly hanar och honor. Vi använde ytterligare toolchain att presentera animeringar levande fokal honor i ett binärt valsituation att utföra ett MCC experiment enligt den experimentella förfarande som beskrivs i figur 1 och steg 5 i protokollet. För att avgöra om fokal honor kopieras valet av den virtue…

Discussion

Dräktig plats i Zebrasoma molly kvinnor beskrevs tidigare för att fungera som ett medel för fertilitet annons mot hawaiimonark män59,60. Om en dräktig plats kan även tillhandahålla information till hawaiimonark honor inom ramen av mate val hade inte testats hittills. I förevarande fall Studien undersökte vi den potentiella rollen för en dräktig plats som en offentlig informationskälla för att observera hawaiimonark honor inom ramen av MCC. Vår studi…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Detta arbete stöds av Deutsche Forschungsgemeinschafts DFGEN (WI 1531/12-1 KW och SG) och KU 689/11-1 till KDK, KM och JMH. Vi tackar programmet DAAD stiga Tyskland för att erbjuda och organisera grundutbildning forskning praktik mellan SG och DB (finansiering-ID: 57346313). Vi är tacksamma mot Mitacs för finansiering DB med en uppgång-Globalink forskning praktik Award (FR21213). Vänligen tacka Aaron Berard för inbjuder oss att presentera FishSim för JoVE läsekretsen och Alisha DSouza samt tre anonyma recensioner för värdefulla synpunkter på en tidigare version av manuskriptet.

Materials

Hardware
2x 19" Belinea LCD displays Belinea GmbH, Germany Model 1970 S1-P 1280 x 1024 pixels resolution
1x 24" Fujitsu LCD display Fujitsu Technology Solutions GmbH, Germany Model B24-8 TS Pro 1920 x 1080 pixels resolution
Computer Intel Core 2 Quad CPU Q9400 @ 2.66GHz x 4, GeForce GTX 750 Ti/PCIe/SSE2, 7.8 GiB memory, 64-bit, 1TB; keyboard and mouse
SONY Playstation 3 Wireless Controller Sony Computer Entertainment Inc., Japan Model No. CECHZC2E USB-cable for connection to computer
Glass aquarium 100 cm x 40 cm x 40 cm (L x H x W)
Plexiglass cylinder custom-made 49.5 cm height, 0.5 cm thickness, 12 cm diameter; eight small holes (approx. 5 mm diameter) drillt close to the end of the cylinder lower the amount of water disturbance while releasing the fish
Gravel
2x OSRAM L58W/965 OSRAM GmbH, Germany Illumination of the experimental setup
2x Stopwatches
Name Company Catalog Number Comments
Software
ubuntu 16.04 LTS Computer operating system; Download from: https://www.ubuntu.com/
FishSim Animation Toolchain v.0.9 Software download and user manual (PDF) from: https://bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain
GIMP Gnu Image Manipulation Program (version 2.8.22) Download from: https://www.gimp.org/

References

  1. Witte, K., Gierszewski, S., Chouinard-Thuly, L. Virtual is the new reality. Current Zoology. 63 (1), 1-4 (2017).
  2. Chouinard-Thuly, L., et al. Technical and conceptual considerations for using animated stimuli in studies of animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 5-19 (2017).
  3. Basolo, A. L. Female preference for male sword length in the green swordtail, Xiphophorus helleri (Pisces: Poeciliidae). Animal Behaviour. 40 (2), 332-338 (1990).
  4. Rosenthal, G. G., Evans, C. S. Female preference for swords in Xiphophorus helleri reflects a bias for large apparent size. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 95 (8), 4431-4436 (1998).
  5. Schlupp, I., Waschulewski, M., Ryan, M. J. Female preferences for naturally-occurring novel male traits. Behaviour. 136 (4), 519-527 (1999).
  6. Campbell, M. W., Carter, J. D., Proctor, D., Eisenberg, M. L., de Waal, F. B. M. Computer animations stimulate contagious yawning in chimpanzees. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 276 (1676), 4255-4259 (2009).
  7. Woo, K. L., Rieucau, G. The importance of syntax in a dynamic visual signal: recognition of jacky dragon displays depends upon sequence. Acta Ethologica. 18 (3), 255-263 (2015).
  8. Balzarini, V., Taborsky, M., Villa, F., Frommen, J. G. Computer animations of colour markings reveal the function of visual threat signals in Neolamprologus pulcher. Current Zoology. 63 (1), 45-54 (2017).
  9. Tedore, C., Johnsen, S. Visual mutual assessment of size in male Lyssomanes viridis jumping spider contests. Behavioral Ecology. 26 (2), 510-518 (2015).
  10. Watanabe, S., Troje, N. F. Towards a “virtual pigeon”: a new technique for investigating avian social perception. Animal Cognition. 9 (4), 271-279 (2006).
  11. Culumber, Z. W., Rosenthal, G. G. Mating preferences do not maintain the tailspot polymorphism in the platyfish Xiphophorus variatus. Behavioral Ecology. 24 (6), 1286-1291 (2013).
  12. Gierszewski, S., Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Kuhnert, K. -. D., Witte, K. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies – II. Validation. Current Zoology. 63 (1), 65-74 (2017).
  13. Thurley, K., Ayaz, A. Virtual reality systems for rodents. Current Zoology. 63 (1), 109-119 (2017).
  14. Stowers, J. R., et al. Virtual reality for freely moving animals. Nature. 14 (10), 995 (2017).
  15. Powell, D. L., Rosenthal, G. G. What artifice can and cannot tell us about animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 21-26 (2017).
  16. Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies-I. Design and implementation. Current Zoology. 63 (1), 55-64 (2017).
  17. Veen, T., et al. anyFish: an open- source software to generate animated fish models for behavioural studies. Evolutionary Ecology Research. 15 (3), 361-375 (2013).
  18. Ingley, S. J., et al. anyFish 2. 0: An open-source software platform to generate and share animated fish models to study behavior. SoftwareX. 3, 13-21 (2015).
  19. Bakker, T. C. M., Pomiankowski, A. The genetic basis of female mate preferences. The Journal of Evolutionary Biology. 8 (2), 129-171 (1995).
  20. Andersson, M., Simmons, L. W. Sexual selection and mate choice. Trends in Ecology & Evolution. 21 (6), 296-302 (2006).
  21. Danchin, &. #. 2. 0. 1. ;., Giraldeau, L. -. A., Valone, T. J., Wagner, R. H. Public information: From nosy neighbors to cultural evolution. Science. 305 (5683), 487-491 (2004).
  22. Pruett-Jones, S. Independent Versus Nonindependent Mate Choice: Do Females Copy Each Other?. The American Naturalist. 140 (6), 1000-1009 (1992).
  23. Witte, K., Kniel, N., Kureck, I. M. Mate-choice copying: Status quo and where to go. Current Zoology. 61 (6), 1073-1081 (2015).
  24. Witte, K., Nöbel, S., Brown, C., Laland, K. N., Krause, J. Learning and Mate Choice. Fish Cognition and Behavior. , 81-107 (2011).
  25. Waynforth, D. Mate Choice Copying in Humans. Human nature. 18 (3), 264-271 (2007).
  26. Galef, B. G., White, D. J. Evidence of social effects on mate choice in vertebrates. Behavioural Processes. 51 (1-3), 167-175 (2000).
  27. Kniel, N., Dürler, C., Hecht, I., Heinbach, V., Zimmermann, L., Witte, K. Novel mate preference through mate-choice copying in zebra finches: sexes differ. Behavioral Ecology. 26 (2), 647-655 (2015).
  28. Kniel, N., Schmitz, J., Witte, K. Quality of public information matters in mate-choice copying in female zebra finches. Frontiers in Zoology. 12, 26 (2015).
  29. Kniel, N., Müller, K., Witte, K. The role of the model in mate-choice copying in female zebra finches. Ethology. 123 (6-7), 412-418 (2017).
  30. Mery, F., et al. Public Versus Personal Information for Mate Copying in an Invertebrate. Current Biology. 19 (9), 730-734 (2009).
  31. Dagaeff, A. -. C., Pocheville, A., Nöbel, S., Loyau, A., Isabel, G., Danchin, E. Drosophila mate copying correlates with atmospheric pressure in a speed learning situation. Animal Behaviour. 121, 163-174 (2016).
  32. Monier, M., Nöbel, S., Isabel, G., Danchin, E. Effects of a sex ratio gradient on female mate-copying and choosiness in Drosophila melanogaster. Current Zoology. 64 (2), 251-258 (2018).
  33. Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Reversal of female mate choice by copying in the guppy (Poecilia reticulata). Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 249, 179-184 (1992).
  34. Widemo, M. S. Male but not female pipefish copy mate choice. Behavioral Ecology. 17 (2), 255-259 (2006).
  35. Heubel, K. U., Hornhardt, K., Ollmann, T., Parzefall, J., Ryan, M. J., Schlupp, I. Geographic variation in female mate-copying in the species complex of a unisexual fish, Poecilia formosa. Behaviour. 145 (8), 1041-1064 (2008).
  36. Bierbach, D., et al. Male fish use prior knowledge about rivals to adjust their mate choice. Biology Letters. 7 (3), 349-351 (2011).
  37. Munger, L., Cruz, A., Applebaum, S. Mate choice copying in female humpback limia (Limia nigrofasciata, family Poeciliidae). Ethology. 110 (7), 563-573 (2004).
  38. Frommen, J. G., Rahn, A. K., Schroth, S. H., Waltschyk, N., Bakker, T. C. M. Mate-choice copying when both sexes face high costs of reproduction. Evol Ecol. 23 (3), 435-446 (2009).
  39. Witte, K., Ryan, M. J. Mate choice copying in the sailfin molly, Poecilia latipinna, in the wild. Animal Behaviour. 63 (5), 943-949 (2002).
  40. Goulet, D., Goulet, T. L. Nonindependent mating in a coral reef damselfish: evidence of mate choice copying in the wild. Behavioral Ecology. 17 (6), 998-1003 (2006).
  41. Alonzo, S. H. Female mate choice copying affects sexual selection in wild populations of the ocellated wrasse. Animal Behaviour. 75 (5), 1715-1723 (2008).
  42. Godin, J. -. G. J., Hair, K. P. E. Mate-choice copying in free-ranging Trinidadian guppies (Poecilia reticulata). Behaviour. 146, 1443-1461 (2009).
  43. Nordell, S. E., Valone, T. J. Mate choice copying as public information. Ecology Letters. 1 (2), 74-76 (1998).
  44. Vukomanovic, J., Rodd, F. H. Size-Dependent Female Mate Copying in the Guppy (Poecilia reticulata): Large Females are Role Models but Small Ones are not. Ethology. 113 (6), 579-586 (2007).
  45. Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Female mate copying in the guppy (Poecilia reticulata): age-dependent effects. Behavioral Ecology. 4, 289-292 (1993).
  46. Amlacher, J., Dugatkin, L. A. Preference for older over younger models during mate-choice copying in young guppies. Ethology Ecology & Evolution. 17 (2), 161-169 (2005).
  47. Hill, S. E., Ryan, M. J. The role of model female quality in the mate choice copying behaviour of sailfin mollies. Biology Letters. 2 (2), 203-205 (2006).
  48. Gierszewski, S., Keil, M., Witte, K. Mate-choice copying in sailfin molly females: public information use from long-distance interactions. Behavioral Ecology and Sociobiology. 72 (2), 26 (2018).
  49. Schlupp, I., Marler, C., Ryan, M. J. Benefit to male sailfin mollies of mating with heterospecific females. Science. 263 (5145), 373-374 (1994).
  50. Schlupp, I., Ryan, M. J. Male sailfin mollies (Poecilia latipinna) copy the mate choice of other males. Behavioral Ecology. 8 (1), 104-107 (1997).
  51. Witte, K., Ryan, M. J. Male body length influences mate-choice copying in the sailfin molly Poecilia latipinna. Behavioral Ecology. 9 (5), 534-539 (1998).
  52. Witte, K., Ueding, K. Sailfin molly females (Poecilia latipinna) copy the rejection of a male. Behavioral Ecology. 14 (3), 389-395 (2003).
  53. Verzijden, M. N., ten Cate, C., Servedio, M. R., Kozak, G. M., Boughman, J. W., Svensson, E. I. The impact of learning on sexual selection and speciation. Trends in Ecology & Evolution. 27 (9), 511-519 (2012).
  54. Varela, S. A. M., Matos, M., Schlupp, I. The role of mate-choice copying in speciation and hybridization. Biological Reviews. 93 (2), 1304-1322 (2018).
  55. Nöbel, S., Danchin, E., Isabel, G. Mate-copying for a costly variant in Drosophila melanogaster females. Behavioral Ecology. , ary095 (2018).
  56. Norazmi-Lokman, N. H., Purser, G. J., Patil, J. G. Gravid Spot Predicts Developmental Progress and Reproductive Output in a Livebearing Fish, Gambusia holbrooki. PLoS One. 11 (1), e0147711 (2016).
  57. Constantz, G. D., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Reproductive biology of poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 33-50 (1989).
  58. Peden, A. E. Variation in Anal Spot Expression of Gambusiin Females and Its Effect on Male Courtship. Copeia. 1973 (2), 250-263 (1973).
  59. Farr, J. A., Travis, J. Fertility Advertisement by Female Sailfin Mollies, Poecilia latipinna (Pisces: Poeciliidae). Copeia. 1986 (2), 467-472 (1986).
  60. Sumner, I. T., Travis, J., Johnson, C. D. Methods of Female Fertility Advertisement and Variation among Males in Responsiveness in the Sailfin Molly (Poecilia latipinna). Copeia. 1994 (1), 27-34 (1994).
  61. Witte, K., Noltemeier, B. The role of information in mate-choice copying in female sailfin mollies (Poecilia latipinna). Behavioral Ecology and Sociobiology. 52 (3), 194-202 (2002).
  62. Bischoff, R. J., Gould, J. L., Rubenstein, D. I. Tail size and female choice in the guppy (Poecilia reticulata). Behavioral Ecology and Sociobiology. 17 (3), 253-255 (1985).
  63. Forsgren, E. Predation Risk Affects Mate Choice in a Gobiid Fish. The American Naturalist. 140 (6), 1041-1049 (1992).
  64. Berglund, A. Risky sex: male pipefishes mate at random in the presence of a predator. Animal Behaviour. 46 (1), 169-175 (1993).
  65. Kodric-Brown, A. Female choice of multiple male criteria in guppies: interacting effects of dominance, coloration and courtship. Behavioral Ecology and Sociobiology. 32 (6), 415-420 (1993).
  66. Witte, K., Klink, K. B. No pre-existing bias in sailfin molly females, Poecilia latipinna, for a sword in males. Behaviour. 142 (3), 283-303 (2005).
  67. Nöbel, S., Witte, K. Public Information Influences Sperm Transfer to Females in Sailfin Molly Males. PLoS One. 8 (1), e53865 (2013).
  68. Crawley, M. J. . The R Book. , (2007).
  69. Pinheiro, J. C., Bates, D. M. . Mixed-Effects Models in S and S-PLUS. , (2000).
  70. Zuur, A., Ieno, E. N., Walker, N., Saveliev, A. A., Smith, G. M. . Mixed Effects Models and Extensions in Ecology with R. , (2009).
  71. phia: Post-Hoc Interaction Analysis. Available from: https://cran.r-project.org/web/packages/RVAideMemoire (2015)
  72. Korner-Nievergelt, F., Roth, T., von Felten, S., Guélat, J., Almasi, B., Korner-Nievergelt, P. . Bayesian Data Analysis in Ecology Using Linear Models with R, BUGS, and Stan. , (2015).
  73. RVAideMemoire: Testing and Plotting Procedures for Biostatistics. Available from: https://cran.r-project.org/package=RVAideMemoire%0A (2017)
  74. Travis, J., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Ecological genetics of life history traits in poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 185-200 (1989).
  75. Benson, K. E. Enhanced Female Brood Patch Size Stimulates Male Courtship in Xiphophorus helleri. Copeia. 2007 (1), 212-217 (2007).
  76. Hurlbert, S. H. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecological Monographs. 54 (2), 187-211 (1984).
  77. McGregor, P. K. Playback experiments: design and analysis. Acta Ethologica. 3 (1), 3-8 (2000).
  78. Smielik, I., Müller, K., Kuhnert, K. D. Fish motion simulation. ESM 2015-European Simulation and Modelling (EUROSIS) Conference Proc. , 392-396 (2015).
  79. Baird, R. C. Aspects of social behavior in Poecilia latipinna (Lesueur). Revista de Biología Tropical. 21 (2), 399-416 (1974).
  80. Tedore, C., Johnsen, S. Using RGB displays to portray color realistic imagery to animal eyes. Current Zoology. 63 (1), 27-34 (2017).
  81. Calabrese, G. M., Brady, P. C., Gruev, V., Cummings, M. E. Polarization signaling in swordtails alters female mate preference. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 111 (37), 13397-13402 (2014).
  82. Qin, M., Wong, A., Seguin, D., Gerlai, R. Induction of social behavior in zebrafish: live versus computer animated fish as stimuli. Zebrafish. 11 (3), 185-197 (2014).
  83. Scherer, U., Godin, J. -. G. J., Schuett, W. Validation of 2D-animated pictures as an investigative tool in the behavioural sciences A case study with a West African cichlid fish, Pelvicachromis pulcher. Ethology. 123 (8), 560-570 (2017).
  84. Butkowski, T., Yan, W., Gray, A. M., Cui, R., Verzijden, M. N., Rosenthal, G. G. Automated interactive video playback for studies of animal communication. The Journal of Visualized Experiments. (48), 2374 (2011).
  85. Müller, K., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. Where is my mate? Real-time 3-D fish tracking for interactive mate-choice experiments. ICPR 2016-23rd International Conference for Pattern Recognition; VAIB 2016, Proc. , 1-5 (2016).
  86. Müller, K., Schlemper, J., Kuhnert, L., Kuhnert, K. -. D. Calibration and 3D ground truth data generation with orthogonal camera-setup and refraction compensation for aquaria in real-time. IEEE 2014 International Conference on Computer Vision Theory and Applications (VISAPP). 3, 626-634 (2014).
  87. Müller, K., Hütwohl, J. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. D. Fish Motion Capture with Refraction Synthesis. Journal of WSCG. , (2018).
  88. . ASAB Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching. Animal Behaviour. 135, (2018).
  89. Russell, W. M. S., Burch, R. L. . The Principles of Humane Experimental Technique. , (1959).
check_url/58435?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Gierszewski, S., Baker, D., Müller, K., Hütwohl, J., Kuhnert, K., Witte, K. Using the FishSim Animation Toolchain to Investigate Fish Behavior: A Case Study on Mate-Choice Copying In Sailfin Mollies. J. Vis. Exp. (141), e58435, doi:10.3791/58435 (2018).

View Video