Summary

Kvantifiering av humant fosterblodflöde med magnetisk resonanstomografi och rörelsekompensation

Published: January 07, 2021
doi:

Summary

Här presenterar vi ett protokoll för att mäta fostrets blodflöde snabbt med MR och retrospektivt utföra rörelsekorrigering och hjärt-gating.

Abstract

Magnetisk resonanstomografi (MRI) är ett viktigt verktyg för klinisk bedömning av kardiovaskulär morfologi och hjärtfunktion. Det är också den erkända vårdstandarden för blodflödeskvantifiering baserad på faskontrast MR. Medan sådan mätning av blodflödet har varit möjlig hos vuxna i årtionden, har metoder för att utöka denna förmåga till fostrets blodflöde först nyligen utvecklats.

Kvantifiering av fostrets blodflöde i större kärl är viktigt för att övervaka fosterpatologier såsom medfödd hjärtsjukdom (CHD) och fostertillväxtbegränsning (FGR). CHD orsakar förändringar i hjärtstrukturen och kärlen som förändrar blodets gång i fostret. I FGR förändras blodflödets väg genom utvidgning av shunts så att den syresatta blodtillförseln till hjärnan ökar. Blodflödeskvantifiering möjliggör bedömning av svårighetsgraden av fostrets patologi, vilket i sin tur möjliggör lämplig hantering av livmodern och planering för postnatal vård.

De främsta utmaningarna med att tillämpa faskontrast-MR på det mänskliga fostret inkluderar liten blodkärlsstorlek, hög fosterpuls, potentiell MR-datakorruption på grund av moderns andning, oförutsägbara fosterrörelser och brist på konventionella hjärt-gating-metoder för att synkronisera datainsamling. Här beskriver vi den senaste tekniska utvecklingen från vårt laboratorium som har möjliggjort kvantifiering av fostrets blodflöde med hjälp av faskontrast-MR, inklusive framsteg inom accelererad avbildning, rörelsekompensation och hjärtgating.

Introduction

Omfattande bedömning av fostrets cirkulation är nödvändig för att övervaka fosterpatologier såsom fostertillväxtbegränsning (FGR) och medfödd hjärtsjukdom (CHD)1,2,3. I livmodern beror patienthantering och planering för postnatal vård på svårighetsgraden av fostrets patologi 4,5,6,7. Genomförbarheten av fostrets blodflödeskvantifiering med MR och dess tillämpningar vid bedömning av fosterpatologier har nyligen visats 3,8,9. Avbildningsmetoden står dock inför utmaningar, såsom ökade bildtider för att uppnå hög spatiotemporal upplösning, brist på hjärtsynkroniseringsmetoder och oförutsägbar fosterrörelse10.

Fostervaskulatur består av små strukturer (~ 5 mm diameter för större blodkärl som består av den fallande aortan, ductus arteriosus, stigande aorta, huvudpulmonell artär och överlägsen vena cava11,12,13). För att lösa dessa strukturer och kvantifiera flödet krävs avbildning med hög rumslig upplösning. Dessutom är fostrets hjärtfrekvens ungefär dubbelt så hög som hos en vuxen. En hög temporal upplösning krävs således också för att lösa dynamisk hjärtrörelse och blodflöde över fostrets hjärtcykel. Konventionell avbildning vid denna höga spatiotemporala upplösning kräver relativt långa förvärvstider. För att lösa detta problem har accelererad foster-MR14,15,16 införts. Kortfattat involverar dessa accelerationstekniker undersampling i frekvensdomänen under datainsamling och retrospektiv hifi-rekonstruktion med iterativa tekniker. Ett sådant tillvägagångssätt är komprimerad avkänning (CS) rekonstruktion, som möjliggör rekonstruktion av bilder från kraftigt undersamplade data när den rekonstruerade bilden är gles i en känd domän och undersamplingsartefakter är osammanhängande17.

Rörelse vid fosteravbildning utgör en stor utmaning. Rörelsekorruption kan uppstå från moderns andningsrörelse, moderns bulkrörelse eller grov fosterrörelse. Maternal andning leder till periodiska översättningar av fostret, medan fosterrörelser är mer komplexa. Fosterrörelser kan klassificeras som lokaliserade eller brutto10,18. Lokaliserade rörelser involverar rörelse av endast delar av kroppen. De varar vanligtvis i cirka 10-14 s och deras frekvens ökar med dräktighet (~ 90 per timme vid termin)10. Dessa rörelser orsakar i allmänhet små korruptioner och påverkar inte bildområdet av intresse. Grova fosterrörelser kan dock leda till allvarlig bildkorruption med genomgående planrörelsekomponenter. Dessa rörelser är hela kroppsrörelser medierade av ryggraden och varar i 60-90 s.

För att undvika artefakter från fosterrörelse vidtas först steg för att minimera moderns rörelser. Gravida kvinnor görs mer avslappnade med hjälp av stödjande kuddar på skannerbädden och klädda i bekväma klänningar och kan ha sina partners närvarande bredvid skannern för att minska klaustrofobi19,20. För att mildra effekterna av moderns andningsrörelser har studier utfört fostrets MR-undersökningar under moderns andningsuppehåll21,22,23. Sådana förvärv måste dock vara korta (~ 15 s) med tanke på den minskade andningstoleransen hos gravida försökspersoner. Nyligen har retrospektiva rörelsekorrigeringsmetoder introducerats för foster-MR14,15,16. Dessa metoder spårar fostrets rörelse med hjälp av registreringsverktyg och korrigerar för rörelse eller kasserar okorrigerbara delar av förvärvade data.

Slutligen förvärvas postnatala hjärt-MR-bilder konventionellt med hjälp av elektrokardiogram (EKG) gating för att synkronisera datainsamling till hjärtcykeln. Utan gating kombineras hjärtrörelse och pulserande flöde från hela hjärtcykeln och producerar artefakter. Tyvärr lider fostrets EKG-signal av störningar från moderns EKG-signal24 och snedvridningar från magnetfältet25. Därför har alternativa icke-invasiva tillvägagångssätt för fostrets hjärt-gating föreslagits, inklusive självgating, metrisk optimerad gating (MOG) och doppler ultraljud gating21,26,27,28.

Som beskrivs i följande avsnitt utnyttjar vår MR-metod för att kvantifiera fostrets blodflöde en ny grindmetod, MOG, som utvecklats i vårt laboratorium och kombinerats med rörelsekorrigering och iterativ rekonstruktion av accelererade MR-förvärv. Tillvägagångssättet är baserat på en pipeline i en tidigare publicerad studie14 och består av följande fem steg: (1) fosterblodflödesförvärv, (2) realtidsrekonstruktioner, (3) rörelsekorrigering, (4) hjärtgating och (5) gated rekonstruktioner.

Protocol

Alla MR-skanningar utfördes med informerat samtycke från frivilliga som en del av en studie som godkänts av vår institutionella forskningsetiska nämnd. OBS: De metoder som beskrivs nedan har använts på ett 3T MR-system. Förvärvet utförs med hjälp av en radiell faskontrast MR-sekvens. Denna sekvens framställdes genom att modifiera avläsningsbanan (för att uppnå ett stellatmönster) för tillverkarens kartesiska faskontrast MR. Sekvens- och provprotokollen är tillgängliga på be…

Representative Results

I allmänhet riktar sig fas MR-undersökningar av flödet till sex stora fosterkärl: den nedåtgående aortan, stigande aorta, huvudpulmonell artär, ductus arteriosus, överlägsen vena cava och navelvenen. Dessa kärl är av intresse för klinikern eftersom de ofta är inblandade i CHD och FGR, vilket påverkar fördelningen av blod i hela fostret9. En typisk skanningstid med radialfaskontrast MRI är 17 s per kärl så att skanningarna är korta samtidigt som de ger tid för tillräckligt med …

Discussion

Denna metod möjliggör icke-invasiv mätning av blodflödet i mänskliga fosterkärl och möjliggör retrospektiv rörelsekorrigering och hjärtlåsning genom att använda iterativa rekonstruktionstekniker. Fosterblodflödeskvantifiering har utförts med MR under de senaste 1,3,8,9. Dessa studier hade ett prospektivt tillvägagångssätt för att mildra rörels…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Ingen.

Materials

elastix Image Sciences Institute, University Medical Center Utrecht Image registration software
Geforce GTX 960  Nvidia  04G-P4-3967-KR
gpuNUFFT CAI²R Non-uniform fast Fourier transform
MAGNETOM Prisma Siemens 10849583
MATLAB MathWorks
Radial Phase Contrast MRI sequence Trajectory modification of manufacturer's Cartesian Phase Contrast sequence
Segment Medvisio Data analysis
VENGEANCE Corsair LPX DDR4-2666 

References

  1. Zhu, M. Y., et al. The hemodynamics of late-onset intrauterine growth restriction by MRI. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 214 (3), 1-17 (2016).
  2. Zhu, M. Y., Jaeggi, E., Roy, C. W., Macgowan, C. K., Seed, M. Reduced combined ventricular output and increased oxygen extraction fraction in a fetus with complete heart block demonstrated by MRI. HeartRhythm Case Reports. 2 (2), 164-168 (2016).
  3. Sun, L., et al. Reduced Fetal Cerebral Oxygen Consumption is Associated With Smaller Brain Size in Fetuses With Congenital Heart Disease. Circulation. 131 (15), 1313-1323 (2015).
  4. Freud, L. R., et al. Fetal aortic valvuloplasty for evolving hypoplastic left heart syndrome: postnatal outcomes of the first 100 patients. Circulation. 130 (8), 638-645 (2014).
  5. Peleg, D., Kennedy, C. M., Hunter, S. K. Intrauterine growth restriction: identification and management. American Family Physician. 58 (2), 453-467 (1998).
  6. Krishna, U., Bhalerao, S. Placental Insufficiency and Fetal Growth Restriction. Journal of Obstetrics and Gynaecology of India. 61 (5), 505-511 (2011).
  7. Seravalli, V., Miller, J. L., Block-Abraham, D., Baschat, A. A. Ductus venosus Doppler in the assessment of fetal cardiovascular health: an updated practical approach. Acta Obstetricia et Gynecologica Scandinavica. 95 (6), 635-644 (2016).
  8. Seed, M., et al. Feasibility of quantification of the distribution of blood flow in the normal human fetal circulation using CMR: a cross-sectional study. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 14 (1), 79 (2012).
  9. Prsa, M., et al. Reference ranges of blood flow in the major vessels of the normal human fetal circulation at term by phase-contrast magnetic resonance imaging. Circulation. Cardiovascular Imaging. 7 (4), 663-670 (2014).
  10. Piontelli, A. . Development of Normal Fetal Movements: The Last 15 Weeks of Gestation. , (2015).
  11. Cartier, M., et al. The normal diameter of the fetal aorta and pulmonary artery: echocardiographic evaluation in utero. American Journal of Roentgenology. 149 (5), 1003-1007 (1987).
  12. Ruano, R., de Fátima Yukie Maeda, M., Niigaki, J. I., Zugaib, M. Pulmonary artery diameters in healthy fetuses from 19 to 40 weeks’ gestation. Journal of Ultrasound in Medicine. 26 (3), 309-316 (2007).
  13. Nowak, D., Kozłowska, H., Żurada, A., Gielecki, J. Diameter of the ductus arteriosus as a predictor of patent ductus arteriosus (PDA). Central European Journal of Medicine. 6 (4), 418-424 (2011).
  14. Goolaub, D. S., et al. Multidimensional fetal flow imaging with cardiovascular magnetic resonance: a feasibility study. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 20 (1), 77 (2018).
  15. Roy, C. W., Seed, M., Kingdom, J. C., Macgowan, C. K. Motion compensated cine CMR of the fetal heart using radial undersampling and compressed sensing. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 19 (1), 29 (2017).
  16. van Amerom, J. F. P., et al. Fetal cardiac cine imaging using highly accelerated dynamic MRI with retrospective motion correction and outlier rejection. Magnetic Resonance in Medicine. 79 (1), 327-338 (2018).
  17. Lustig, M., Donoho, D., Pauly, J. M. Sparse MRI: The application of compressed sensing for rapid MR imaging. Magnetic Resonance in Medicine. 58 (6), 1182-1195 (2007).
  18. Edwards, D. D., Edwards, J. S. Fetal movement: development and time course. Science. 169 (3940), 95-97 (1970).
  19. Malamateniou, C., et al. Motion-Compensation Techniques in Neonatal and Fetal MR Imaging. American Journal of Neuroradiology. 34 (6), 1124-1136 (2013).
  20. Rutherford, M., et al. MR imaging methods for assessing fetal brain development. Developmental Neurobiology. 68 (6), 700-711 (2008).
  21. Haris, K., et al. Self-gated fetal cardiac MRI with tiny golden angle iGRASP: A feasibility study: Self-Gated Fetal Cardiac MRI with iGRASP. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 46 (1), 207-217 (2017).
  22. Glenn, O. A. MR imaging of the fetal brain. Pediatric Radiology. 40 (1), 68-81 (2010).
  23. Rodríguez-Soto, A. E., et al. MRI Quantification of Human Fetal O2 Delivery Rate in the Second and Third Trimesters of Pregnancy. Magnetic Resonance in Medicine. 80 (3), 1148-1157 (2018).
  24. Sameni, R., Clifford, G. D. A Review of Fetal ECG Signal Processing; Issues and Promising Directions. The Open Pacing, Electrophysiology & Therapy Journal. 3, 4-20 (2010).
  25. Millis, R. Advances in Electrocardiograms: Methods and Analysis. BoD – Books on Demand. , (2012).
  26. Jansz, M. S., et al. Metric optimized gating for fetal cardiac MRI. Magnetic Resonance in Medicine. 64 (5), 1304-1314 (2010).
  27. Yamamura, J., et al. Cardiac MRI of the fetal heart using a novel triggering method: initial results in an animal model. Journal of Magnetic Resonance Imaging: JMRI. 35 (5), 1071-1076 (2012).
  28. Larson, A. C., et al. Self-gated cardiac cine MRI. Magnetic Resonance in Medicine. 51 (1), 93-102 (2004).
  29. Knoll, F., Schwarzl, A., Diwoky, C., Sodickson, D. K. gpuNUFFT-An open source GPU library for 3D regridding with direct Matlab interface. Proceedings of the 22nd Annual Meeting of ISMRM. , (2014).
  30. Klein, S., Staring, M., Murphy, K., Viergever, M. A., Pluim, J. P. W. elastix: a toolbox for intensity-based medical image registration. IEEE Transactions on Medical Imaging. 29 (1), 196-205 (2010).
  31. Walker, P. G., et al. Semiautomated method for noise reduction and background phase error correction in MR phase velocity data. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 3 (3), 521-530 (1993).
  32. Heiberg, E., et al. Design and validation of Segment – freely available software for cardiovascular image analysis. BMC Medical Imaging. 10 (1), 1 (2010).
  33. Inder, T. E., Volpe, J. J. Chapter 17 – Intrauterine, Intrapartum Assessments in the Term Infant. Volpe’s Neurology of the Newborn (Sixth Edition). , 458-483 (2018).
  34. Pelc, N. J., Herfkens, R. J., Shimakawa, A., Enzmann, D. R. Phase contrast cine magnetic resonance imaging. Magnetic Resonance Quarterly. 7 (4), 229-254 (1991).
  35. Steeden, J. A., Atkinson, D., Hansen, M. S., Taylor, A. M., Muthurangu, V. Rapid flow assessment of congenital heart disease with high-spatiotemporal-resolution gated spiral phase-contrast MR imaging. Radiology. 260 (1), 79-87 (2011).
  36. Kowalik, G. T., Knight, D., Steeden, J. A., Muthurangu, V. Perturbed spiral real-time phase-contrast MR with compressive sensing reconstruction for assessment of flow in children. Magnetic Resonance in Medicine. 83 (6), 2077-2091 (2020).

Play Video

Cite This Article
Goolaub, D. S., Marini, D., Seed, M., Macgowan, C. K. Human Fetal Blood Flow Quantification with Magnetic Resonance Imaging and Motion Compensation. J. Vis. Exp. (167), e61953, doi:10.3791/61953 (2021).

View Video