Menselijke foetale bloedstroomkwantificering met magnetische resonantie beeldvorming en bewegingscompensatie
Summary
Hier presenteren we een protocol voor het snel meten van de foetale bloedstroom met MRI en het retrospectief uitvoeren van bewegingscorrectie en cardiale gating.
Abstract
Magnetische resonantie beeldvorming (MRI) is een belangrijk hulpmiddel voor de klinische beoordeling van cardiovasculaire morfologie en hartfunctie. Het is ook de erkende zorgstandaard voor bloedstroomkwantificering op basis van fasecontrast-MRI. Hoewel een dergelijke meting van de bloedstroom al tientallen jaren mogelijk is bij volwassenen, zijn er pas onlangs methoden ontwikkeld om dit vermogen uit te breiden naar de foetale bloedstroom.
Foetale bloedstroomkwantificering in belangrijke bloedvaten is belangrijk voor het monitoren van foetale pathologieën zoals aangeboren hartaandoeningen (CHD) en foetale groeibeperking (FGR). CHD veroorzaakt veranderingen in de hartstructuur en vasculatuur die de loop van het bloed bij de foetus veranderen. Bij FGR wordt het pad van de bloedstroom veranderd door de verwijding van shunts, zodat de zuurstofrijke bloedtoevoer naar de hersenen wordt verhoogd. Bloedstroomkwantificering maakt beoordeling van de ernst van de foetale pathologie mogelijk, wat op zijn beurt geschikt is voor utero-patiëntbeheer en planning voor postnatale zorg.
De belangrijkste uitdagingen van het toepassen van fasecontrast MRI op de menselijke foetus zijn kleine bloedvatgrootte, hoge foetale hartslag, potentiële MRI-gegevenscorruptie als gevolg van maternale ademhaling, onvoorspelbare foetale bewegingen en gebrek aan conventionele cardiale gatingmethoden om gegevensverzameling te synchroniseren. Hier beschrijven we recente technische ontwikkelingen uit ons laboratorium die de kwantificering van de foetale bloedstroom mogelijk hebben gemaakt met behulp van fasecontrast MRI, inclusief vooruitgang in versnelde beeldvorming, bewegingscompensatie en cardiale gating.
Introduction
Uitgebreide beoordeling van de foetale circulatie is noodzakelijk voor het monitoren van foetale pathologieën zoals foetale groeibeperking (FGR) en congenitale hartziekte (CHD)1,2,3. In de baarmoeder zijn patiëntenbeheer en planning voor postnatale zorg afhankelijk van de ernst van de foetale pathologie 4,5,6,7. Haalbaarheid van foetale bloedstroomkwantificering met MRI en de toepassingen ervan bij het beoordelen van foetale pathologieën zijn onlangs aangetoond 3,8,9. De beeldvormingsmethode wordt echter geconfronteerd met uitdagingen, zoals verhoogde beeldvormingstijden om een hoge spatiotemporale resolutie te bereiken, gebrek aan hartsynchronisatiemethoden en onvoorspelbare foetale beweging10.
Foetale vasculatuur bestaat uit kleine structuren (~ 5 mm diameter voor grote bloedvaten die de dalende aorta, ductus arteriosus, opgaande aorta, hoofdlongslagader en superieure vena cava 11,12,13) omvatten. Om deze structuren op te lossen en de stroming te kwantificeren, is beeldvorming met een hoge ruimtelijke resolutie vereist. Bovendien is de foetale hartslag ongeveer twee keer die van een volwassene. Een hoge temporele resolutie is dus ook nodig om dynamische cardiale beweging en bloedstroom over de foetale hartcyclus op te lossen. Conventionele beeldvorming bij deze hoge spatiotemporale resolutie vereist relatief lange acquisitietijden. Om dit probleem aan te pakken, is versnelde foetale MRI 14,15,16 geïntroduceerd. Kortom, deze versnellingstechnieken omvatten undersampling in het frequentiedomein tijdens data-acquisitie en retrospectieve high-fidelity reconstructie met behulp van iteratieve technieken. Een dergelijke benadering is compressed sensing (CS) reconstructie, die reconstructie van afbeeldingen van zwaar onderbemonsterde gegevens mogelijk maakt wanneer het gereconstrueerde beeld schaars is in een bekend domein en undersampling artefacten onsamenhangend zijn17.
Beweging in foetale beeldvorming vormt een grote uitdaging. Bewegingscorruptie kan ontstaan door maternale ademhalingsbeweging, maternale bulkbeweging of grove foetale beweging. Maternale ademhaling leidt tot periodieke vertalingen van de foetus, terwijl foetale bewegingen complexer zijn. Foetale bewegingen kunnen worden geclassificeerd als gelokaliseerd of bruto 10,18. Gelokaliseerde bewegingen omvatten beweging van alleen segmenten van het lichaam. Ze duren meestal ongeveer 10-14 s en hun frequentie neemt toe met de zwangerschap (~ 90 per uur op termijn)10. Deze bewegingen veroorzaken over het algemeen kleine beschadigingen en hebben geen invloed op het beeldgebied van belang. Grove foetale bewegingen kunnen echter leiden tot ernstige beeldcorruptie met doorgaande vlakbewegingscomponenten. Deze bewegingen zijn bewegingen van het hele lichaam gemedieerd door de wervelkolom en duren 60-90 s.
Om artefacten van foetale beweging te voorkomen, worden eerst stappen ondernomen om maternale bewegingen te minimaliseren. Zwangere vrouwen worden meer ontspannen gemaakt met behulp van ondersteunende kussens op het scannerbed en gekleed in comfortabele jurken en kunnen hun partners naast de scanner laten presenteren om claustrofobie19,20 te verminderen. Om de effecten van maternale ademhalingsbewegingen te verminderen, hebben studies foetale MR-onderzoeken uitgevoerd onder maternale adempauze 21,22,23. Dergelijke acquisities moeten echter kort zijn (~ 15 s) gezien de verminderde adempauzetolerantie van zwangere proefpersonen. Onlangs zijn retrospectieve bewegingscorrectiemethoden geïntroduceerd voor foetale MRI 14,15,16. Deze methoden volgen foetale beweging met behulp van registratietoolkits en corrigeren voor beweging of verwijderen niet-corrigeerbare delen van verkregen gegevens.
Ten slotte worden postnatale cardiale MR-beelden conventioneel verkregen met behulp van elektrocardiogram (ECG) gating om gegevensverzameling te synchroniseren met de hartcyclus. Zonder gating worden hartbeweging en pulsatiele stroom uit de hele hartcyclus gecombineerd, waardoor artefacten worden geproduceerd. Helaas lijdt het foetale ECG-signaal aan interferentie van het maternale ECG-signaal24 en vervormingen van het magnetisch veld25. Daarom zijn alternatieve niet-invasieve benaderingen van foetale cardiale gating voorgesteld, waaronder self-gating, metric optimized gating (MOG) en doppler ultrasound gating 21,26,27,28.
Zoals beschreven in de volgende secties, maakt onze MRI-benadering om de foetale bloedstroom te kwantificeren gebruik van een nieuwe gating-methode, MOG, ontwikkeld in ons laboratorium en gecombineerd met bewegingscorrectie en iteratieve reconstructie van versnelde MRI-acquisities. De aanpak is gebaseerd op een pijplijn in een eerder gepubliceerde studie14 en bestaat uit de volgende vijf fasen: (1) foetale bloedstroomacquisitie, (2) real-time reconstructies, (3) bewegingscorrectie, (4) cardiale gating en (5) gated reconstructies.
Protocol
Representative Results
Discussion
Deze methode maakt de niet-invasieve meting van de bloedstroom in menselijke foetale grote bloedvaten mogelijk en maakt retrospectieve bewegingscorrectie en cardiale gating mogelijk door gebruik te maken van iteratieve reconstructietechnieken. Foetale bloedstroomkwantificering is uitgevoerd met MRI in de afgelopen 1,3,8,9. Deze studies hadden een prospectieve be…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Geen.
Materials
| elastix | Image Sciences Institute, University Medical Center Utrecht | Image registration software | |
| Geforce GTX 960 | Nvidia | 04G-P4-3967-KR | |
| gpuNUFFT | CAI²R | Non-uniform fast Fourier transform | |
| MAGNETOM Prisma | Siemens | 10849583 | |
| MATLAB | MathWorks | ||
| Radial Phase Contrast MRI sequence | Trajectory modification of manufacturer's Cartesian Phase Contrast sequence | ||
| Segment | Medvisio | Data analysis | |
| VENGEANCE | Corsair | LPX DDR4-2666 |
References
- Zhu, M. Y., et al. The hemodynamics of late-onset intrauterine growth restriction by MRI. American Journal of Obstetrics and Gynecology. 214 (3), 1-17 (2016).
- Zhu, M. Y., Jaeggi, E., Roy, C. W., Macgowan, C. K., Seed, M. Reduced combined ventricular output and increased oxygen extraction fraction in a fetus with complete heart block demonstrated by MRI. HeartRhythm Case Reports. 2 (2), 164-168 (2016).
- Sun, L., et al. Reduced Fetal Cerebral Oxygen Consumption is Associated With Smaller Brain Size in Fetuses With Congenital Heart Disease. Circulation. 131 (15), 1313-1323 (2015).
- Freud, L. R., et al. Fetal aortic valvuloplasty for evolving hypoplastic left heart syndrome: postnatal outcomes of the first 100 patients. Circulation. 130 (8), 638-645 (2014).
- Peleg, D., Kennedy, C. M., Hunter, S. K. Intrauterine growth restriction: identification and management. American Family Physician. 58 (2), 453-467 (1998).
- Krishna, U., Bhalerao, S. Placental Insufficiency and Fetal Growth Restriction. Journal of Obstetrics and Gynaecology of India. 61 (5), 505-511 (2011).
- Seravalli, V., Miller, J. L., Block-Abraham, D., Baschat, A. A. Ductus venosus Doppler in the assessment of fetal cardiovascular health: an updated practical approach. Acta Obstetricia et Gynecologica Scandinavica. 95 (6), 635-644 (2016).
- Seed, M., et al. Feasibility of quantification of the distribution of blood flow in the normal human fetal circulation using CMR: a cross-sectional study. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 14 (1), 79 (2012).
- Prsa, M., et al. Reference ranges of blood flow in the major vessels of the normal human fetal circulation at term by phase-contrast magnetic resonance imaging. Circulation. Cardiovascular Imaging. 7 (4), 663-670 (2014).
- Piontelli, A. . Development of Normal Fetal Movements: The Last 15 Weeks of Gestation. , (2015).
- Cartier, M., et al. The normal diameter of the fetal aorta and pulmonary artery: echocardiographic evaluation in utero. American Journal of Roentgenology. 149 (5), 1003-1007 (1987).
- Ruano, R., de Fátima Yukie Maeda, M., Niigaki, J. I., Zugaib, M. Pulmonary artery diameters in healthy fetuses from 19 to 40 weeks’ gestation. Journal of Ultrasound in Medicine. 26 (3), 309-316 (2007).
- Nowak, D., Kozłowska, H., Żurada, A., Gielecki, J. Diameter of the ductus arteriosus as a predictor of patent ductus arteriosus (PDA). Central European Journal of Medicine. 6 (4), 418-424 (2011).
- Goolaub, D. S., et al. Multidimensional fetal flow imaging with cardiovascular magnetic resonance: a feasibility study. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 20 (1), 77 (2018).
- Roy, C. W., Seed, M., Kingdom, J. C., Macgowan, C. K. Motion compensated cine CMR of the fetal heart using radial undersampling and compressed sensing. Journal of Cardiovascular Magnetic Resonance. 19 (1), 29 (2017).
- van Amerom, J. F. P., et al. Fetal cardiac cine imaging using highly accelerated dynamic MRI with retrospective motion correction and outlier rejection. Magnetic Resonance in Medicine. 79 (1), 327-338 (2018).
- Lustig, M., Donoho, D., Pauly, J. M. Sparse MRI: The application of compressed sensing for rapid MR imaging. Magnetic Resonance in Medicine. 58 (6), 1182-1195 (2007).
- Edwards, D. D., Edwards, J. S. Fetal movement: development and time course. Science. 169 (3940), 95-97 (1970).
- Malamateniou, C., et al. Motion-Compensation Techniques in Neonatal and Fetal MR Imaging. American Journal of Neuroradiology. 34 (6), 1124-1136 (2013).
- Rutherford, M., et al. MR imaging methods for assessing fetal brain development. Developmental Neurobiology. 68 (6), 700-711 (2008).
- Haris, K., et al. Self-gated fetal cardiac MRI with tiny golden angle iGRASP: A feasibility study: Self-Gated Fetal Cardiac MRI with iGRASP. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 46 (1), 207-217 (2017).
- Glenn, O. A. MR imaging of the fetal brain. Pediatric Radiology. 40 (1), 68-81 (2010).
- Rodríguez-Soto, A. E., et al. MRI Quantification of Human Fetal O2 Delivery Rate in the Second and Third Trimesters of Pregnancy. Magnetic Resonance in Medicine. 80 (3), 1148-1157 (2018).
- Sameni, R., Clifford, G. D. A Review of Fetal ECG Signal Processing; Issues and Promising Directions. The Open Pacing, Electrophysiology & Therapy Journal. 3, 4-20 (2010).
- Millis, R. Advances in Electrocardiograms: Methods and Analysis. BoD – Books on Demand. , (2012).
- Jansz, M. S., et al. Metric optimized gating for fetal cardiac MRI. Magnetic Resonance in Medicine. 64 (5), 1304-1314 (2010).
- Yamamura, J., et al. Cardiac MRI of the fetal heart using a novel triggering method: initial results in an animal model. Journal of Magnetic Resonance Imaging: JMRI. 35 (5), 1071-1076 (2012).
- Larson, A. C., et al. Self-gated cardiac cine MRI. Magnetic Resonance in Medicine. 51 (1), 93-102 (2004).
- Knoll, F., Schwarzl, A., Diwoky, C., Sodickson, D. K. gpuNUFFT-An open source GPU library for 3D regridding with direct Matlab interface. Proceedings of the 22nd Annual Meeting of ISMRM. , (2014).
- Klein, S., Staring, M., Murphy, K., Viergever, M. A., Pluim, J. P. W. elastix: a toolbox for intensity-based medical image registration. IEEE Transactions on Medical Imaging. 29 (1), 196-205 (2010).
- Walker, P. G., et al. Semiautomated method for noise reduction and background phase error correction in MR phase velocity data. Journal of Magnetic Resonance Imaging. 3 (3), 521-530 (1993).
- Heiberg, E., et al. Design and validation of Segment – freely available software for cardiovascular image analysis. BMC Medical Imaging. 10 (1), 1 (2010).
- Inder, T. E., Volpe, J. J. Chapter 17 – Intrauterine, Intrapartum Assessments in the Term Infant. Volpe’s Neurology of the Newborn (Sixth Edition). , 458-483 (2018).
- Pelc, N. J., Herfkens, R. J., Shimakawa, A., Enzmann, D. R. Phase contrast cine magnetic resonance imaging. Magnetic Resonance Quarterly. 7 (4), 229-254 (1991).
- Steeden, J. A., Atkinson, D., Hansen, M. S., Taylor, A. M., Muthurangu, V. Rapid flow assessment of congenital heart disease with high-spatiotemporal-resolution gated spiral phase-contrast MR imaging. Radiology. 260 (1), 79-87 (2011).
- Kowalik, G. T., Knight, D., Steeden, J. A., Muthurangu, V. Perturbed spiral real-time phase-contrast MR with compressive sensing reconstruction for assessment of flow in children. Magnetic Resonance in Medicine. 83 (6), 2077-2091 (2020).
