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Bioengineering

Sensoriamento Elétrico Célula-Substrato para Avaliação em Tempo Real de Perfis Toxicológicos de Estrutura Metal-Orgânica

Published: May 26, 2023
doi:
10.3791/65313
, ,
1Department of Chemical and Biomedical Engineering,West Virginia University, 2Department of Anthropology for Energy,West Virginia University, 3Department of Hospitality and Tourism,West Virginia University

Summary

O estudo a seguir avalia o perfil toxicológico de uma estrutura metal-orgânica selecionada utilizando sensor de impedância de substrato de célula elétrica (ECIS), uma técnica de triagem de alto rendimento em tempo real.

Abstract

Estruturas metal-orgânicas (MOFs) são híbridos formados através da coordenação de íons metálicos e ligantes orgânicos em solventes orgânicos. A implementação de MOFs em aplicações biomédicas e industriais tem gerado preocupações quanto à sua segurança. Neste estudo, o perfil de um MOF selecionado, um quadro de imidazol zeolítico, foi avaliado após exposição a células epiteliais pulmonares humanas. A plataforma de avaliação foi uma técnica em tempo real (i.e., sensor elétrico de impedância célula-substrato [ECIS]). Este estudo identifica e discute alguns dos efeitos deletérios da MOF selecionada sobre as células expostas. Além disso, este estudo demonstra os benefícios do uso do método em tempo real versus outros ensaios bioquímicos para avaliações celulares abrangentes. O estudo conclui que as mudanças observadas no comportamento celular podem sugerir uma possível toxicidade induzida pela exposição a MOFs de diferentes características físico-químicas e à dosagem desses referenciais que estão sendo utilizados. Ao compreender as mudanças no comportamento celular, prevê-se a capacidade de melhorar estratégias seguras de MOFs a serem usadas para aplicações biomédicas, adaptando especificamente suas características físico-químicas.

Introduction

Estruturas metal-orgânicas (MOFs) são híbridos formados através da combinação de íons metálicos e ligantes orgânicos 1,2 em solventes orgânicos. Devido à variedade dessas combinações, os MOFs possuem diversidade estrutural3, porosidade ajustável, alta estabilidade térmica e altas áreas superficiais 4,5. Tais características os tornam candidatos atraentes em uma variedade de aplicações, desde o armazenamento de gás 6,7 até a catálise8,9 e dos agentes de contraste 10,11 para unidades de liberação de fármacos12,13. No entanto, a implementação de MOFs em tais aplicações tem levantado preocupações relativas à sua segurança tanto para os usuários quanto para o meio ambiente. Estudos preliminares demonstraram, por exemplo, que a função e o crescimento celular mudam com a exposição das células a íons metálicos ou ligantes utilizados para síntese de MOF 1,14,15. Por exemplo, Tamames-Tabar e colaboradores demonstraram que o ZIF-8 MOF, um MOF baseado em Zn, estava levando a mais mudanças celulares em uma linhagem de células de câncer cervical humano (HeLa) e uma linhagem de células de macrófagos de camundongo (J774) em relação a MOFs baseados em Zr e Fe. Tais efeitos foram presumivelmente devidos ao componente metálico do ZIF-8 (i.e., Zn), que poderia potencialmente induzir apoptose celular após a desintegração do arcabouço e liberação do íon Zn1. Da mesma forma, Gandara-Loe e col. demonstraram que o HKUST-1, um MOF à base de, causou a maior redução na viabilidade celular do retinoblastoma de camundongo quando usado em concentrações de 10 μg/mL ou mais. Presumivelmente, isso ocorreu devido ao íon metálico incorporado durante a síntese desse arcabouço, que, uma vez liberado, poderia induzir estresse oxidativo nas células expostas15.

Além disso, a análise mostrou que a exposição a MOFs com diferentes características físico-químicas pode levar a respostas variadas das células expostas. Por exemplo, Wagner e col. demonstraram que ZIF-8 e MIL-160 (um framework baseado em Al), usados na exposição de uma célula epitelial brônquica humana imortalizada, levaram a respostas celulares dependentes das propriedades físico-químicas dos frameworks, ou seja, hidrofobicidade, tamanho e características estruturais16. Complementarmente, Chen e col. demonstraram que uma concentração de 160 μg/mL de MIL-100(Fe) exposta a células hepáticas humanas normais (HL-7702) causou a maior perda na viabilidade celular, presumivelmente devido ao componente metálico desse quadro específico (i.e., Fe17).

Enquanto esses estudos categorizam os efeitos deletérios dos MOFs sobre os sistemas celulares com base em suas características físico-químicas e concentrações de exposição, levantando preocupações potenciais com a implementação do framework, especialmente em áreas biomédicas, a maioria dessas avaliações é baseada em ensaios colorimétricos de ponto único de tempo. Por exemplo, demonstrou-se que, quando ensaios de brometo de tetrazólio (MTT) e sal de tetrazólio solúvel em água (WST-1), brometo de 3-(4,5-dimetiltiazol-2-il)-2,5-difeniltetrazólio (MTT) e sal de tetrazólio solúvel em água (WST-1), esses reagentes bioquímicos poderiam levar a falsos positivos em suas interações com as partículas às quais as células também foram expostas18. O sal de tetrazólio e os reagentes vermelhos neutros demonstraram alta afinidade de adsorção ou ligação às superfícies das partículas, resultando em interferência do sinal do agente19. Além disso, para outros tipos de ensaios, como a citometria de fluxo, que já se mostrou utilizada para avaliar alterações em células expostas a MOFs20,21, demonstrou-se que grandes questões precisam ser contornadas para que uma análise viável dos efeitos deletérios das partículas seja considerada. Em particular, intervalos de detecção do tamanho das partículas, especialmente em populações mistas como as oferecidas por MOFs ou referências das partículas usadas para calibração antes de mudanças celulares, devem ser abordados22. Também foi demonstrado que o corante utilizado durante a marcação celular para tais ensaios de citometria também poderia interferir com as nanopartículas às quais as células foram expostas23.

O objetivo deste estudo foi usar um ensaio de avaliação em tempo real e de alto rendimento para avaliar mudanças no comportamento celular após a exposição a um MOF selecionado. Avaliações em tempo real podem ajudar a fornecer insights sobre os efeitos dependentes do tempo, relacionados às janelas de exposição16. Além disso, fornecem informações sobre mudanças nas interações célula-substrato, morfologia celular e interação célula-célula, bem como como tais mudanças dependem das propriedades físico-químicas dos materiais de interesse e tempos de exposição24,25, respectivamente.

Para demonstrar a validade e aplicabilidade da abordagem proposta, foram utilizadas células epiteliais brônquicas humanas (BEAS-2B), ZIF-8 (uma estrutura hidrofóbica de imidazolato zeolítico16) e sensor elétrico de impedância célula-substrato (ECIS). As células BEAS-2B representam um modelo de exposição pulmonar 26 e têm sido utilizadas anteriormente para avaliar alterações na exposição das células às nanoargilas e seus subprodutos degradados termicamente26,27,28, bem como avaliar a toxicidade de nanomateriais, como os nanotubos de carbono de parede simples (SWCNTs)18. Além disso, tais células têm sido utilizadas há mais de 30 anos como modelo para a função epitelial pulmonar29. O ZIF-8 foi escolhido devido à sua ampla implementação em catálise30 e como agentes de contraste 31 para bioimagem e liberação de fármacos32 e, portanto, pelo potencial estendido de exposição pulmonar durante tais aplicações. Por fim, a ECIS, técnica não invasiva em tempo real, foi previamente utilizada para avaliar alterações na aderência, proliferação, motilidade e morfologia celular 16,26 como resultado de uma variedade de interações entre analitos (materiais e fármacos) e células expostas em tempo real 16,18,28. A ECIS utiliza uma corrente alternada (CA) para medir a impedância de células imobilizadas em eletrodos de ouro, com as mudanças de impedância fornecendo informações sobre mudanças na resistência e capacitância na interface célula-substrato ouro, função de barreira induzida por interações célula-célula e cobertura da camada sobre-célula desses eletrodos de ouro33,34. O uso do ECIS permite medidas quantitativas em resolução nanométrica de forma não invasiva e em tempo real26,34.

Este estudo avalia e compara a simplicidade e facilidade de avaliação das mudanças induzidas por FMOS no comportamento celular em tempo real com avaliações de ensaio de ponto único. Tal estudo poderia ser extrapolado para avaliar perfis celulares em resposta à exposição a outras partículas de interesse, permitindo assim testes de partículas seguros por projeto e subsequentemente ajudando na implementação. Além disso, este estudo poderia complementar ensaios genéticos e celulares que são avaliações pontuais. Isso poderia levar a uma análise mais informada dos efeitos deletérios das partículas sobre a população celular e poderia ser usado para rastrear a toxicidade dessas partículas de maneira de alto rendimento16,35,36.

Protocol

1. Síntese de ZIF-8 Para a finalidade deste exemplo, use uma relação de massa de 1:10:100 (metal:linker:solvente) para sintetizar o ZIF-8. Para isso, meça o hexahidrato de nitrato de zinco e registre a medição. Utilize o exemplo de razão de massa para calcular a quantidade necessária para o ligante, 2-metilimidazol, e o solvente (ou seja, metanol). Coloque o hexahidrato de nitrato de zinco e o ligante em dois frascos de vidro diferentes. Adicionar metade da quantidade calculad…

Representative Results

Usando uma linhagem celular modelo in vitro comum 39 (BEAS-2B), este estudo teve como objetivo demonstrar a viabilidade e aplicabilidade do ECIS para avaliar mudanças no comportamento celular após exposição a um MOF sintetizado em laboratório. A avaliação dessas alterações foi complementada pela análise por meio de ensaios colorimétricos convencionais. As características físico-químicas do framework foram primeiramente avaliadas para garantir a re…

Discussion

Análises anteriores mostraram que o ECIS poderia ser usado para avaliar o comportamento de células expostas a analitos (i.e., nanotubos de carbono35, fármacos43 ou nanoargilas16). Além disso, Stueckle e col. avaliaram a toxicidade de células BEAS-2B expostas a nanoargilas e seus subprodutos e verificaram que o comportamento celular e a fixação eram dependentes das características físico-químicas desses materiais42. N…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabalho foi financiado em parte pelo programa T32 do National Institute of General Medical Sciences (NIGMS) (T32 GM133369) e pela National Science Foundation (NSF 1454230). Além disso, as Instalações de Pesquisa Compartilhadas da WVU e a assistência e suporte em Biofísica Aplicada são reconhecidos.

Materials

 4-[3-(4-idophenyl)-2-(4-nitrophenyl)-2H-5-tetrazolio]-1,3-benzene disulfonate (WST-1 assay)  Roche 5015944001
0.25% Trypsin-EDTA (1x) Gibco 25255-056
100 mm plates Corning 430167
1300 Series A2 biofume hood Thermo Scientific 323TS
2510 Branson bath sonicator Process Equipment & Supply, Inc.  251OR-DTH
2-methylimidazole, 97% Alfa Aesar 693-98-1
5 mL sterile microtube Argos Technologies T2076S-CA
50 mL  tubes  Falcon 352098
96W10idf well plates Applied Biophysics  96W10idf PET
96-well plates Fisherbrand FB012931
Biorender Biorender N/A
Countess cell counting chamber slides Invitrogen C10283
Countess II FL automated cell counter Life Technologies C0916-186A-0303
Denton Desk V sputter and carbon coater Denton Vacuum N/A
Dimethly sulfoxide  Corning 25-950-CQC
DPBS/Modified Cytiva SH30028.02
Dulbecco's modified Eagle medium Corning 10-014-CV
ECIS-ZΘ Applied Biophysics  ABP 1129
Excel Microsoft Version 2301
Falcon tubes (15 mL) Corning 352196
Fetal bovine serum Gibco 16140-071
FLUOstar OPTIMA plate reader BMG LABTECH 413-2132
GraphPad Prism Software (9.0.0) GraphPad Software, LLC Version 9.0.0
HERAcell 150i CO2 Incubator Thermo Scientific 50116047
Hitachi S-4700 Field emission scanning electron microscope equipped with energy dispersive X-ray  Hitachi High-Technologies Corporation S4700 and EDAX TEAM analysis software
ImageJ software National Institutes of Health N/A
Immortalized human bronchial epithelial cells American Type Culture Collection CRL-9609
Isotemp freezer Fisher Scientific 
Methanol, 99% Fisher Chemical 67-56-1
Parafilm sealing film The Lab Depot HS234526A
Penicillin/Steptomycin Gibco 15140-122
Sorvall Legend X1R Centrifuge  Thermo Scientific 75004220
Sorvall T 6000B DU PONT  T6000B
Trypan blue, 0.4% solution in PBS MP Biomedicals, LLC 1691049
Vacuum Chamber Belart 999320237
Zinc Nitrate Hexahydrate, 98% extra pure Acros Organic 101-96-18-9
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Rose, O. L., Arnold, M., Dinu, C. Electric Cell-Substrate Sensing for Real-Time Evaluation of Metal-Organic Framework Toxicological Profiles. J. Vis. Exp. (195), e65313, doi:10.3791/65313 (2023).
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