טכניקות יעילות להאכלה ולתרבית אקס-סיטו של אלמוג סקלרטיני, Pocillopora acuta
Summary
שינויי האקלים משפיעים על מערכות אקולוגיות של שוניות אלמוגים ברחבי העולם. אלמוגים שמקורם במערכות חקלאות ימית לשעבר יכולים לסייע בתמיכה במאמצי שיקום ומחקר. להלן מתוארות טכניקות האכלה ותרבית אלמוגים שניתן להשתמש בהן כדי לקדם תחזוקה ארוכת טווח של אלמוגים סקלרטיניים ex-situ .
Abstract
שינויי האקלים משפיעים על הישרדותם, צמיחתם וגיוסם של אלמוגים ברחבי העולם, עם שינויים בקנה מידה גדול בשפע ובהרכב הקהילה הצפויים במערכות אקולוגיות של שוניות במהלך העשורים הקרובים. ההכרה בהידרדרות השונית הניעה מגוון התערבויות אקטיביות חדשניות מבוססות מחקר ושיקום. חקלאות ימית Ex situ יכולה למלא תפקיד תומך באמצעות הקמת פרוטוקולים חזקים של תרביות אלמוגים (למשל, לשיפור הבריאות והרבייה בניסויים ארוכי טווח) ובאמצעות אספקת מלאי ברודסטוק עקבי (למשל, לשימוש בפרויקטים של שיקום). כאן, טכניקות פשוטות להאכלה ולתרבית אקס-סיטו של אלמוגים סקלרטיניים מתוארות באמצעות האלמוג הנפוץ והנחקר היטב, Pocillopora acuta, כדוגמה. כדי להדגים גישה זו, מושבות אלמוגים נחשפו לטמפרטורות שונות (24 מעלות צלזיוס לעומת 28 מעלות צלזיוס) וטיפולי הזנה (מוזנים לעומת לא מוזנים) והושוו תפוקת הרבייה והתזמון, כמו גם ההיתכנות של הזנת ארטמיה נאופלי לאלמוגים בשתי הטמפרטורות. תפוקת הרבייה הראתה שונות גבוהה בין מושבות, עם מגמות שונות שנצפו בין טיפולי הטמפרטורה; ב 24 °C (75 °F), מושבות מוזנות הפיקו יותר זחלים מאשר מושבות לא מוזנות, אבל ההפך נמצא במושבות תרבית ב 28 °C (75 °F). כל המושבות התרבו לפני הירח המלא, והבדלים בתזמון הרבייה נמצאו רק בין מושבות לא מוזנות בטיפול של 28 מעלות צלזיוס לבין מושבות מוזנות בטיפול של 24 מעלות צלזיוס (יום ירח ממוצע של רבייה ± סטיית תקן: 6.5 ± 2.5 ו-11.1 ± 2.6, בהתאמה). מושבות האלמוגים ניזונו ביעילות מארטמיה נאופלי בשתי טמפרטורות הטיפול. טכניקות האכלה ותרבות מוצעות אלה מתמקדות בהפחתת עקה של אלמוגים ובקידום אריכות ימים של הרבייה באופן חסכוני וניתן להתאמה אישית, עם ישימות רב-תכליתית הן במערכות חקלאות ימית זורמת והן במערכות חקלאות ימית.
Introduction
מערכות אקולוגיות רבות של שוניות אלמוגים ברחבי העולם אובדות ומתדרדרות כתוצאה מעקה בטמפרטורה גבוהה המונעת על ידי שינויי אקלים 1,2. הלבנת אלמוגים (כלומר, התפרקותסימביוזה 3 של אלמוגים-אצות) נחשבה לנדירה יחסיתב-4 השנים האחרונות, אך כיום היא מתרחשת בתדירות גבוהה יותר5, כאשר הלבנה שנתית צפויה להתרחש באזורים רבים עד אמצע המאהה-6,7. קיצור תקופת הביניים בין אירועי הלבנה עלול להגביל את יכולת עמידות השונית8. ההשפעות הישירות של עקה בטמפרטורה גבוהה על מושבות אלמוגים (למשל, נזק לרקמות9; דלדול אנרגיה10) קשורות באופן מהותי להשפעות עקיפות ברמת סולם השונית, שירידה ביכולת הרבייה/גיוס מדאיגה במיוחד11. זה דרבן מגוון של מחקרים יישומיים שחקרו, למשל, את השיפור הפעיל באתרו של גיוס (למשל, זריעת שוניות12), טכנולוגיות חדשות להרחבת שיקום אלמוגים 13, והדמיה של רמזי רבייה כדי לגרום לרבייה במערכות ex-situ 14. משלימים התערבויות פעילות אלה הם ההכרה האחרונה ביתרונות של הזנה הטרוטרופית באלמוגים תחת לחץ טמפרטורה גבוהה15 וחקר התפקיד שאספקת מזון עשויה למלא ברבייה16.
הזנה הטרוטרופית ידועה כמשפיעה על הביצועים של אלמוגים17 ונקשרה באופן ספציפי לגדילה מוגברת של אלמוגים18,19, כמו גם עמידות תרמית ועמידות20,21. עם זאת, היתרונות של הטרוטרופיה אינם נפוצים בקרב מיני אלמוגים22 ויכולים להשתנות בהתאם לסוג המזון הנצרך 23, כמו גם רמת החשיפה לאור24. בהקשר של רבייה של אלמוגים, האכלה הטרוטרופית הראתה תוצאות משתנות, עם תצפיות של25 גבוה יותר כמו גם נמוך יותר26 יכולת רבייה לאחר האכלה הטרוטרופית דווחו. ההשפעה של הזנה הטרוטרופית על רבייה של אלמוגים על פני ספקטרום של טמפרטורות מוערכת רק לעתים רחוקות, אך באלמוגים הממוזגים Cladocora caespitosa, הטרוטרופיה נמצאה חשובה יותר לרבייה בתנאי טמפרטורה נמוכים יותר27. הבנה טובה יותר של תפקיד הטמפרטורה וההזנה על תפוקת הרבייה נדרשת ככל הנראה כדי לקבוע אם שוניות ספציפיות (למשל, שוניות הקשורות לזמינות מזון גבוהה28) הן בעלות יכולת גיוס גבוהה יותר תחת שינויי אקלים.
בדומה לתפוקת הרבייה, השפעת הטמפרטורה וההזנה על תזמון הרבייה באלמוגים עדיין לא נחקרה מספיק, למרות שסנכרון הרבייה עם תנאים אביוטיים/ביוטיים הוא שיקול חשוב להצלחת הגיוס באוקיינוס מתחמם29. טמפרטורות חמות יותר הוכחו כגורמות לרבייה מוקדמת יותר במחקרי מיזוג תרמי של אלמוגים שנערכו במעבדה30, וזה נצפה גם באלמוגים שנאספו משוניות טבעיות לאורך עונות31. עם זאת, באופן מעניין, מגמה הפוכה נצפתה לאחרונה באלמוגים מוזנים שגודלו בתרבית במשך שנה אחת במערכת זרימה ex-situ (כלומר, רבייה התרחשה מוקדם יותר במחזור הירח בטמפרטורות חורף קרירות יותר ומאוחר יותר במחזור הירח בטמפרטורות קיץ חמות יותר)32. תוצאה מנוגדת זו מצביעה על כך שתזמון הרבייה עשוי לסטות מדפוסים אופייניים בתנאים הקשורים לשפע משאבים אנרגטיים.
ניסויים מבוקרים ארוכי טווח בתרחישי טמפרטורה שונים יכולים לתרום להבנה טובה יותר של השפעת הטרוטרופיה על רבייה באלמוגים סקלרטיניים. עם זאת, שמירה על מושבות אלמוגים מתרבה בתנאי ex-situ עבור מחזורי רבייה מרובים יכולה להיות מאתגרת (אך ראו מחקר קודם32,33). להלן מתוארות טכניקות פשוטות ויעילות להאכלה פעילה (מקור מזון: Artemia nauplii) ולתרבית ארוכת טווח של אלמוג מתנדנד (Pocillopora acuta) במערכת חקלאות ימית זורמת; עם זאת, יש לציין כי כל הטכניקות המתוארות יכולות לשמש גם במחזור מערכות חקלאות ימית. כדי להדגים טכניקות אלה, נערכה השוואה ראשונית של תפוקת הרבייה והתזמון של מושבות אלמוגים המוחזקות ב -24 מעלות צלזיוס ו -28 מעלות צלזיוס תחת טיפולים “מוזנים” ו”לא מוזנים”. טמפרטורות אלה נבחרו כדי להעריך את טמפרטורות מי הים בחורף ובקיץ, בהתאמה, בדרום טייוואן30,34; טמפרטורה גבוהה יותר לא נבחרה מכיוון שקידום תרבית אקס-סיטו ארוכת טווח, במקום בדיקת תגובת האלמוגים לעקה תרמית, היה המטרה העיקרית של ניסוי זה. יתר על כן, צפיפות ארטמיה נאופלי לפני ואחרי מפגשי ההאכלה כומתה כדי להשוות את ההיתכנות של הזנה הטרוטרופית בשני טיפולי הטמפרטורה.
באופן ספציפי, 24 מושבות של P. acuta (הרחבה ליניארית כוללת ממוצעת ± סטיית תקן: 21.3 ס”מ ± 2.8 ס”מ) התקבלו ממכלי זרימה במתקני המחקר של המוזיאון הלאומי לביולוגיה ימית ואקווריום, בדרום טייוואן. Pocillopora acuta הוא מין אלמוג נפוץ בעל השרצה משודרת, אך בדרך כלל אסטרטגיית רבייה35,36. מושבות האב של אלמוגים אלה נאספו במקור משונית המוצא (21.931°E, 120.745°N) כשנתיים קודם לכן לניסוי נוסף32. כתוצאה מכך, מושבות האלמוגים ששימשו בניסוי הנוכחי גודלו במשך כל חייהן בתנאי תרבית אקס-סיטו; באופן ספציפי, המושבות נחשפו לטמפרטורת הסביבה ולמחזור אור כהה של 12 שעות:12 שעות ב-250 μmol quanta m−2·s-1 והוזנו בארטמיה נאופלי פעמיים בשבוע. אנו מכירים בכך שתרבות אקס-סיטו ארוכת טווח זו יכלה להשפיע על האופן שבו הגיבו המושבות לתנאי הטיפול בניסוי זה. לכן, ברצוננו להדגיש כי המטרה העיקרית כאן היא להמחיש כיצד ניתן להשתמש ביעילות בטכניקות המתוארות לתרבית אלמוגים ex-situ על ידי הדגמת דוגמה יישומית שבה הוערכו ההשפעות של טמפרטורה והזנה על רבייה של אלמוגים.
מושבות האלמוגים חולקו באופן שווה על פני שישה מכלי תרבית של מערכת זרימה (אורך פנימי של המיכל x רוחב x גובה: 175 ס”מ x 62 ס”מ x 72 ס”מ; משטר אור מיכל: 12 שעות:12 שעות אור: מחזור כהה ב-250 מיקרומול קוונטה m−2·s−1) (איור 1A). הטמפרטורה בשלושה מהטנקים נקבעה על 28 °C (75 °F), והטמפרטורה בשלושת הטנקים האחרים נקבעה על 24 °C (75 °F); לכל מכל היה חוטב עצים שרשם את הטמפרטורה כל 10 דקות (ראו טבלת חומרים). הטמפרטורה נשלטה באופן עצמאי בכל מכל באמצעות צ’ילרים ותנורי חימום, וזרימת המים נשמרה באמצעות מנועי זרימה (ראה טבלת חומרים). מחצית מהמושבות בכל טנק (n = 2 מושבות / טנק) הוזנו בארטמיה נאופלי פעמיים בשבוע, בעוד שהמושבות האחרות לא ניזונו. כל מפגש האכלה נמשך 4 שעות והתנהל בשני מכלי הזנה עצמאיים ספציפיים לטמפרטורה. במהלך ההאכלה, כל המושבות הועברו למכלי ההאכלה, כולל המושבות הלא מוזנות, כדי לתקנן את אפקט הלחץ הפוטנציאלי של העברת המושבות בין המכלים. המושבות בטיפולים המוזנים והלא מוזנים מוקמו בתא משלהן באמצעות מסגרת מרושתת בתוך מיכלי ההזנה הספציפיים לטמפרטורה, כך שרק המושבות במצב המוזן קיבלו מזון. תפוקת הרבייה של האלמוגים ועיתוי הוערכו עבור כל מושבה מדי יום בשעה 09:00 בבוקר על ידי ספירת מספר הזחלים ששוחררו למכלי איסוף הזחלים במהלך הלילה.
Protocol
Representative Results
Discussion
הערכה ראשונית זו של השפעת הטמפרטורה וההזנה על רבייה של אלמוגים חשפה הבדלים בתפוקת הרבייה ובתזמון בין מושבות שתורבתו בתנאי טיפול שונים. יתר על כן, נמצא כי הזנת ארטמיה נאופלי למושבות אלמוגים נראתה יעילה בטמפרטורות קרירות יחסית (24 מעלות צלזיוס) כמו גם חמות (28 מעלות צלזיוס). ממצאים משולבי?…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
מחקר זה מומן על ידי משרד המדע והטכנולוגיה (טייוואן), מספרי המענקים MOST 111-2611-M-291-005 ו- MOST 111-2811-M-291-001.
Materials
| Artemia cysts | Supreme plus | NA | Food source |
| Chiller | Resun | CL650 | To cool down water temperature if needed |
| Conductivity portable meter | WTW | Cond 3110 | To measure salinity |
| Enrichment diets | Omega | NA | Used in Artemia cultivation |
| Fishing line | Super | Nylon monofilament | To hang the coral colonies |
| Flow motors | Maxspect | GP03 | To create water flow |
| Heater 350 W | ISTA | NA | Heaters used in tanks |
| HOBO pendant temperature logger | Onset Computer | UA-002-08 | To record water temperature |
| LED lights | Mean Well | FTS: HLG-185H-36B | NA |
| Light portable meter | LI-COR | LI-250A | Device used with light sensor to measure light intensity in PAR |
| Light sensor | LI-COR | LI-193SA | NA |
| Plankton net 100 µm mesh size | Omega | NA | To collect larvae and artemia |
| Primary pump 6000 L/H | Mr. Aqua | BP6000 | To draw water from tanks into chiller |
| Propeller-type current meter | KENEK | GR20 | Device used with propeller-type detector to measure flow rate |
| Propeller-type detector | KENEK | GR3T-2-20N | NA |
| Stereo microscope | Zeiss | Stemi 2000-C | To count the number of artemia |
| Temperature controller 1000 W | Rep Park | O-RP-SDP-1 | To set and maintain water temperature |
References
- Hughes, T. P., et al. Coral reefs in the Anthropocene. Nature. 546 (7656), 82-90 (2017).
- Special Report on the Ocean and Cryosphere in a changing climate. Intergovernmental Panel on Climate Change Available from: https://www.ipcc.ch/srocc/ (2019)
- van Oppen, M. J. H., Lough, J. M. Synthesis: Coral bleaching: patterns, processes, causes and consequences. Coral Bleaching: Patterns, Processes, Causes and Consequences. , 343-348 (2018).
- Glynn, P. W. Coral reef bleaching: Ecological perspectives. Coral Reefs. 12 (1), 1-17 (1993).
- Hughes, T. P., et al. Spatial and temporal patterns of mass bleaching of corals in the Anthropocene. Science. 359 (6371), 80-83 (2018).
- Grottoli, A. G., et al. The cumulative impact of annual coral bleaching can turn some coral species winners into losers. Global Change Biology. 20 (12), 3823-3833 (2014).
- Frieler, K., et al. Limiting global warming to 2 °C is unlikely to save most coral reefs. Nature Climate Change. 3 (2), 165-170 (2013).
- Montefalcone, M., Morri, C., Bianchi, C. N. Long-term change in bioconstruction potential of Maldivian coral reefs following extreme climate anomalies. Global Change Biology. 24 (12), 5629-5641 (2018).
- Traylor-Knowles, N. Heat stress compromises epithelial integrity in the coral, Acropora hyacinthus. PeerJ. 7, e6510 (2019).
- Anthony, K. R. N., Hoogenboom, M. O., Maynard, J. A., Grottoli, A. G., Middlebrook, R. Energetics approach to predicting mortality risk from environmental stress: a case study of coral bleaching. Functional Ecology. 23 (3), 539-550 (2009).
- Ward, S., Harrison, P., Hoegh-Guldberg, O. Coral bleaching reduces reproduction of scleractinian corals and increases susceptibility to future stress. Proceedings of the 9th Coral Reef Symposium. , 1123-1128 (2002).
- Suzuki, G., et al. Enhancing coral larval supply and seedling production using a special bundle collection system "coral larval cradle" for large-scale coral restoration. Restoration Ecology. 28 (5), 1172-1182 (2020).
- Schmidt-Roach, S., et al. Novel infrastructure for coral gardening and reefscaping. Frontiers in Marine Science. 10, 1110830 (2023).
- Craggs, J., et al. Inducing broadcast coral spawning ex situ: Closed system mesocosm design and husbandry protocol. Ecology and Evolution. 7 (24), 11066-11078 (2017).
- Conti-Jerpe, I. E., et al. Trophic strategy and bleaching resistance in reef-building corals. Science Advances. 6 (15), 5443 (2020).
- Bellworthy, J., Spangenberg, J. E., Fine, M. Feeding increases the number of offspring but decreases parental investment of Red Sea coral Stylophora pistillata. Ecology and Evolution. 9 (21), 12245-12258 (2019).
- Houlbrèque, F., Ferrier-Pagès, C. Heterotrophy in tropical scleractinian corals. Biological Reviews. 84 (1), 1-17 (2009).
- Ferrier-Pagès, C., Witting, J., Tambutté, E., Sebens, K. P. Effect of natural zooplankton feeding on the tissue and skeletal growth of the scleractinian coral Stylophora pistillata. Coral Reefs. 22 (3), 229-240 (2003).
- Huang, Y. -. L., Mayfield, A. B., Fan, T. -. Y. Effects of feeding on the physiological performance of the stony coral Pocillopora acuta. Scientific Reports. 10 (1), 19988 (2020).
- Tagliafico, A., et al. Lipid-enriched diets reduce the impacts of thermal stress in corals. Marine Ecology Progress Series. 573, 129-141 (2017).
- Huffmyer, A. S., Johnson, C. J., Epps, A. M., Lemus, J. D., Gates, R. D. Feeding and thermal conditioning enhance coral temperature tolerance in juvenile Pocillopora acuta. Royal Society Open Science. 8 (5), 210644 (2021).
- Grottoli, A. G., Rodrigues, L. J., Palardy, J. E. Heterotrophic plasticity and resilience in bleached corals. Nature. 440 (7088), 1186-1189 (2006).
- Conlan, J. A., Bay, L. K., Severati, A., Humphrey, C., Francis, D. S. Comparing the capacity of five different dietary treatments to optimise growth and nutritional composition in two scleractinian corals. PLoS One. 13 (11), 0207956 (2018).
- Treignier, C., Grover, R., Ferrier-Pagés, C., Tolosa, I. Effect of light and feeding on the fatty acid and sterol composition of zooxanthellae and host tissue isolated from the scleractinian coral Turbinaria reniformis. Limnology and Oceanography. 53 (6), 2702-2710 (2008).
- Gori, A., et al. Effects of food availability on the sexual reproduction and biochemical composition of the Mediterranean gorgonian Paramuricea clavata. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 444, 38-45 (2013).
- Séré, M. G., Massé, L. M., Perissinotto, R., Schleyer, M. H. Influence of heterotrophic feeding on the sexual reproduction of Pocillopora verrucosa in aquaria. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 395 (1), 63-71 (2010).
- Rodolfo-Metalpa, R., Peirano, A., Houlbrèque, F., Abbate, M., Ferrier-Pagès, C. Effects of temperature, light and heterotrophy on the growth rate and budding of the temperate coral Cladocora caespitosa. Coral Reefs. 27 (1), 17-25 (2008).
- Fox, M. D., et al. Gradients in primary production predict trophic strategies of mixotrophic corals across spatial scales. Current Biology. 28 (21), 3355-3363 (2018).
- Shlesinger, T., Loya, Y. Breakdown in spawning synchrony: A silent threat to coral persistence. Science. 365 (6457), 1002-1007 (2019).
- McRae, C. J., Huang, W. -. B., Fan, T. -. Y., Côté, I. M. Effects of thermal conditioning on the performance of Pocillopora acuta adult coral colonies and their offspring. Coral Reefs. 40 (5), 1491-1503 (2021).
- Fan, T. Y., et al. Plasticity in lunar timing of larval release of two brooding pocilloporid corals in an internal tide-induced upwelling reef. Marine Ecology Progress Series. 569, 117-127 (2017).
- Lam, K. -. W., et al. Consistent monthly reproduction and completion of a brooding coral life cycle through ex situ culture. Diversity. 15 (2), 218 (2023).
- O’Neil, K. L., Serafin, R. M., Patterson, J. T., Craggs, J. R. K. Repeated ex situ Spawning in two highly disease susceptible corals in the family Meandrinidae. Frontiers in Marine Science. 8, 669976 (2021).
- Keshavmurthy, S., et al. Coral Reef resilience in Taiwan: Lessons from long-term ecological research on the Coral Reefs of Kenting national park (Taiwan). Journal of Marine Science and Engineering. 7 (11), 388 (2019).
- Smith, H. A., Moya, A., Cantin, N. E., van Oppen, M. J. H., Torda, G. Observations of simultaneous sperm release and larval planulation suggest reproductive assurance in the coral Pocillopora acuta. Frontiers in Marine Science. 6, 362 (2019).
- Yeoh, S. -. R., Dai, C. -. F. The production of sexual and asexual larvae within single broods of the scleractinian coral, Pocillopora damicornis. Marine Biology. 157 (2), 351-359 (2010).
- Bates, D., Mächler, M., Bolker, B., Walker, S. Fitting linear mixed-effects models using lme4. Journal of Statistical Software. 67 (1), 1-48 (2015).
- Kuznetsova, A., Brockhoff, P. B., Christensen, R. H. B. lmerTest package: Tests in linear mixed effects models. Journal of Statistical Software. 82 (13), 1-26 (2017).
- Length, R. . Emmeans: Estimated marginal means, aka least-squares means. R Package Version 1.7.4-1. , (2022).
- Fox, J., Weisberg, S. . An R Companion to Applied Regression. Third edition. , (2019).
- Harell, F. E. . Hmisc: Harrell Miscellaneous_. R package version 4.7-1. , (2022).
- Donelson, J. M., Munday, P. L., McCormick, M. I., Pankhurst, N. W., Pankhurst, P. M. Effects of elevated water temperature and food availability on the reproductive performance of a coral reef fish. Marine Ecology Progress Series. 401, 233-243 (2010).
- Torres, G., Giménez, L. Temperature modulates compensatory responses to food limitation at metamorphosis in a marine invertebrate. Functional Ecology. 34 (8), 1564-1576 (2020).
- Borell, E. M., Bischof, K. Feeding sustains photosynthetic quantum yield of a scleractinian coral during thermal stress. Oecologia. 157 (4), 593-601 (2008).
- Ferrier-Pagès, C., Rottier, C., Beraud, E., Levy, O. Experimental assessment of the feeding effort of three scleractinian coral species during a thermal stress: Effect on the rates of photosynthesis. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 390 (2), 118-124 (2010).
- Harriott, V. J. Reproductive seasonality, settlement, and post-settlement mortality of Pocillopora damicornis (Linnaeus), at Lizard Island, Great Barrier Reef. Coral Reefs. 2 (3), 151-157 (1983).
- Shefy, D., Shashar, N., Rinkevich, B. The reproduction of the Red Sea coral Stylophora pistillata from Eilat: 4-decade perspective. Marine Biology. 165 (2), 27 (2018).
- Rinkevich, B., Loya, Y. Variability in the pattern of sexual reproduction of the coral Stylophora pistillata at Eilat, Red Sea: a long-term study. The Biological Bulletin. 173 (2), 335-344 (1987).
- Combosch, D. J., Vollmer, S. V. Mixed asexual and sexual reproduction in the Indo-Pacific reef coral Pocillopora damicornis. Ecology and Evolution. 3 (10), 3379-3387 (2013).
- Fan, T. -. Y., Dai, C. -. F. Reproductive plasticity in the reef coral Echinopora lamellosa. Marine Ecology Progress Series. 190, 297-301 (1999).
- Crowder, C. M., Liang, W. -. L., Weis, V. M., Fan, T. -. Y. Elevated temperature alters the lunar timing of planulation in the brooding Coral Pocillopora damicornis. PLoS One. 9 (10), e107906 (2014).
- Lin, C. -. H., Nozawa, Y. The influence of seawater temperature on the timing of coral spawning. Coral Reefs. 42, 417-426 (2023).
- O’Connor, M. I., et al. Temperature control of larval dispersal and the implications for marine ecology, evolution, and conservation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 104 (4), 1266-1271 (2007).
- Nozawa, Y. Annual variation in the timing of coral spawning in a high-latitude environment: Influence of temperature. The Biological Bulletin. 222 (3), 192-202 (2012).
- Bouwmeester, J., et al. Solar radiation, temperature and the reproductive biology of the coral Lobactis scutaria in a changing climate. Scientific Reports. 13 (1), 246 (2023).
- Bouwmeester, J., et al. Latitudinal variation in monthly-scale reproductive synchrony among Acropora coral assemblages in the Indo-Pacific. Coral Reefs. 40 (5), 1411-1418 (2021).
- Lai, S., et al. First experimental evidence of corals feeding on seagrass matter. Coral Reefs. 32 (4), 1061-1064 (2013).
- Iryani, M. T. M., et al. Cyst viability and stress tolerance upon heat shock protein 70 knockdown in the brine shrimp Artemia franciscana. Cell Stress and Chaperones. 25 (6), 1099-1103 (2020).
- Nedimyer, K., Gaines, K., Roach, S. Coral Tree Nursery©: An innovative approach to growing corals in an ocean-based field nursery. Aquaculture, Aquarium, Conservation & Legislation. 4, 442-446 (2011).
- Leuzinger, S., Willis, B. L., Anthony, K. R. N. Energy allocation in a reef coral under varying resource availability. Marine Biology. 159 (1), 177-186 (2012).
- Chang, T. C., Mayfield, A. B., Fan, T. Y. Culture systems influence the physiological performance of the soft coral Sarcophyton glaucum. Science Reports. 10 (1), 20200 (2020).
- Forsman, Z. H., Kimokeo, B. K., Bird, C. E., Hunter, C. L., Toonen, R. J. Coral farming: Effects of light, water motion and artificial foods. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 92 (4), 721-729 (2012).
- Costa, A. P. L., et al. The effect of mixotrophy in the ex situ culture of the soft coral Sarcophyton cf. glaucum. Aquaculture. 452, 151-159 (2016).
- Marubini, F., Davies, P. S. Nitrate increases zooxanthellae population density and reduces skeletogenesis in corals. Marine Biology. 127 (2), 319-328 (1996).
- Bartlett, T. C. Small scale experimental systems for coral research: Considerations, planning, and recommendations. NOAA Technical Memorandum NOS NCCOS 165 and CRCP 18. , 68 (2013).
- Galanto, N., Sartor, C., Moscato, V., Lizama, M., Lemer, S. Effects of elevated temperature on reproduction and larval settlement in Leptastrea purpurea. Coral Reefs. 41 (2), 293-302 (2022).
- Nietzer, S., Moeller, M., Kitamura, M., Schupp, P. J. Coral larvae every day: Leptastrea purpurea, a brooding species that could accelerate coral research. Frontiers in Marine Science. 5, 466 (2018).
- Edwards, A. J., et al. Direct seeding of mass-cultured coral larvae is not an effective option for reef rehabilitation. Marine Ecology Progress Series. 525, 105-116 (2015).
- Boström-Einarsson, L., et al. Coral restoration – A systematic review of current methods, successes, failures and future directions. PLoS One. 15 (1), 0226631 (2020).
- Anthony, K. R. N., et al. Interventions to help coral reefs under global change-A complex decision challenge. PLoS One. 15 (8), e0236399 (2020).
