Summary

Forza e controllo della posizione in Humans - Il ruolo del feedback Augmented

Published: June 19, 2016
doi:

Summary

Controlling an identical movement with position or force feedback results in different neural activation and motor behavior. This protocol describes how to investigate behavioral changes by looking at neuromuscular fatigue and how to evaluate motor cortical (inhibitory) activity using subthreshold TMS with respect to the interpretation of augmented feedback.

Abstract

During motor behaviour, humans interact with the environment by for example manipulating objects and this is only possible because sensory feedback is constantly integrated into the central nervous system and these sensory inputs need to be weighted in order meet the task specific goals. Additional feedback presented as augmented feedback was shown to have an impact on motor control and motor learning. A number of studies investigated whether force or position feedback has an influence on motor control and neural activation. However, as in the previous studies the presentation of the force and position feedback was always identical, a recent study assessed whether not only the content but also the interpretation of the feedback has an influence on the time to fatigue of a sustained submaximal contraction and the (inhibitory) activity of the primary motor cortex using subthreshold transcranial magnetic stimulation. This paper describes one possible way to investigate the influence of the interpretation of feedback on motor behaviour by investigating the time to fatigue of submaximal sustained contractions together with the neuromuscular adaptations that can be investigated using surface EMG. Furthermore, the current protocol also describes how motor cortical (inhibitory) activity can be investigated using subthreshold TMS, a method known to act solely on the cortical level. The results show that when participants interpret the feedback as position feedback, they display a significantly shorter time to fatigue of a submaximal sustained contraction. Furthermore, subjects also displayed an increased inhibitory activity of the primary cortex when they believed to receive position feedback compared when they believed to receive force feedback. Accordingly, the results show that interpretation of feedback results in differences on a behavioural level (time to fatigue) that is also reflected in interpretation-specific differences in the amount of inhibitory M1 activity.

Introduction

feedback sensoriale è fondamentale per eseguire movimenti. Le attività quotidiane sono quasi impossibile in assenza di propriocezione 1. Inoltre, l'apprendimento motorio è influenzato da integrazione propriocettiva 2 o cutanea percezione 3. Gli esseri umani sani con sensazione intatte sono in grado di pesare gli input sensoriali derivanti da varie fonti sensoriali al fine di soddisfare le esigenze specifiche di Situazione 4. Questo sensoriale del peso permette agli esseri umani di svolgere compiti difficili con alta precisione anche quando alcuni aspetti delle informazioni sensoriali sono inaffidabili o addirittura assente (ad esempio, camminando al buio o con gli occhi chiusi).

Inoltre, varie prove suggeriscono che fornire aumentata (o ulteriore) un feedback migliora ulteriormente il controllo del motore e / o apprendimento motorio. retroazione Augmented fornisce ulteriori informazioni da una fonte esterna, che può essere aggiunto alla intrinseca retroazione compito (sensoriale) derivanti dalla sensorialeSistema 5,6. Soprattutto l'effetto del contenuto di feedback aumentata sul controllo del motore e l'apprendimento è stato di grande interesse negli ultimi anni. Una delle domande rivolte era come gli esseri umani la forza il controllo e la posizione 7,8. Le indagini iniziali identificate differenze nel tempo alla fatica di una contrazione submassimale sostenuto che utilizzano entrambe le posizioni o force feedback e le differenze nel rispetto carico (ad esempio, 9-12). Quando i soggetti sono stati forniti con ritorno di forza, il momento di fatica della contrazione sostenuta era significativamente più lungo rispetto a quando è stato fornito feedback di posizione. Lo stesso fenomeno è stato osservato per una varietà di diversi muscoli e posizioni degli arti e un certo numero di meccanismi neuromuscolari, tra cui un maggior tasso di reclutamento di unità motorie e una maggiore diminuzione dell'area H-reflex durante la contrazione controllata di posizione (per la revisione 13). Tuttavia, in questi studi, non solo il feedback visivo, ma anche il c fisicaharacteristics della contrazione muscolare (es., la conformità del dispositivo di misura) è stato modificato. Pertanto, abbiamo recentemente condotto uno studio non alterare la conformità, ma solo aumentata di feedback e dimostrato che le prestazioni di forza e di retroazione di posizione da solo durante una contrazione submassimale sostenuta può causare differenze di attività inibitoria all'interno della corteccia motoria primaria (M1). Ciò è stato dimostrato utilizzando una tecnica di stimolazione che è noto per agire esclusivamente a livello corticale 14, vale a dire sottosoglia stimolazione magnetica transcranica (subTMS). Diversamente suprathreshold TMS, la risposta evocata da subTMS, non è modulata dalla eccitabilità spinali alfa-motoneuroni e l'eccitabilità neuroni eccitatori e / o cellule corticali 15-17, ma solo dalla eccitabilità dei neuroni intracorticali inibitori. Il meccanismo ipotizzato dietro questa tecnica di stimolazione è che viene applicato alle intensità di sotto della soglia di evocare un motore potenziali evocati(MEP). È stato dimostrato in pazienti con elettrodi impiantati a livello cervicale che questo tipo di stimolazione non produce alcuna attività discendente ma che attiva principalmente interneuroni inibitori nella corteccia motoria primaria 14,18,19. Questa attivazione di interneuroni inibitori provoca una diminuzione dell'attività EMG continuo e può essere quantificata la quantità di soppressione EMG rispetto all'attività EMG ottenute negli studi senza stimolazione. A questo proposito, abbiamo dimostrato che i soggetti hanno mostrato una significativamente maggiore attività inibitoria nei trial in cui hanno ricevuto feedback di posizione rispetto alle prove in cui Force Feedback è disponibile 20. Inoltre, abbiamo anche dimostrato che non solo la presentazione di diverse modalità di feedback (forza rispetto al controllo della posizione), ma anche l'interpretazione di feedback può avere effetti molto simili su dati comportamentali e neurofisiologici. Più in particolare, quando abbiamo detto ai partecipanti di ricevere pretroazione osizione (anche se era force feedback) che, inoltre, non solo visualizzati un tempo più breve per la fatica, ma anche un aumento del livello di attività inibitoria M1 21. Usando un approccio in cui le stesse risposte ma con diverse informazioni sul suo contenuto è sempre disponibile ha il vantaggio che i vincoli compito, cioè, la presentazione del feedback, il guadagno del feedback, o la conformità del carico sono identici tra condizioni così che le differenze in termini di prestazioni e attività neurale sono chiaramente correlata alle differenze di interpretazione del feedback e non sono influenzati da differenti condizioni di prova. Così, questo studio esaminato se una diversa interpretazione di uno stesso risposte influenza la durata di una contrazione submassimale sostenuta e inoltre ha un impatto sulla attivazione di attività inibitoria della corteccia motoria primaria.

Protocol

Il protocollo qui descritto ha seguito le linee guida del comitato etico dell 'Università di Friburgo ed era in conformità con la Dichiarazione di Helsinki (1964). 1. Approvazione etico – Soggetto Istruzione Prima l'esperimento vero, istruire tutti i soggetti sullo scopo dello studio e potenziali fattori di rischio. Quando si applica la stimolazione magnetica transcranica (TMS), ci sono alcuni rischi medici tra cui una storia di crisi epilettiche, impianti metallici agli…

Representative Results

Interpretazione di feedback Nel procedimento descritto qui, i soggetti sono stati istruiti in modo che ritenevano metà delle loro prove di aver ricevuto retroazione di posizione e l'altra metà delle prove di aver ricevuto le risposte forza. In realtà, sono stati ingannati nella metà dei loro prove in quanto il PF-gruppo sempre ricevuto un feedback di posizione e la FF-gruppo sempre ricevuto feedback forza. </p…

Discussion

Il presente studio ha indagato se l'interpretazione di feedback aumentata influenza il tempo di fatica di una contrazione submassimale sostenuta e l'elaborazione neurale della corteccia motoria primaria. I risultati mostrano che, non appena i partecipanti interpretato il feedback come feedback di posizione (rispetto al force feedback), il tempo di affaticamento era significativamente più breve e l'attività inibitoria della corteccia motoria (misurata come quantità di EMG soppressione causata da subTMS) vi…

Divulgaciones

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

The authors have no acknowledgements.

Materials

torquemeter LCB 130, ME-Mebsysteme, Neuendorf, Germany Part of robotic device built for force and position recordings
potentiometer type 120574, Megatron, Putzbrunn, Germany Part of robotic device built for force and position recordings
EMG electrodes Blue sensor P, Ambu, Bad Nauheim, Germany
TMS coil Magstim
TMS machine Magstim Company Ltd., Whitland, UK
Recording software Labview-Based custom written software

Referencias

  1. Rothwell, J. C., Traub, M. M., Day, B. L., Obeso, J. A., Thomas, P. K., Marsden, C. D. Manual motor performance in a deafferented man. Brain a journal of neurology. 105, 515-542 (1982).
  2. Rosenkranz, K., Rothwell, J. C. Modulation of proprioceptive integration in the motor cortex shapes human motor learning. The J Neurosci. 32 (26), 9000-9006 (2012).
  3. Choi, J. T., Lundbye-Jensen, J., Leukel, C., Nielsen, J. B. Cutaneous mechanisms of isometric ankle force control. Ex Brain Res. 228 (3), 377-384 (2013).
  4. Peterka, R. J., Loughlin, P. J. Dynamic regulation of sensorimotor integration in human postural control. J Neurophys. 91 (1), 410-423 (2004).
  5. Schmidt, R. A., Lee, T. D. . Motor Control and Learning: A Behavioral Emphasis. , (2011).
  6. Lauber, B., Keller, M. Improving motor performance: Selected aspects of augmented feedback in exercise and health. Eur J Sport Sci. 14 (1), 36-42 (2014).
  7. Antfolk, C., D’Alonzo, M., Rosén, B., Lundborg, G., Sebelius, F., Cipriani, C. Sensory feedback in upper limb prosthetics. Exp rev med dev. 10 (1), 45-54 (2013).
  8. Lundborg, G., Rosén, B. Sensory substitution in prosthetics. Hand clinics. 17 (3), 481-488 (2001).
  9. Maluf, K. S., Shinohara, A. M., Stephenson, J. L., Enoka, Muscle activation and time to task failure differ with load type and contraction intensity for a human hand muscle. Ex Brain Res. 167 (2), 165-177 (2005).
  10. Mottram, C. J., Jakobi, J. M., Semmler, J. G., Enoka, R. M. Motor-Unit Activity Differs With Load Type During a Fatiguing Contraction. J Neurophys. 93 (3), 1381-1392 (2005).
  11. Baudry, S., Maerz, A. H., Enoka, R. M. Presynaptic Modulation of Ia Afferents in Young and Old Adults When Performing Force and Position Control. J Neurophys. 103 (2), 623-631 (2010).
  12. Klass, M., Lévénez, M., Enoka, R. M., Duchateau, J., Le, M. Spinal Mechanisms Contribute to Differences in the Time to Failure of Submaximal Fatiguing Contractions Performed With Different Loads. J Neurophys. 99, 1096-1104 (2008).
  13. Enoka, R. M., Baudry, S., Rudroff, T., Farina, D., Klass, M., Duchateau, J. Unraveling the neurophysiology of muscle fatigue. J Electromyogr Kinesiol. 21 (2), 208-219 (2011).
  14. Di Lazzaro, V., Oliviero, D. R. A., Ferrara, P. P. L., Mazzone, A. I. P., Rothwell, P. T. J. C. Magnetic transcranial stimulation at intensities below active motor threshold activates intracortical inhibitory circuits. Ex Brain Res. 119 (2), 265-268 (1998).
  15. Nielsen, J. B., Petersen, N. Evidence favouring different descending pathways to soleus motoneurones activated by magnetic brain stimulation in man. J Physiol. 486 (3), 779-788 (1995).
  16. Ugawa, Y., Terao, Y., Hanajima, R., Sakai, K., Kanazawa, I. Facilitatory effect of tonic voluntary contraction on responses to motor cortex stimulation. Electroen Clin Neuro. 97 (6), 451-454 (1995).
  17. Morita, H., Olivier, E., Baumgarten, J., Petersen, N. C., Institut, P., Kiel, &. #. 2. 0. 0. ;. Differential changes in corticospinal and Ia input to tibialis anterior and soleus motor neurones during voluntary contraction in man. Acta Physiol Scand. 70 (1), 65-76 (2000).
  18. Kujirai, T., et al. Corticocortical inhibition in human motor cortex. The J Physiol. 471, 501-519 (1993).
  19. Di Lazzaro, V., Rothwell, J. C. Cortico-spinal activity evoked and modulated by non-invasive stimulation of the intact human motor cortex. J Physiol. 19, 4115-4128 (2014).
  20. Lauber, B., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Time to Task Failure and Motor Cortical Activity Depend on the Type of Feedback in Visuomotor Tasks. PLoS ONE. 7 (3), 32433 (2012).
  21. Lauber, B., Keller, M., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Specific interpretation of augmented feedback changes motor performance and cortical processing. Ex Brain Res. 227 (1), 31-41 (2013).
  22. Lauber, B., Lundbye-Jensen, J., Keller, M., Gollhofer, A., Taube, W., Leukel, C. Cross-limb interference during motor learning. PLoS ONE. , 81038 (2013).
  23. Rudroff, T., Jordan, K., Enoka, J. A., Matthews, S. D. Discharge of biceps brachii motor units is modulated by load compliance and forearm posture. Ex Brain Res. 202 (1), 111-120 (2010).
  24. Seifert, T., Petersen, N. C. Changes in presumed motor cortical activity during fatiguing muscle contraction in humans. Acta Physiol. 199, 317-325 (2010).
  25. Sidhu, S. K., Lauber, B., Cresswell, A. G., Carroll, T. Sustained cycling exercise increases intracortical inhibition. Med Sci Spo Exerc. 45 (4), 654-662 (2013).
  26. Zuur, A. T., et al. Contribution of afferent feedback and descending drive to human hopping. J Physiol. 5, 799-807 (2010).
  27. Petersen, N. C., et al. Suppression of EMG activity by transcranial magnetic stimulation in human subjects during walking. J Physiol. 537, 651-656 (2001).
  28. Molier, B. I., Van Asseldonk, E. H. F., Hermens, H. J., Jannink, M. J. A. Nature, timing, frequency and type of augmented feedback; does it influence motor relearning of the hemiparetic arm after stroke? A systematic review. Disabil Rehabil. 32 (22), 1799-1809 (2010).
  29. Moran, K. A., Murphy, C., Marshall, B. The need and benefit of augmented feedback on service speed in tennis. Med Sci Sports Exerc. 44 (4), 754-760 (2012).
  30. Keller, M., Lauber, B., Gehring, D., Leukel, C., Taube, W. Jump performance and augmented feedback Immediate benefits and long-term training effects. Hum Mov Sci. 36, 177-189 (2014).
  31. Davey, N. J., Romaiguere, P., Maskill, D. W., Ellaway, P. H. Suppression of voluntary motor activity revealed using transcranial magnetic stimulation of the motor cortex in man. J Physiol. 477 (2), 223-235 (1994).
  32. Leukel, C., Lundbye-jensen, J., Gruber, M., Zuur, A. T., Gollhofer, A., Taube, W. Short-term pressure induced suppression of the short-latency response: a new methodology for investigating stretch reflexes. J Appl Phys. 107 (4), 1051-1058 (2010).
  33. Butler, J. E., Larsen, T. S., Gandevia, S. C., Petersen, N. C. The nature of corticospinal paths driving human motoneurons during voluntary contractions. J Physiol. 584 (2), 651-659 (2007).
  34. Bentley, D. J., Smith, P. A., Davie, A. J., Zhou, S. Muscle activation of the knee extensors following high intensity endurance exercise in cyclists. Eur J Appl Physiol. 81 (4), 297-302 (2000).
  35. Sidhu, S. K., Cresswell, A. G., Carroll, T. Motor cortex excitability does not increase during sustained cycling exercise to volitional exhaustion. J Appl Physiol. 113 (3), 401-409 (2012).
  36. Milner, T. E., Hinder, M. R. Position information but not force information is used in adapting to changes in environmental dynamics. J Neurophys. 96 (2), 526-534 (2006).
  37. Rudroff, T., Justice, J. N., Matthews, S., Zuo, R., Enoka, R. M. Muscle activity differs with load compliance during fatiguing contractions with the knee extensor muscles. Ex Brain Res. 203 (2), 307-316 (2010).
  38. Rudroff, T., Justice, J. N., Holmes, M. R., Matthews, S. D., Enoka, R. M. Muscle activity and time to task failure differ with load compliance and target force for elbow flexor muscles. J Appl Physiol. 110 (1), 125-136 (2013).
  39. Griffith, E. E., Yoon, T., Hunter, S. K. Age and Load Compliance Alter Time to Task Failure for a Submaximal Fatiguing Contraction with the Lower Leg. J Appl Physiol. 108 (6), 1510-1519 (2010).
  40. Maluf, K. S., et al. Task failure during fatiguing contractions performed by humans Task failure during fatiguing contractions performed by humans. J Appl Physiol. 99 (2), 389-396 (2011).
  41. Porter, R., Lemon, R. N. . Corticospinal Function and Voluntary Movement. , (1993).
  42. Scott, S. H. The role of primary motor cortex in goal-directed movements: insights from neurophysiological studies on non-human primates. Cur Neurobio. 13 (6), 671-677 (2003).
  43. Evarts, E. V., Tanji, J. Reflex and intended responses in motor cortex pyramidal tract neurons of monkey. J Neurophys. 39 (5), 1069-1080 (1976).
  44. Cheney, P. D., Fetz, E. E. Corticomotoneuronal cells contribute to long-latency stretch reflexes in the rhesus monkey. J Physiol. 349, 249-272 (1984).
  45. Kobayashi, M., Ng, J., Théoret, H., Pascual-Leone, A. Modulation of intracortical neuronal circuits in human hand motor area by digit stimulation. Ex Brain Res. 149 (1), 1-8 (2003).

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Lauber, B., Keller, M., Leukel, C., Gollhofer, A., Taube, W. Force and Position Control in Humans – The Role of Augmented Feedback. J. Vis. Exp. (112), e53291, doi:10.3791/53291 (2016).

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