والمتعدد الوسائط Imaging- والقائم على تحفيز أسلوب تقييم الربط المتعلقة الدماغ استثارة في المرضى الذين يعانون من الصرع
Summary
Resting-state functional-connectivity MRI has identified abnormalities in patients with a wide range of neuropsychiatric disorders, including epilepsy due to malformations of cortical development. Transcranial Magnetic Stimulation in combination with EEG can demonstrate that patients with epilepsy have cortical hyperexcitability in regions with abnormal connectivity.
Abstract
Resting-state functional connectivity MRI (rs-fcMRI) is a technique that identifies connectivity between different brain regions based on correlations over time in the blood-oxygenation level dependent signal. rs-fcMRI has been applied extensively to identify abnormalities in brain connectivity in different neurologic and psychiatric diseases. However, the relationship among rs-fcMRI connectivity abnormalities, brain electrophysiology and disease state is unknown, in part because the causal significance of alterations in functional connectivity in disease pathophysiology has not been established. Transcranial Magnetic Stimulation (TMS) is a technique that uses electromagnetic induction to noninvasively produce focal changes in cortical activity. When combined with electroencephalography (EEG), TMS can be used to assess the brain’s response to external perturbations. Here we provide a protocol for combining rs-fcMRI, TMS and EEG to assess the physiologic significance of alterations in functional connectivity in patients with neuropsychiatric disease. We provide representative results from a previously published study in which rs-fcMRI was used to identify regions with abnormal connectivity in patients with epilepsy due to a malformation of cortical development, periventricular nodular heterotopia (PNH). Stimulation in patients with epilepsy resulted in abnormal TMS-evoked EEG activity relative to stimulation of the same sites in matched healthy control patients, with an abnormal increase in the late component of the TMS-evoked potential, consistent with cortical hyperexcitability. This abnormality was specific to regions with abnormal resting-state functional connectivity. Electrical source analysis in a subject with previously recorded seizures demonstrated that the origin of the abnormal TMS-evoked activity co-localized with the seizure-onset zone, suggesting the presence of an epileptogenic circuit. These results demonstrate how rs-fcMRI, TMS and EEG can be utilized together to identify and understand the physiological significance of abnormal brain connectivity in human diseases.
Introduction
التحفيز المغناطيسي عبر الجمجمة (TMS) هو وسيلة لتحفيز noninvasively مناطق القشرة عن طريق الحث الكهرومغناطيسي. في TMS، يتم استخدام الفيض المغناطيسي كبير ولكن تقييد مكانيا للحث على مجال كهربائي في منطقة القشرية الهدف، وبالتالي تعدل من نشاط الأنسجة العصبية الكامنة. TMS إلى نتائج القشرة الحركية في السيارات أثارت الإمكانات التي يمكن قياسها محيطيا عبر الكهربائي (EMG). عندما يطبق في أزواج أو ثلاثة توائم من البقول، TMS يمكن استخدامها لتقييم نشاط محددة intracortical GABAergic وglutaminergic الدوائر 1-3، وبالتالي تقييم التوازن بين الإثارة وتثبيط المجراة في المرضى من البشر. في الصرع على وجه التحديد، وقد أظهرت الدراسات أن TMS فرط الاستثارية القشرية موجود في المرضى الذين يعانون من الصرع 4،5، وربما تطبيع مع نجاح العلاج بالعقاقير المضادة للصرع، وبالتالي التنبؤ استجابة المريض للأدوية 6. وعلاوة على ذلك، التدابير TMS السابقين القشريةcitability إظهار القيم المتوسطة في المرضى الذين يعانون من نوبة واحدة 7 والأشقاء المرضى الذين يعانون من الصرع كلا التنسيق مجهول السبب معمم وحصلت على 8. وتشير هذه النتائج إلى أن التدابير TMS من استثارة القشرية قد تسمح لنا بتحديد endophenotypes لعلاج الصرع. ومع ذلك، فإن حساسية وخصوصية هذه التدابير تقتصر، على الأرجح بسبب TMS-EMG لا يمكن تقييمها مع التحفيز المحرك الدوائر القشرية، وكثير من المرضى الذين يعانون من الصرع يكون بؤر الاستيلاء خارج القشرة الحركية.
كهربية (EEG) يوفر فرصة لقياس مباشرة استجابة المخ لTMS، ويمكن استخدامها لتقييم التفاعل الدماغي في مناطق واسعة من القشرة المخية الحديثة. وقد أظهرت الدراسات دمج TMS مع مجموعة الإمارات للبيئة (TMS-EEG) أن TMS تنتج موجات من النشاط الذي يتردد صداه في جميع أنحاء القشرة 9،10 والتي هي قابلة للتكرار وموثوق بها 11-13. من خلال تقييم انتشار النشاط منبهات المسموعةفي الدول سلوكية مختلفة وفي مهام مختلفة، وقد استخدمت TMS-EEG للتحقيق سببيا الربط الفعال الديناميكي شبكات الدماغ البشري 10،14-16. وقد أظهرت التدابير TMS-EEG تشوهات كبيرة في أمراض تتراوح بين مرض الفصام 17 إلى 18 ADHD، واضطرابات الوعي مثل استمرار حالة غيبوبة 19. وعلاوة على ذلك، حددت عدة مجموعات يرتبط EEG للنبض إقران TMS-EMG المقاييس وهو أمر غير طبيعي في المرضى الذين يعانون من الصرع 20،21. ذات أهمية خاصة، واشارت دراسات سابقة أيضا أن ينظر إلى غير طبيعي النشاط الدماغي-أثار التحفيز في المرضى الذين يعانون من الصرع 22-25.
وسيلة أخرى لتقييم الدوائر الكهربائية في المخ هو عن طريق الربط الوظيفي يستريح الدولة التصوير بالرنين المغناطيسي (RS-fcMRI)، وهي تقنية التي تقيم علاقات الارتباط مع مرور الوقت في مستوى الأوكسجين في الدم تعتمد على (بولد) إشارة من مناطق الدماغ المختلفة 26. الدراسات التي تستخدموقد أثبتت RS-fcMRI التي يتم تنظيمها في الدماغ البشري في شبكات متميزة من مناطق التفاعل 26-29، أن الأمراض العصبية والنفسية قد تحدث داخل نطاق واسع الشبكات العصبية وزعت المحددة من قبل RS-fcMRI 30، وأن شبكات الدماغ حددت عن طريق RS- fcMRI غالبا ما تكون غير طبيعية في الحالات المرضية العصبية والنفسية 31،32. من حيث التطبيقات السريرية المحتملة، RS-fcMRI لديها العديد من المزايا أكثر من المستندة إلى المهام التقليدية الرنين المغناطيسي الوظيفي تطبيق 33، بما في ذلك تقليل الاعتماد على تعاون الموضوع وقلق على أداء متغير. ونتيجة لذلك، لم يكن هناك مؤخرا انفجار دراسات استكشاف التغيرات RS-fcMRI في الحالات المرضية المختلفة. ومع ذلك، واحدة من القيود المفروضة على RS-fcMRI هو صعوبة في تحديد ما إذا كان وكيف الارتباط (أو anticorrelations) في إشارة جريئة تتعلق التفاعلات الكهربية التي تشكل أساس الاتصالات العصبية. وهناك مشكلة تتعلق هو أنه ofteن غير واضح ما إذا كان RS-fcMRI تغييرات التي تلاحظ في مختلف الحالات المرضية لها أهمية الفسيولوجية. ولا سيما فيما يتعلق الصرع، وأنه من غير الواضح ما إذا كانت التشوهات في RS-fcMRI ومن المقرر فقط لالعابرين صرعي النشبات، أو وجود مستقل عن مثل هذه التشوهات الكهربية. وهناك حاجة في وقت واحد EEG-الرنين المغناطيسي الوظيفي للمساعدة في تقييم بين هذه الاحتمالات 34.
كما يمكن استخدام TMS لإحداث تغييرات عابرة أو مستمرة في التنشيط من المناطق القشرية مختلفة، وتوفر دراسات TMS وسيلة لتقييم سببيا أهمية أنماط مختلفة الاتصال الرنين المغناطيسي الوظيفي يستريح للدولة. نهج واحد هو استخدام RS-fcMRI لتوجيه جهود التحفيز العلاجية في الحالات المرضية المختلفة. يمكن أن يكون من المتوقع أن TMS تستهدف المناطق التي ترتبط وظيفيا إلى المناطق المعروفة بالمشاركة في الحالات المرضية المختلفة من المرجح أن تكون فعالة علاجيا من TMS تستهدف المناطق دون هذه functioوقد وجدت الربط نال، والعديد من الدراسات في الواقع أدلة أولية لهذا 35،36. وهناك نهج آخر ينطوي على استخدام TMS-EEG لتقييم سببيا أهمية الفسيولوجية من أنماط مختلفة fcMRI يستريح للدولة. على وجه التحديد، يمكن للمرء أن اختبار الفرضية القائلة بأن المناطق التي تظهر الربط الوظيفي غير طبيعي في حالة المرض محددة يجب أن تظهر استجابة مختلفة لتحفيز في المرضى الذين يعانون من في الاشخاص الاصحاء، وأن هذه التشوهات الفسيولوجية موجودة على وجه التحديد (أو في المقام الأول) مع تحفيز بشكل غير طبيعي المنطقة على اتصال.
ولتوضيح ما سبق، ونحن نقدم مثالا للدراسة الأخيرة التي RS-fcMRI، TMS وEEG تم الجمع بين لاستكشاف فرط الاستثارية القشرية في المرضى الذين يعانون من الصرع بسبب التنموي شذوذ الدماغ انتباذ عقيدية حول البطينات الدماغية (PNH) 37. المرضى الذين يعانون من PNH الحالي سريريا مع الصرع adolescent- أو الكهلي، عجز القراءة، والأسواق العالمية ضغطها الطبيعيlligence، ولها عقيدات غير طبيعية من المادة الرمادية المجاورة إلى البطينين الوحشي على تصوير الأعصاب 38،39. وقد أظهرت دراسات سابقة أن هذه العقيدات حول البطينات الدماغية من المادة الرمادية غيري الموضع وهيكليا ووظيفيا متصلة بؤر منفصلة في القشرة المخية الحديثة 40،41، وأن نوبات الصرع قد تنشأ من مناطق القشرة المخية الحديثة، المادة الرمادية غيري الموضع، أو كليهما في وقت واحد 42، مما يشير إلى أن epileptogenesis في هؤلاء المرضى هو ظاهرة الدائرة. باستخدام يستريح الدولة FC-التصوير بالرنين المغناطيسي لتوجيه TMS-EEG، أثبتنا أن المرضى الذين يعانون من الصرع النشط بسبب PNH لديهم أدلة من فرط الاستثارية القشرية، ويظهر هذا فرط الاستثارية أن يكون مقصورا على المناطق مع اتصال غير طبيعي وظيفي للعقيدات عميقة.
ويجري البروتوكول في جلستين منفصلتين. خلال الدورة الأولى، يتم الحصول على الدم الأوكسجين الهيكلي ويستريح مستوى الدولة التي تعتمد على (بولد) تسلسل النقيض من التصوير بالرنين المغناطيسي(للمرضى)، أو لمجرد تسلسل التصوير بالرنين المغناطيسي الهيكلية (للالاصحاء). بين الدورتين الأولى والثانية، يتم استخدام يستريح للدولة التحليل الربط الوظيفي لتحديد الأهداف القشرية للمرضى، وينسق MNI ليتم الحصول على هذه الأهداف. ثم يتم تحديد الأهداف القشرية أي ما يعادل (على أساس MNI ينسق) لكل صحي موضوع السيطرة. وفي الجلسة الثانية، يتم الحصول على البيانات TMS-EEG.
في المثال المذكور في هذه الورقة، أجريت-الربط الوظيفي التحليلات التصوير بالرنين المغناطيسي باستخدام الأدوات البرمجيات في البيت والبرنامج التصوير بالرنين المغناطيسي 43،44. تم إجراء العصبية أبحر TMS مع مشجعا المغناطيسي عبر الجمجمة في الوقت الحقيقي مع التصوير بالرنين المغناطيسي neuronavigation. وسجلت مجموعة الإمارات للبيئة مع نظام TMS متوافق 60 قناة، والتي تستخدم دائرة العينة، وعقد لتجنب مكبر للصوت التشبع التي كتبها TMS. وقد تم تحليل البيانات EEG باستخدام البرامج النصية المخصصة وEEGLAB الأدوات 45 (الإصدار 12.0.2.4b) يعمل في MATLAB R2012B.
Protocol
Representative Results
Discussion
وقد استخدم يستريح دولة الربط الوظيفي بالرنين المغناطيسي لتحديد شبكة الاتصال في الدماغ البشري، وتحديد التعديلات الربط التي تحدث في مختلف الحالات المرضية 26،31،32. لكن، وكما يستند الربط الوظيفي الرنين المغناطيسي الوظيفي على تحديد العلاقات المتبادلة في إشارة جري?…
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
The authors would like to thank Emily L. Thorn, B.A., for her assistance with the Source estimation of evoked electrical activity Section. MMS was supported by a KL2/Catalyst Medical Research Investigator Training award from Harvard Catalyst/The Harvard Clinical and Translational Science Center (National Center for Research Resources and the National Center for Advancing Translational Sciences, National Institutes of Health Award KL2 TR001100). CJC was supported by a grant from the National Institutes of Health (5K12NS066225). APL was supported in part by grants from the Sidney R. Baer Jr. Foundation, the National Institutes of Health (R01 HD069776, R01 NS073601, R21 MH099196, R21 NS082870, R21 NS085491, R21 HD07616), and Harvard Catalyst/The Harvard Clinical and Translational Science Center (NCRR and the NCATS, NIH UL1 RR025758). BSC was supported by the National Institute of Neurological Disorders and Stroke (R01 NS073601).
Materials
| 3T MRI scanner | |||
| MRI functional connectivity software | |||
| MRI image viewing software | MRICron | ||
| Transcranial Magnetic Stimulator | Nexstim | eXimia Stimulator | Can use stimulators from other suppliers e.g. Magventure, Magstim |
| MRI neuronavigation system | Nexstim | NBS v3.2.1 | Alternative MRI neuronavigation system e.g. Brainsight, Localite |
| TMS-compatible EEG system | Nexstim | Eximia EEG | Alternatives: Brain Products, Synamps, ANT |
| Matlab | Mathworks | R2012b | Alternatives: Octave |
| EEGLab | |||
| Minimum Norm Estimate (MNE) software | |||
| FreeSurfer | |||
References
- Florian, J., Müller-Dahlhaus, M., Liu, Y., & Ziemann, U. Inhibitory circuits and the nature of their interactions in the human motor cortex a pharmacological TMS study. J. Physiol. 586 (2), 495-514 (2008).
- Rotenberg, A. Prospects for clinical applications of transcranial magnetic stimulation and real-time EEG in epilepsy. Brain Topogr. 22 (4), 257-266 (2010).
- Cash, R. F. H., Ziemann, U., Murray, K., & Thickbroom, G. W. Late cortical disinhibition in human motor cortex: a triple-pulse transcranial magnetic stimulation study. J. Neurophysiol. 103 (1), 511-518 (2010).
- Badawy, R. A. B., Curatolo, J. M., Newton, M., Berkovic, S. F., & Macdonell, R. A. L. Changes in cortical excitability differentiate generalized and focal epilepsy. Ann. Neurol. 61 (4), 324-331 (2007).
- Silbert, B. I., Heaton, A. E., et al. Evidence for an excitatory GABAA response in human motor cortex in idiopathic generalised epilepsy. Seizure 26, 36-42 (2015).
- Badawy, R. A. B., Macdonell, R. A. L., Berkovic, S. F., Newton, M. R., & Jackson, G. D. Predicting seizure control: cortical excitability and antiepileptic medication. Ann. Neurol. 67 (1), 64-73 (2010).
- Badawy, R. A. B., Vogrin, S. J., Lai, A., & Cook, M. J. On the midway to epilepsy: is cortical excitability normal in patients with isolated seizures? Int. J. Neural Syst. 24 (2), 1430002 (2014).
- Badawy, R. A. B., Vogrin, S. J., Lai, A., & Cook, M. J. Capturing the epileptic trait: cortical excitability measures in patients and their unaffected siblings. Brain J. Neurol. 136 (Pt 4), 1177-1191 (2013).
- Komssi, S., Kähkönen, S., & Ilmoniemi, R. J. The effect of stimulus intensity on brain responses evoked by transcranial magnetic stimulation. Hum. Brain Mapp. 21 (3), 154-164 (2004).
- Massimini, M., Ferrarelli, F., Huber, R., Esser, S. K., Singh, H., & Tononi, G. Breakdown of cortical effective connectivity during sleep. Science. 309 (5744), 2228-2232 (2005).
- Lioumis, P., Kicić, D., Savolainen, P., Mäkelä, J. P., & Kähkönen, S. Reproducibility of TMS-Evoked EEG responses. Hum. Brain Mapp. 30 (4), 1387-1396 (2009).
- Casali, A. G., Casarotto, S., Rosanova, M., Mariotti, M., & Massimini, M. General indices to characterize the electrical response of the cerebral cortex to TMS. NeuroImage. 49 (2), 1459-1468 (2010).
- Casarotto, S., Romero Lauro, L. J., et al. EEG responses to TMS are sensitive to changes in the perturbation parameters and repeatable over time. PloS One 5 (4), e10281 (2010).
- Morishima, Y., Akaishi, R., Yamada, Y., Okuda, J., Toma, K., & Sakai, K. Task-specific signal transmission from prefrontal cortex in visual selective attention. Nat. Neurosci. 12 (1), 85-91 (2009).
- Shafi, M. M., Westover, M. B., Fox, M. D., & Pascual-Leone, A. Exploration and modulation of brain network interactions with noninvasive brain stimulation in combination with neuroimaging. Eur. J. Neurosci. 35 (6), 805-825 (2012).
- Kugiumtzis, D., & Kimiskidis, V. K. Direct Causal Networks for the Study of Transcranial Magnetic Stimulation Effects on Focal Epileptiform Discharges. Int. J. Neural Syst. 25 (5), 1550006 (2015).
- Radhu, N., Garcia Dominguez, L., et al. Evidence for inhibitory deficits in the prefrontal cortex in schizophrenia. Brain J. Neurol. 138 (Pt 2), 483-497 (2015).
- Bruckmann, S., Hauk, D., et al. Cortical inhibition in attention deficit hyperactivity disorder: new insights from the electroencephalographic response to transcranial magnetic stimulation. Brain J. Neurol. 135 (Pt 7), 2215-2230 (2012).
- Rosanova, M., Gosseries, O., et al. Recovery of cortical effective connectivity and recovery of consciousness in vegetative patients. Brain J. Neurol. 135 (Pt 4), 1308-1320 (2012).
- Daskalakis, Z. J., Farzan, F., Barr, M. S., Maller, J. J., Chen, R., & Fitzgerald, P. B. Long-interval cortical inhibition from the dorsolateral prefrontal cortex: a TMS-EEG study. Neuropsychopharmacol. Off. Publ. Am. Coll. Neuropsychopharmacol. 33 (12), 2860-2869 (2008).
- Farzan, F., Barr, M. S., et al. The EEG correlates of the TMS-induced EMG silent period in humans. NeuroImage (2013).
- Valentin, A., Arunachalam, R., et al. Late EEG responses triggered by transcranial magnetic stimulation (TMS) in the evaluation of focal epilepsy. Epilepsia 49 (3), 470-480 (2008).
- Del Felice, A., Fiaschi, A., Bongiovanni, G. L., Savazzi, S., & Manganotti, P. The sleep-deprived brain in normals and patients with juvenile myoclonic epilepsy: a perturbational approach to measuring cortical reactivity. Epilepsy Res. 96 (1-2), 123-131 (2011).
- Julkunen, P., Säisänen, L., Könönen, M., Vanninen, R., Kälviäinen, R., & Mervaala, E. TMS-EEG reveals impaired intracortical interactions and coherence in Unverricht-Lundborg type progressive myoclonus epilepsy (EPM1). Epilepsy Res. 106 (1-2), 103-112 (2013).
- Kimiskidis, V. K., Koutlis, C., Tsimpiris, A., Kälviäinen, R., Ryvlin, P., & Kugiumtzis, D. Transcranial Magnetic Stimulation Combined with EEG Reveals Covert States of Elevated Excitability in the Human Epileptic Brain. Int. J. Neural Syst. 25 (5), 1550018 (2015).
- Fox, M. D., & Raichle, M. E. Spontaneous fluctuations in brain activity observed with functional magnetic resonance imaging. Nat. Rev. Neurosci. 8 (9), 700-711 (2007).
- Greicius, M. D., Krasnow, B., Reiss, A. L., & Menon, V. Functional connectivity in the resting brain: a network analysis of the default mode hypothesis. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 100 (1), 253-258 (2003).
- Fox, M. D., Snyder, A. Z., Vincent, J. L., Corbetta, M., Van Essen, D. C., & Raichle, M. E. The human brain is intrinsically organized into dynamic, anticorrelated functional networks. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 102 (27), 9673-9678 (2005).
- De Luca, M., Beckmann, C. F., De Stefano, N., Matthews, P. M., & Smith, S. M. fMRI resting state networks define distinct modes of long-distance interactions in the human brain. NeuroImage. 29 (4), 1359-1367 (2006).
- Seeley, W. W., Crawford, R. K., Zhou, J., Miller, B. L., & Greicius, M. D. Neurodegenerative diseases target large-scale human brain networks. Neuron. 62 (1), 42-52 (2009).
- Greicius, M. Resting-state functional connectivity in neuropsychiatric disorders. Curr. Opin. Neurol. 21 (4), 424-430 (2008).
- Zhang, D., & Raichle, M. E. Disease and the brain's dark energy. Nat. Rev. Neurol. 6 (1), 15-28 (2010).
- Fox, M. D., & Greicius, M. Clinical applications of resting state functional connectivity. Front. Syst. Neurosci. 4, 19 (2010).
- Centeno, M., & Carmichael, D. W. Network Connectivity in Epilepsy: Resting State fMRI and EEG-fMRI Contributions. Front. Neurol. 5, 93 (2014).
- Fox, M. D., Buckner, R. L., White, M. P., Greicius, M. D., & Pascual-Leone, A. Efficacy of transcranial magnetic stimulation targets for depression is related to intrinsic functional connectivity with the subgenual cingulate. Biol. Psychiatry. 72 (7), 595-603 (2012).
- Fox, M. D., Buckner, R. L., Liu, H., Chakravarty, M. M., Lozano, A. M., & Pascual-Leone, A. Resting-state networks link invasive and noninvasive brain stimulation across diverse psychiatric and neurological diseases. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 111 (41), E4367-4375 (2014).
- Shafi, M. M., Vernet, M., et al. Physiological consequences of abnormal connectivity in a developmental epilepsy: Cortical Connectivity. Ann. Neurol. 77 (3), 487-503 (2015).
- Chang, B. S., Ly, J., et al. Reading impairment in the neuronal migration disorder of periventricular nodular heterotopia. Neurology 64 (5), 799-803 (2005).
- Battaglia, G., & Granata, T. Periventricular nodular heterotopia. Handb. Clin. Neurol. 87, 177-189 (2008).
- Chang, B. S., Katzir, T., et al. A structural basis for reading fluency: white matter defects in a genetic brain malformation. Neurology 69 (23), 2146-2154 (2007).
- Christodoulou, J. A., Walker, L. M., et al. Abnormal structural and functional brain connectivity in gray matter heterotopia. Epilepsia 53 (6), 1024-1032 (2012).
- Tassi, L., Colombo, N., et al. Electroclinical, MRI and neuropathological study of 10 patients with nodular heterotopia, with surgical outcomes. Brain J. Neurol. 128 (Pt 2), 321-337 (2005).
- Rorden, C., & Brett, M. Stereotaxic display of brain lesions. Behav. Neurol. 12 (4), 191-200 (2000).
- Rorden, C., Karnath, H.-O., & Bonilha, L. Improving lesion-symptom mapping. J. Cogn. Neurosci. 19 (7), 1081-1088 (2007).
- Delorme, A., & Makeig, S. EEGLAB: an open source toolbox for analysis of single-trial EEG dynamics including independent component analysis. J. Neurosci. Methods. 134 (1), 9-21 (2004).
- Dill, T. Contraindications to magnetic resonance imaging: non-invasive imaging. Heart Br. Card. Soc. 94 (7), 943-948 (2008).
- Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., & Pascual-Leone, A. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clin. Neurophysiol. Off. J. Int. Fed. Clin. Neurophysiol. 120 (12), 2008-2039 (2009).
- Whitfield-Gabrieli, S., & Nieto-Castanon, A. Conn: a functional connectivity toolbox for correlated and anticorrelated brain networks. Brain Connect. 2 (3), 125-141 (2012).
- Chai, X. J., Castañòn, A. N., Ongür, D., & Whitfield-Gabrieli, S. Anticorrelations in resting state networks without global signal regression. NeuroImage. 59 (2), 1420-1428 (2012).
- Behzadi, Y., Restom, K., Liau, J., & Liu, T. T. A component based noise correction method (CompCor) for BOLD and perfusion based fMRI. NeuroImage. 37 (1), 90-101 (2007).
- Mutanen, T., Mäki, H., & Ilmoniemi, R. J. The effect of stimulus parameters on TMS-EEG muscle artifacts. Brain Stimulat. 6 (3), 371-376 (2013).
- Sekiguchi, H., Takeuchi, S., Kadota, H., Kohno, Y., & Nakajima, Y. TMS-induced artifacts on EEG can be reduced by rearrangement of the electrode's lead wire before recording. Clin. Neurophysiol. Off. J. Int. Fed. Clin. Neurophysiol. 122 (5), 984-990 (2011).
- Keel, J. C., Smith, M. J., & Wassermann, E. M. A safety screening questionnaire for transcranial magnetic stimulation. Clin. Neurophysiol. Off. J. Int. Fed. Clin. Neurophysiol. 112 (4), 720 (2001).
- Huber, R., Mäki, H., et al. Human cortical excitability increases with time awake. Cereb. Cortex N. Y. N 1991 23 (2), 332-338 (2013).
- Ter Braack, E. M., de Vos, C. C., & van Putten, M. J. A. M. Masking the Auditory Evoked Potential in TMS-EEG: A Comparison of Various Methods. Brain Topogr. 28 (3), 520-528 (2015).
- Groppa, S., Oliviero, A., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clin. Neurophysiol. Off. J. Int. Fed. Clin. Neurophysiol. 123 (5), 858-882 (2012).
- Awiszus, F. TMS and threshold hunting. Suppl. Clin. Neurophysiol. 56, 13-23 (2003).
- Rosanova, M., Casali, A., Bellina, V., Resta, F., Mariotti, M., & Massimini, M. Natural frequencies of human corticothalamic circuits. J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 29 (24), 7679-7685 (2009).
- Rothwell, J. C., Hallett, M., Berardelli, A., Eisen, A., Rossini, P., & Paulus, W. Magnetic stimulation: motor evoked potentials. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. Suppl. 52, 97-103 (1999).
- Rogasch, N. C., Thomson, R. H., et al. Removing artefacts from TMS-EEG recordings using independent component analysis: importance for assessing prefrontal and motor cortex network properties. NeuroImage 101, 425-439 (2014).
- Hernandez-Pavon, J. C., Metsomaa, J., et al. Uncovering neural independent components from highly artifactual TMS-evoked EEG data. J. Neurosci. Methods 209 (1), 144-157 (2012).
- Mognon, A., Jovicich, J., Bruzzone, L., & Buiatti, M. ADJUST: An automatic EEG artifact detector based on the joint use of spatial and temporal features. Psychophysiology. 48 (2), 229-240 (2011).
- Lehmann, D., & Skrandies, W. Reference-free identification of components of checkerboard-evoked multichannel potential fields. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 48 (6), 609-621 (1980).
- Fischl, B. FreeSurfer. NeuroImage. 62 (2), 774-781 (2012).
- Hämäläinen, M. S., & Sarvas, J. Realistic conductivity geometry model of the human head for interpretation of neuromagnetic data. IEEE Trans. Biomed. Eng. 36 (2), 165-171 (1989).
- Gramfort, A., Luessi, M., et al. MNE software for processing MEG and EEG data. NeuroImage 86, 446-460 (2014).
- Nikouline, V., Ruohonen, J., & Ilmoniemi, R. J. The role of the coil click in TMS assessed with simultaneous EEG. Clin. Neurophysiol. Off. J. Int. Fed. Clin. Neurophysiol. 110 (8), 1325-1328 (1999).
- Gosseries, O., Sarasso, S., et al. On the Cerebral Origin of EEG Responses to TMS: Insights From Severe Cortical Lesions. Brain Stimulat. 8 (1), 142-149 (2015).
- Premoli, I., Castellanos, N., et al. TMS-EEG signatures of GABAergic neurotransmission in the human cortex. J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 34 (16), 5603-5612 (2014).
- Farzan, F., Barr, M. S., et al. Evidence for gamma inhibition deficits in the dorsolateral prefrontal cortex of patients with schizophrenia. Brain J. Neurol. 133 (Pt 5), 1505-1514 (2010).
- Wang, J. X., Rogers, L. M., et al. Targeted enhancement of cortical-hippocampal brain networks and associative memory. Science 345 (6200), 1054-1057 (2014).
