Évaluation neurophysiologique permanente des muscles des membres inférieurs après un AVC
Summary
Ce protocole décrit le processus d’évaluation neurophysiologique des muscles des membres inférieurs, tibialis antérieur et soléaire, en position debout à l’aide de la SMT chez les personnes après un AVC. Cette position offre une plus grande probabilité de provoquer une réponse TMS post-AVC et permet l’utilisation d’une puissance de stimulateur réduite lors des évaluations neurophysiologiques.
Abstract
La stimulation magnétique transcrânienne (SMT) est un outil couramment utilisé pour mesurer le comportement des circuits moteurs dans les populations saines et neurologiquement altérées. La SMT est largement utilisée pour étudier le contrôle moteur et la réponse à la neuroréadaptation des membres supérieurs. Cependant, la SMT a été moins utilisée dans l’étude du contrôle moteur postural et spécifique à la marche des membres inférieurs. L’utilisation limitée et les défis méthodologiques supplémentaires des évaluations de la SMT des membres inférieurs ont contribué au manque de cohérence des procédures de SMT des membres inférieurs dans la littérature. Inspiré par la diminution de la capacité d’enregistrer les potentiels évoqués moteurs (MEP) de la SMT des membres inférieurs, ce rapport méthodologique détaille les étapes permettant des évaluations de la SMT post-AVC dans une posture debout. La posture debout permet l’activation du système neuromusculaire, reflétant un état plus proche de l’état du système pendant les tâches posturales et de marche. À l’aide de plaques de force à double sommet, nous avons demandé aux participants de répartir également leur poids entre leurs jambes parétiques et non parétiques. Une rétroaction visuelle de la répartition du poids des participants a été fournie. À l’aide d’un logiciel de guidage d’images, nous avons délivré des impulsions TMS simples via une bobine à double cône aux hémisphères lésionnés et non lésionnés des participants et mesuré la réponse corticomotrice des muscles tibialis antérieur et soléaire parétiques et non parétiques. La réalisation d’évaluations en position debout a augmenté le taux de réponse TMS et a permis d’utiliser les intensités de stimulation inférieures par rapport à la position assise / repos standard. L’utilisation de ce protocole TMS peut fournir une approche commune pour évaluer la réponse corticomotrice des membres inférieurs après un AVC lorsque la neuroréadaptation des troubles posturaux et de la marche est intéressante.
Introduction
La stimulation magnétique transcrânienne (SMT) est un instrument utilisé pour mesurer le comportement des circuits neuronaux. La majorité des examens de TMS axés sur l’étude du contrôle et de la performance motrices ont été menés dans les membres supérieurs. Le déséquilibre entre les études sur les membres supérieurs et inférieurs est en partie dû aux défis supplémentaires liés à la mesure de la réponse corticomotrice des membres inférieurs (CMR). Certains de ces obstacles méthodologiques comprennent les représentations corticales plus petites des muscles des membres inférieurs dans le cortex moteur et l’emplacement plus profond des représentations par rapport au cuir chevelu1. Dans les populations atteintes de lésions neurologiques, des obstacles supplémentaires sont également présents. Par exemple, environ la moitié des personnes après un AVC ne montrent aucune réponse à la SMT au repos dans les muscles des membres inférieurs2,3. L’absence de réponse post-AVC à la SMT est même observée lorsque les patients maintiennent un certain contrôle volontaire des muscles, indiquant au moins un tractus corticospinal partiellement intact.
L’absence de réponses mesurables à la SMT avec une fonction motrice maintenue contribue à notre compréhension réduite du contrôle moteur postural et spécifique à la marche post-AVC et des effets neurophysiologiques de la neuroréadaptation. Cependant, certains des défis des évaluations neurophysiologiques post-AVC des membres inférieurs ont été surmontés. Par exemple, une bobine à double cône peut être utilisée pour activer de manière fiable les motoneurones des membres inférieurs situés profondément dans la fissure interhémisphérique1. La bobine à double cône produit un champ magnétique plus grand et plus fort qui pénètre plus profondément dans le cerveau que la bobine de huit plus couramment utilisée4. Un autre changement méthodologique qui peut être mis en œuvre pour augmenter la réactivité à la TMS est la mesure de la CMR lors d’une légère contraction volontaire5. Généralement, cette contraction est effectuée à un niveau prédéterminé de couple articulaire volontaire maximal ou d’activité musculaire électromyographique maximale (EMG). La stimulation nerveuse périphérique peut également être utilisée pour provoquer une réponse musculaire maximale et l’EMG enregistré de cette réponse peut être utilisé pour définir l’activation volontaire ciblée du muscle.
Effectuer une évaluation de la SMT après un AVC pendant la contraction musculaire active est assez courant dans les membres supérieurs où les tâches isométriques peuvent imiter les activités fonctionnelles, par exemple, saisir / tenir des objets. En revanche, la marche est accomplie par l’activation bilatérale de plusieurs groupes musculaires via des structures corticales, sous-corticales et de la moelle épinière et nécessite une activation musculaire posturale pour résister aux effets de la gravité. Cet état d’activation n’est probablement pas reflété lors de la mesure de muscles isolés produisant une contraction isométrique. Plusieurs études antérieures visant à comprendre le contrôle moteur postural et spécifique à la marche ont donné des impulsions TMS alors que les participants marchaient6,7,8 et se tenaientdebout9,10,11,12,13,14,15 . La mesure de la CMR en position verticale permet l’activation des muscles posturaux et des composants sous-corticaux des réseaux de contrôle moteur postural et de la démarche. À ce jour, il n’y a eu aucun rapport d’évaluation de la SMT debout chez les personnes après un AVC.
Cette étude propose une méthodologie standardisée, construite sur le corpus existant de la littérature des méthodes TMS permanentes6,7,8,9,10,11,12,13 ,14,15, pour l’évaluation TMS debout de la CMR post-AVC. Cette méthodologie peut être utilisée par les groupes de recherche qui étudient, mais sans s’y limiter, les déficits posturaux et le contrôle moteur spécifique à la marche après l’AVC et établir une plus grande cohérence des procédures tmS. Le but de cette étude méthodologique était de déterminer si des évaluations TMS debout sont réalisables chez les personnes ayant un AVC présentant des troubles modérés de la marche. Nous avons émis l’hypothèse que la réalisation d’évaluations en position debout augmenterait 1) la probabilité de provoquer une réponse mesurable (potentiel évoqué moteur, MEP) et 2) que la puissance / intensité du stimulateur utilisée pour effectuer des évaluations TMS debout serait inférieure à celle des évaluations habituellement effectuées en position assise / au repos. Nous croyons que la réussite et l’utilisation généralisée de ce protocole peuvent conduire à une meilleure compréhension des aspects neurophysiologiques du contrôle moteur postural postural et spécifique à la marche post-AVC et des effets de la neuroréadaptation.
Protocol
Representative Results
Discussion
Le protocole expérimental a été bien toléré par la plupart des participants. Une personne n’a pas été en mesure de terminer l’évaluation de la SMT debout en raison d’ulcères de décubitus préexistants secondaires à des complications diabétiques et de problèmes orthopédiques impliquant une douleur préexistante au genou. La quantité de chargement/déchargement du poids corporel des jambes était minime. Cependant, il y avait, en moyenne, une force vers le bas légèrement plus grande mesurée lors de …
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Les auteurs tiennent à remercier M. Brian Cence et Mme Alyssa Chestnut pour leur contribution au recrutement des participants et à la collecte de données.
Le financement de ce projet a été fourni en partie par un prix de développement technique du NIH National Center for Neuromodulation for Rehabilitation (NM4R) (HD086844) et par le prix de développement de carrière en recherche et développement en réadaptation des anciens combattants 1 (RX003126) et le prix du mérite (RX002665).
Le contenu de ce rapport ne représente pas les points de vue du département des Anciens Combattants des États-Unis, des National Institutes of Health des États-Unis ou du gouvernement des États-Unis.
Materials
| Data Acquisition Software | MathWorks | MatLab | The custom data collection program was written in Matlab. However, other software/hardware providers can be used (e.g. National Instruments, AD Instruments, CED Spike2 or Signal) |
| Double-cone coil | Magstim | D110 | Double-cone coil for TMS pulse delivery |
| Dual force plate | Advanced Mechanical Technology Inc (AMTI) | Dual-top Accusway | Force plate used to measure force/weight distrobution under each leg independently. |
| Dual-pulse TMS | Magstim | Bistim 200 | Connects two Magstim 200 units together for dual-pulse applications |
| EMG pre-amplifiers | Motion Labs Inc | MA-422 | Preamplifiers for disposable surface EMG electrodes |
| EMG system | Motion Labs Inc | MA400 | EMG system for data collection |
| Neuronavigation System | Rogue Research | Brainsight | Software and hardware used to ensure consistent placement/delivery of magnetic stimulations. Marking the stimulation location on a participant's head or on a place showercap can also be used in the absence of neuronavigational software. |
| Recruitment Database | N/A | N/A | Electronic database including names of possible individuals who are eligble for your studies. |
| TMS unit (x2) | Magstim | Magstim 200 | Delivers TMS pulses |
References
- Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
- Sivaramakrishnan, A., Madhavan, S. Absence of a transcranial magnetic stimulation-induced lower limb corticomotor response does not affect walking speed in chronic stroke survivors. Stroke. 49 (8), 2004-2007 (2018).
- Kindred, J. H., et al. Individualized responses to ipsilesional high-frequency and contralesional low-frequency rTMS in chronic stroke: A pilot study to support the individualization of neuromodulation for rehabilitation. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 578127 (2020).
- Lu, M., Ueno, S. Comparison of the induced fields using different coil configurations during deep transcranial magnetic stimulation. PLoS One. 12 (6), 0178422 (2017).
- Hess, C. W., Mills, K. R., Murray, N. M. Responses in small hand muscles from magnetic stimulation of the human brain. The Journal of Physiology. 388, 397-419 (1987).
- Petersen, N., Christensen, L. O., Nielsen, J. The effect of transcranial magnetic stimulation on the soleus H reflex during human walking. The Journal of Physiology. 513, 599-610 (1998).
- Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
- Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
- Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
- Lavoie, B. A., Cody, F. W., Capaday, C. Cortical control of human soleus muscle during volitional and postural activities studied using focal magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 103 (1), 97-107 (1995).
- Soto, O., Valls-Solé, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
- Kesar, T. M., Eicholtz, S., Lin, B. J., Wolf, S. L., Borich, M. R. Effects of posture and coactivation on corticomotor excitability of ankle muscles. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (1), 131-146 (2018).
- Nandi, T., et al. In standing, corticospinal excitability is proportional to COP velocity whereas M1 excitability is participant-specific. Frontiers in Human Neuroscience. 12, 303 (2018).
- Tokuno, C. D., Keller, M., Carpenter, M. G., Márquez, G., Taube, W. Alterations in the cortical control of standing posture during varying levels of postural threat and task difficulty. Journal of Neurophysiology. 120 (3), 1010-1016 (2018).
- Mouthon, A., Taube, W. Intracortical inhibition increases during postural task execution in response to balance training. Neurosciences. 401, 35-42 (2019).
- Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral assessment of the corticospinal pathways of the ankle muscles using navigated transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments: JoVE. (144), (2019).
- Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
- Tankisi, H., et al. Standards of instrumentation of EMG. Clinical Neurophysiology. 131 (1), 243-258 (2020).
- Mishory, A., et al. The maximum-likelihood strategy for determining transcranial magnetic stimulation motor threshold, using parameter estimation by sequential testing is faster than conventional methods with similar precision. The Journal of ECT. 20 (3), 160-165 (2004).
- Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. The Journal of ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
- McNemar, Q. Note on the sampling error of the difference between correlated proportions or percentages. Psychometrika. 12 (2), 153-157 (1947).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- McDonnell, M. N., Stinear, C. M. TMS measures of motor cortex function after stroke: A meta-analysis. Brain Stimulation. 10 (4), 721-734 (2017).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. The Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
- Chen, G., Patten, C., Kothari, D. H., Zajac, F. E. Gait differences between individuals with post-stroke hemiparesis and non-disabled controls at matched speeds. Gait & Posture. 22 (1), 51-56 (2005).
- Knarr, B. A., Reisman, D. S., Binder-Macleod, S. A., Higginson, J. S. Understanding compensatory strategies for muscle weakness during gait by simulating activation deficits seen post-stroke. Gait & Posture. 38 (2), 270-275 (2013).
- Ammann, C., et al. A framework to assess the impact of number of trials on the amplitude of motor evoked potentials. Scientific Reports. 10 (1), 21422 (2020).
