Stående neurofysiologisk bedömning av nedre extremitetsmusklerna efter stroke
Summary
Detta protokoll beskriver processen för att utföra en neurofysiologisk bedömning av nedre änden muskler, tibialis främre och soleus, i en stående position med TMS hos personer efter stroke. Denna position ger en större sannolikhet att framkalla ett TMS-svar efter stroke och möjliggör användning av minskad stimulatorkraft under neurofysiologiska bedömningar.
Abstract
Transkraniell magnetisk stimulering (TMS) är ett vanligt verktyg som används för att mäta beteendet hos motorkretsar i friska och neurologiskt nedsatta populationer. TMS används i stor utsträckning för att studera motorisk kontroll och svaret på neurorehabilitation av de övre extremiteterna. TMS har dock använts mindre i studien av nedre änden postural och gång-specifika motorkontroll. Den begränsade användningen och de ytterligare metodologiska utmaningarna med nedre änden TMS bedömningar har bidragit till bristen på konsekvens i nedre änden TMS förfaranden i litteraturen. Inspirerad av den minskade förmågan att registrera nedre änden TMS motor framkallade potentialer (MEP), beskriver denna metodologiska rapport steg för att möjliggöra TMS-bedömningar efter stroke i en stående hållning. Stående hållning möjliggör aktivering av det neuromuskulära systemet, vilket återspeglar ett tillstånd som mer liknar systemets tillstånd under posturala och gångande uppgifter. Med hjälp av dubbla kraftplattor instruerade vi deltagarna att fördela sin vikt lika mellan sina paretiska och icke-paretiska ben. Visuell återkoppling av deltagarnas viktfördelning gavs. Med hjälp av bild vägledning programvara, levererade vi enda TMS pulser via en dubbel-kon spole till deltagarnas lesionerade och icke-lesionerade halvklot och mätte corticomotor svar av paretic och icke-paretic tibialis främre och soleus muskler. Genom att göra bedömningar i stående ställning ökade TMS-svarsfrekvensen och tillät användning av de lägre stimuleringsintensiteterna jämfört med standardställningen för sittande/viloläge. Användning av detta TMS protokoll kan ge en gemensam metod för att bedöma den nedre änden corticomotor svar post-stroke när neurorehabilitation av postural och gång nedskrivningar är av intresse.
Introduction
Transkraniell magnetisk stimulering (TMS) är ett instrument som används för att mäta beteendet hos neurala kretsar. Majoriteten av TMS undersökningar med fokus på studier av motorisk kontroll/prestanda har genomförts i de övre extremiteterna. Obalansen mellan de övre och nedre extremitetsstudierna beror delvis på de ytterligare utmaningarna vid mätning av den nedre änden kortikomotorsvar (CMR). Några av dessa metodologiska hinder inkluderar de mindre närrepresentationerna av de nedre extremitetsmusklerna i motorbarken och representationernas djupare placering i förhållande till hårbotten1. I populationer med neurologiska skador finns det också ytterligare hinder. Till exempel visar ungefär hälften av individerna efter stroke inget svar på TMS i vila i nedre extremitetsmusklerna2,3. Bristen på post-stroke svar på TMS ses även när patienter upprätthåller viss viljestyrka kontroll av musklerna, vilket indikerar åtminstone en delvis intakt corticospinal skrifter.
Bristen på mätbara TMS svar med bibehållen motorisk funktion bidrar till vår minskade förståelse av post-stroke postural och gång-specifika motor kontroll och neurofysiologiska effekterna av neurorehabilitation. Några av utmaningarna med nedre änden efter stroke neurofysiologiska bedömningar har dock övervunnits. Till exempel kan en dubbelkonspole användas för att tillförlitligt aktivera de nedre extremitetsmotoneuronerna som ligger djupt i den interhemispheric sprickan1. Dubbelkonspolen producerar ett större och starkare magnetfält som tränger djupare in i hjärnan än den vanligare siffran på åtta spole4. En annan metodisk förändring som kan genomföras för att öka lyhördheten för TMS är att mäta CMR under en liten frivillig sammandragning5. I allmänhet utförs denna sammandragning på en förutbestämd nivå av antingen maximalt frivilligt led vridmoment eller maximal elektromyografisk (EMG) muskelaktivitet. Perifer nerv stimulering kan också användas för att framkalla ett maximalt muskelsvar och den registrerade EMG av detta svar kan användas för att ställa in den riktade frivilliga aktiveringen av muskeln.
Att utföra TMS-bedömning efter stroke under aktiv muskelkontraktion är ganska vanligt i de övre extremiteterna där isometriska uppgifter kan efterlikna funktionella aktiviteter, till exempel grepp/ innehav av föremål. Däremot uppnås promenader genom bilateral aktivering av flera muskelgrupper via när, subkortikala och ryggmärgsstrukturer och kräver postural muskelaktivering för att motstå effekterna av gravitationen. Detta aktiveringstillstånd återspeglas sannolikt inte när man mäter isolerade muskler som producerar en isometrisk sammandragning. Flera tidigare studier inriktade på att förstå postural och gångspecifik motorstyrning har levererat TMS-pulser medan deltagarna gick6,7,8 och stod9,10,11,12,13,14,15 . Mätningen av CMR i upprätt läge möjliggör aktivering av posturala muskler och subkortikala komponenter i postural- och gångmotorstyrningsnätverken. Hittills har det inte förekommit några rapporter om att utföra stående TMS-bedömningar hos individer efter stroke.
Denna studie föreslår en standardiserad metodik, byggd på den befintliga litteraturen av stående TMS-metoder6,7,8,9,10,11,12,13,14,15, för stående TMS-bedömning av CMR efter stroke. Denna metodik kan användas av forskargrupper som studerar, men inte begränsat till, posturala underskott och gångspecifik motorisk kontroll efter stroke och etablera större konsekvens i TMS-procedurer. Syftet med denna metodologiska undersökning var att avgöra om stående TMS bedömningar är genomförbara hos individer efter stroke med måttlig gång nedskrivningar. Vi antog att utföra bedömningar i stående position skulle 1) öka sannolikheten för att framkalla ett mätbart svar (motor framkallade potential, parlamentsledamot) och 2) att stimulatorkraften /intensiteten som används för att utföra stående TMS-bedömningar skulle vara lägre än för de vanligtvis utförda sittande / vilobedömningarna. Vi tror att framgångsrika slutförande och utbredd användning av detta protokoll kan leda till en större förståelse av de neurofysiologiska aspekterna av posturala och gång-specifika motor kontroll och effekterna av neurorehabilitation.
Protocol
Representative Results
Discussion
Det experimentella protokollet tolererades väl av de flesta deltagare. En individ kunde inte slutföra den stående TMS utvärdering på grund av att befintliga decubitus magsår sekundärt till diabetiker komplikationer och ortopediska frågor som omfattar befintliga knä smärta. Mängden lastning/lossning av kroppsvikt från benen var minimal. Det fanns dock i genomsnitt en något större nedåtgående kraft mätt under tillämpningen av TMS-pulserna. Detta beror sannolikt på spolens vikt och det nedåttryck som utr…
Divulgations
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Författarna vill uppmärksamma Mr. Brian Cence och Mrs. Alyssa Chestnut för deras bidrag till deltagarrekrytering och datainsamling.
Finansieringen av detta projekt tillhandahölls delvis av en teknisk utvecklingsutmärkelse från NIH National Center for Neuromodulation for Rehabilitation (NM4R) (HD086844) och av Veteran’s Affairs Rehabilitation Research and Development Career Development Award 1 (RX003126) och Merit award (RX002665).
Innehållet i denna rapport representerar inte åsikterna från U.S. Department of Veterans Affairs, U.S. National Institutes of Health eller USA: s regering.
Materials
| Data Acquisition Software | MathWorks | MatLab | The custom data collection program was written in Matlab. However, other software/hardware providers can be used (e.g. National Instruments, AD Instruments, CED Spike2 or Signal) |
| Double-cone coil | Magstim | D110 | Double-cone coil for TMS pulse delivery |
| Dual force plate | Advanced Mechanical Technology Inc (AMTI) | Dual-top Accusway | Force plate used to measure force/weight distrobution under each leg independently. |
| Dual-pulse TMS | Magstim | Bistim 200 | Connects two Magstim 200 units together for dual-pulse applications |
| EMG pre-amplifiers | Motion Labs Inc | MA-422 | Preamplifiers for disposable surface EMG electrodes |
| EMG system | Motion Labs Inc | MA400 | EMG system for data collection |
| Neuronavigation System | Rogue Research | Brainsight | Software and hardware used to ensure consistent placement/delivery of magnetic stimulations. Marking the stimulation location on a participant's head or on a place showercap can also be used in the absence of neuronavigational software. |
| Recruitment Database | N/A | N/A | Electronic database including names of possible individuals who are eligble for your studies. |
| TMS unit (x2) | Magstim | Magstim 200 | Delivers TMS pulses |
References
- Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
- Sivaramakrishnan, A., Madhavan, S. Absence of a transcranial magnetic stimulation-induced lower limb corticomotor response does not affect walking speed in chronic stroke survivors. Stroke. 49 (8), 2004-2007 (2018).
- Kindred, J. H., et al. Individualized responses to ipsilesional high-frequency and contralesional low-frequency rTMS in chronic stroke: A pilot study to support the individualization of neuromodulation for rehabilitation. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 578127 (2020).
- Lu, M., Ueno, S. Comparison of the induced fields using different coil configurations during deep transcranial magnetic stimulation. PLoS One. 12 (6), 0178422 (2017).
- Hess, C. W., Mills, K. R., Murray, N. M. Responses in small hand muscles from magnetic stimulation of the human brain. The Journal of Physiology. 388, 397-419 (1987).
- Petersen, N., Christensen, L. O., Nielsen, J. The effect of transcranial magnetic stimulation on the soleus H reflex during human walking. The Journal of Physiology. 513, 599-610 (1998).
- Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
- Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
- Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
- Lavoie, B. A., Cody, F. W., Capaday, C. Cortical control of human soleus muscle during volitional and postural activities studied using focal magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 103 (1), 97-107 (1995).
- Soto, O., Valls-Solé, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
- Kesar, T. M., Eicholtz, S., Lin, B. J., Wolf, S. L., Borich, M. R. Effects of posture and coactivation on corticomotor excitability of ankle muscles. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (1), 131-146 (2018).
- Nandi, T., et al. In standing, corticospinal excitability is proportional to COP velocity whereas M1 excitability is participant-specific. Frontiers in Human Neuroscience. 12, 303 (2018).
- Tokuno, C. D., Keller, M., Carpenter, M. G., Márquez, G., Taube, W. Alterations in the cortical control of standing posture during varying levels of postural threat and task difficulty. Journal of Neurophysiology. 120 (3), 1010-1016 (2018).
- Mouthon, A., Taube, W. Intracortical inhibition increases during postural task execution in response to balance training. Neurosciences. 401, 35-42 (2019).
- Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral assessment of the corticospinal pathways of the ankle muscles using navigated transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments: JoVE. (144), (2019).
- Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
- Tankisi, H., et al. Standards of instrumentation of EMG. Clinical Neurophysiology. 131 (1), 243-258 (2020).
- Mishory, A., et al. The maximum-likelihood strategy for determining transcranial magnetic stimulation motor threshold, using parameter estimation by sequential testing is faster than conventional methods with similar precision. The Journal of ECT. 20 (3), 160-165 (2004).
- Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. The Journal of ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
- McNemar, Q. Note on the sampling error of the difference between correlated proportions or percentages. Psychometrika. 12 (2), 153-157 (1947).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- McDonnell, M. N., Stinear, C. M. TMS measures of motor cortex function after stroke: A meta-analysis. Brain Stimulation. 10 (4), 721-734 (2017).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. The Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
- Chen, G., Patten, C., Kothari, D. H., Zajac, F. E. Gait differences between individuals with post-stroke hemiparesis and non-disabled controls at matched speeds. Gait & Posture. 22 (1), 51-56 (2005).
- Knarr, B. A., Reisman, D. S., Binder-Macleod, S. A., Higginson, J. S. Understanding compensatory strategies for muscle weakness during gait by simulating activation deficits seen post-stroke. Gait & Posture. 38 (2), 270-275 (2013).
- Ammann, C., et al. A framework to assess the impact of number of trials on the amplitude of motor evoked potentials. Scientific Reports. 10 (1), 21422 (2020).
