A estimulação magnética transcraniana de pulso único sobre o córtex motor primário, a neuronavigação e o registro de atividade eletromiográfica dos músculos das mãos foram utilizadas neste estudo para explorar a excitabilidade corticospinal enquanto os participantes observavam sequências de ação.
Este estudo utilizou a técnica de estimulação magnética transcraniana/potencial evocado motor (TMS/MEP) para identificar quando a tendência automática de espelhar a ação de outra pessoa se torna simulação antecipatória de um ato complementar. O TMS foi entregue ao córtex motor primário esquerdo correspondente à mão para induzir o mais alto nível de atividade do MEP a partir do abduzidor digiti minimi (ADM; o músculo que serve o abdução do dedo mindinho) bem como o primeiro interosseu dorsal (IDF; os músculos de flexão/extensão do dedo indicador do músculo. Um sistema de neuronavigação foi utilizado para manter a posição da bobina TMS, e a atividade eletromiográfica (EMG) foi registrada a partir dos músculos ADM e FDI direito. Produzindo dados originais no que diz respeito à ressonância motora, a técnica combinada TMS/MEP levou a pesquisa sobre o mecanismo de acoplamento percepção-ação um passo adiante. Especificamente, ele respondeu às perguntas de como e ao observar as ações de outra pessoa produz facilitação motora nos músculos correspondentes de um espectador e de que forma a excitabilidade corticospinal é modulada em contextos sociais.
Nos últimos dez anos, a pesquisa em neurociência modificou em grande parte a visão tradicional do sistema motor. Uma quantidade considerável de dados sugere que observar os movimentos do corpo de outra pessoa ativa representações motoras no cérebro do espectador (por exemplo,1-3). Esses estudos mostraram que o córtex motor de um observador replica dinamicamente as ações sendo observadas como se estivessem sendo executadas pelo próprio espectador. A estimulação magnética transcraniana (TMS) é útil para avaliar a excitabilidade corticospinal (CS) com uma resolução temporal relativamente alta, a fim de rastrear mudanças de excitabilidade enquanto alguém observa outra pessoa realizando uma ação.
O princípio fundamental do funcionamento do TMS é que uma corrente elétrica primária em mudança em uma bobina de estimulação produz um campo magnético em mudança, o que, por sua vez, induz um fluxo secundário de corrente elétrica em condutores próximos, neste caso, tecido cortical, conforme prescrito pela lei4de Faraday. O cérebro é um condutor inhomogêgógeno composto por matéria branca, matéria cinzenta e fluido espinhal cerebral com condutividades 0,48, 0,7 e 1,79 S/m,respectivamente 5. A análise mostra que, para efeitos de estimulação magnética, o cérebro pode ser tratado como um condutor homogêneo5. A despolarização dos neurônios é produzida em virtude da corrente induzida. No centro do processo está a transferência de carga através da membrana nervosa proporcional para elevar seu potencial intracelular cerca de 30-40 mV. No ponto em que íons positivos são levados para uma célula nervosa, seu potencial intracelular aumentará, e se o aumento for suficiente, um potencial de ação resulta5. Priori e seus colegas6 foram os primeiros a mostrar que uma corrente fraca poderia modular a excitabilidade do córtex motor humano, medida pela amplitude do potencial criado pelo motor (MPE) da TMS. Grande parte do trabalho envolvendo estimulação magnética do córtex motor humano tem, de fato, focado nas respostas EMG nos músculos intrínsecos da mão7. Em 2004, Uozomi e seus colegas8 descobriram que a spTMS sobre a área 44 poderia facilmente interromper os movimentos das mãos orientadas para o alvo e produziu potencial de evocação motora dos músculos das mãos. A área humana 44 tem efeitos facilitadores e inibitórios sobre os movimentos tônicos e afásicos dos dedos9-10, e tem projeções corticospinais de condução rápida direta.
A primeira evidência de que a excitabilidade da CS é modulada não apenas durante os movimentos voluntários, mas também durante a observação da ação foi produzida por Fadiga e colegas em 19953. O TMS foi aplicado nas áreas manuais dos cortices motores primários (M1) e os MEPs foram registrados a partir de músculos da mão contralateral, enquanto um voluntário foi instruído a observar movimentos transitivos e intransitivos (os primeiros são direcionados ao objetivo, estes últimos não são). A amplitude dos meps registrados a partir dos músculos opponens pollicis (OP) e FDI foi aumentada durante a observação das ações de apreensão em relação à registrada em condições de controle. A questão surgiu assim: os músculos que são facilitados durante a observação de ação são os mesmos utilizados durante a execução da ação? As respostas emG nos músculos da mão registradas enquanto um objeto estava sendo apreendido e durante os movimentos de elevação do braço foram encontradas para replicar exatamente o padrão de MEPs provocado pelo TMS durante a observação da ação. Alguns grupos de pesquisa foram capazes de repetir esses mesmos experimentos e projetaram outros11-16.
Durante a observação da ação, o sistema motor do observador na prática “ressoa” com os movimentos observados e simula sob limiar essas ações de forma estritamente congruente. Como os músculos envolvidos no observador são os mesmos que estão sendo utilizados pela pessoa que realiza a ação, eles são temporalmente acoplado à dinâmica da ação observada. Em 2001, Gangitano e colegas demonstraram que o sistema de correspondência execução-observação está ligado à ação observada mesmo em termos de sua codificação temporal17. As amplitudes do MEP tornam-se maiores à medida que a abertura do dedo aumenta e menor durante a fase de fechamento. Clark et al. 18 se propustou a avaliar a especificidade da facilitação corticospinal (CS) enquanto os participantes observavam, eram convidados a imaginar, ou observavam ações que mais tarde teriam que realizar. Esses investigadores relataram que não parecia haver diferenças estatisticamente significativas nessas três condições.
Há pelo menos duas hipóteses que explicam a facilitação do MEP induzida pela observação da ação. De acordo com o primeiro, o aprimoramento da excitabilidade M1 é produzido através de conexões cortico-cortica excitatórias. Segundo o segundo, a TMS revela, através de voleios descendentes de CS, uma facilitação de motoneurons (MNs). As modulações nas amplitudes de MEP causadas por variações na excitabilidade de M1 ou MNs não podem ser distinguidas. Como Baldissera et al. 19 queriam investigar a excitabilidade da medula espinhal ligada à facilitação do MEP, decidiram medir a amplitude do reflexo de Hoffmann (evocado por estimular as fibras diferentes nos nervos periféricos) nos músculos do antebraço flexionador do dedo, enquanto os voluntários observavam ações manuais direcionadas ao objetivo. Eles relataram que, enquanto a modulação da excitabilidade cortical imitava de perto os movimentos observados como se estes estivessem sendo realizados pelo observador, a excitabilidade da medula espinhal parecia ser recíproca modulada. Esses investigadores consideraram o efeito uma expressão de um mecanismo que bloqueia a execução de ações observadas. A modulação dos potenciais motores evocados pelo TMS durante a observação de ação3,20,21 parece ser específica, então, para os músculos envolvidos na execução de uma ação3 e segue, de forma antecipatória22, o mesmo padrão de ativação temporal17,23. Nesse sentido, Urgesi e seus colegas24,25 recentemente descobriram que a observação das fases iniciais e médias das ações de apreensão gerou uma facilitação motora significativamente maior do que observar suas posturas finais. A facilitação do motor foi máxima para os instantâneos evocando ações contínuas, mas incompletas. Os resultados fornecem evidências convincentes de que o componente frontal do sistema de correspondência observação-execução desempenha um papel importante na codificação preditiva dos comportamentos motores dos outros.
É, no entanto, inegável que a interação bem sucedida no mundo real muitas vezes requer ações complementares e não emulativas26 e que a imitação nem sempre é uma resposta eficaz ou apropriada à observação da ação. Nos casos em que, por exemplo, alguém entrega a outra pessoa uma caneca sendo segurada por sua alça, todos sabemos que o receptor vai, sem pensar, pegar a caneca com um gesto de mão inteiro (o único que seria apropriado nesta situação). Pouco se sabe sobre como a tendência inflexível de combinar ações observadas em nosso sistema motor pode ser conciliada com o pedido de preparar respostas não idênticas. Nesse sentido, alguns pesquisadores mostraram que os efeitos automáticos do espelhamento podem ser abolidos após treinamento incompatível: as respostas espelhadas e contra-espelhos parecem seguir o mesmo curso de tempo27,28. Curiosamente, em contraste com estudos anteriores, os MEPs induzidos pelo SPTMS foram recentemente utilizados para avaliar a ativação corticospinal espontânea, enquanto os videoclipes evocando gestos complementares emulativos ou não identificáveis estavam sendo simplesmente observados29,30. Os resultados mostraram uma mudança natural de uma ação emulativa para uma ação relacionada ao contexto na atividade corticospinal. Um mecanismo de correspondência no início de uma sequência de ação se transformou em um complemento se um pedido de ação recíproca se tornasse evidente.
Capitalizando esses resultados, o presente estudo foi concebido para determinar especificamente, utilizando a técnica combinada TMS/MEP, em que estágio a mudança espontânea da emulação para a reciprocidade ocorre quando a observação da ação evoca uma resposta complementar. Os meps foram então registrados em cinco momentos diferentes da sequência dos músculos das mãos FDI e ADM. Nós imaginamos que os meps registrados no momento em que o observador inicialmente percebe uma garra inteira pode provocar a facilitação dos músculos ADM e FDI, porque esses músculos são geralmente recrutados para tal aderência. Por outro lado, quando o gesto observado provoca um gesto complementar não-identificável (ou seja, um PG) no observador, apenas os MEPs registrados do músculo FDI devem revelar um aumento acentuado na ativação. Isso porque o PG não implica o recrutamento do músculo ADM. Prevemos também que quando a ação observada não transmite qualquer significado social, simples efeitos de facilitação simétrica devem surgir durante toda a sequência de ação.
Os passos mais críticos na medição da modulação em excitabilidade de CS em humanos durante a observação de ação são: 1) projetar/filmar clipes de vídeo que induzem uma tendência de ação em um observador antecipando respostas emulativas e complementares; 2) determinar os eventos cinemáticos caracterizando as diversas fases das ações do modelo para estimulação de TMS de bloqueio de tempo em conformidade; 3) identificar a posição ideal do couro cabeludo para cada músculo da mão e manter um posicionamento consistente durante todo o experimento; 4) registrar corretamente a atividade EMG dos músculos estimulados.
Estudos anteriores utilizando a técnica TMS/MEP mostraram que a ativação corticospinal resultante da observação de ação não possui invariavelmente viés imitativo, mas, dependendo de fatores contextuais, também pode ser acionada para ações complementares29,30. Estudos de TMS de pulso único demonstraram que observar uma sequência de ação em duas etapas em que uma solicitação complementar é incorporada solicita uma mudança da emulação para a responsividade na atividade corticospinal dos participantes. Este estudo vai além ao mostrar quando exatamente a mudança ocorre e demonstra que os seres humanos são capazes de antecipar a intenção social de uma ação observando pistas cinemáticas precoces sinalizando a necessidade/solicitação de uma resposta complementar. Informações de movimento avançado são, de fato, suficientes para um observador fazer inferências sobre a intenção por trás dela. Os mecanismos subjacentes à observação da ação parecem então ser maleáveis, imediatos e sensíveis a pedidos complexos incorporados em contextos sociais. Pesquisas futuras continuarão a analisar se o processamento é serial ou paralelo. Estudos de neuroimagem que empregam paradigmas como o utilizado aqui poderão esclarecer ainda mais esse processo, delineando as redes corticais subjacentes à capacidade de passar da emulação para a reciprocidade.
Esses resultados também apontarão o caminho para futuras aplicações de técnicas TMS/EMG para estudar a excitabilidade do CS e a plasticidade do sistema motor. Inúmeros estudos já mostraram que as medidas de TMS da função do córtex motor são seguras, confiáveis e potencialmente úteis no cenário clínico40.46. Comparações longitudinais de amplitude do MEP poderiam, de fato, fornecer uma avaliação direta dos efeitos de plasticidade cortical motora.
Estudos recentes têm relatado que a observação da ação tem um efeito positivo na reabilitação pós-acidente vascular cerebral de déficits motores e pode ser benéficamente utilizada para reativar áreas motoras em indivíduos que precisam reabilitar o controle motor47. Uma estratégia de terapia de observação de ação complementar poderia, assim, ser desenvolvida, que faz uso da observação de gestos complementares para reativar habilidades motoras prejudicadas. Se, ao que parece, o comportamento motor é resultado de fatores internos e externos, a observação da ação deve ser incluída em protocolos de treinamento com o objetivo de reabilitar esse tipo de paciente. A observação das ações cotidianas, juntamente com a prática física, poderia abrir caminho para uma estratégia de reabilitação mais eficaz. Até agora, além disso, apenas medidas indiretas, como escalas funcionais ou subjetivas, têm sido utilizadas para avaliar a melhora clínica; no futuro, a avaliação TMS/EMG pode ser utilizada para medir a melhoria funcional desses pacientes.
Concluindo, este estudo delineia como e ao observar as ações de outra pessoa produz facilitação motora nos músculos correspondentes de um espectador e de que forma a excitabilidade corticospinal é modulada em contextos sociais. Também confirma que os potenciais motores evocados pela TMS são indicadores seguros e confiáveis de excitabilidade e modulação de CS durante a observação da ação.
The authors have nothing to disclose.
Luisa Sartori foi apoiada por uma bolsa da Università degli Studi di Padova, Bando Giovani Studiosi 2011, L. n.240/2010.
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