Using the <em>FishSim</em> Animation Toolchain to Investigate Fish Behavior: A Case Study on Mate-Choice Copying In Sailfin Mollies

Stefanie Gierszewski; Derek Baker; Klaus M&#252;ller; Jan-Marco H&#252;twohl; Klaus-Dieter Kuhnert; Klaudia Witte

doi:10.3791/58435

JoVE Journal > Behavior

Please note that all translations are automatically generated. Click here for the English version.

행동분석학

Met behulp van de FishSim animatie Toolchain te onderzoeken vis gedrag: een Case-studie over de keuze van de partner-kopiëren In Sailfin Mollies

Published: November 08, 2018

doi:

10.3791/58435

Stefanie Gierszewski, Derek Baker², Klaus Müller, Jan-Marco Hütwohl, Klaus-Dieter Kuhnert, Klaudia Witte

¹Research Group of Ecology and Behavioral Biology, Institute of Biology,University of Siegen, ²University of Calgary, ³Institute of Real-Time Learning Systems,University of Siegen

Summary

Met behulp van de roman FishSim animatie Toolchain, presenteren we een protocol voor niet-invasieve visuele manipulatie van voorlichting van het publiek in het kader van het partner-keuze kopiëren in sailfin mollies. FishSim Animatie Toolchain biedt een easy-to-use-raamwerk voor het ontwerp, de animatie en de presentatie van computer-geanimeerde vis stimuli voor gedrags experimenten met live test vis.

Abstract

In het laatste decennium, computer animaties voor dierlijk gedrag onderzoek in dienst gestegen vanwege haar vermogen om niet-gebeurt manipuleren het uiterlijk en gedrag van visuele stimuli, in vergelijking met het manipuleren van levende dieren. Hier presenteren we de FishSim animatie Toolchain, een software-kader ontwikkeld om onderzoekers te voorzien van een easy-to-use-methode voor de uitvoering van 3D computer animaties in behavioral experimenten met vis. De toolchain biedt sjablonen als u wilt maken virtuele 3D stimuli van vijf verschillende vissoorten. Prikkels zijn aanpasbaar in zowel de weergave en grootte, gebaseerd op foto’s genomen van levende vis. Meerdere prikkels kunnen worden geanimeerd door opname zwemmen paden in een virtuele omgeving met behulp van een video game controller. Het vergroten van normalisatie van het gesimuleerde gedrag, kan het pad bespeelde zwemmen verschillende prikkels worden overgespeeld. Meerdere animaties kunnen later worden georganiseerd in afspeellijsten en gepresenteerd op monitoren tijdens experimenten met levende vis.

In een case-studie met sailfin mollies (Poecilia latipinna) geven we een protocol over hoe doe een stuurman-keuze kopiëren experiment met FishSim. Wij gebruikt deze methode om te maken en animeren van virtuele mannetjes en vrouwtjes van de Virtuele Maquette en vervolgens presenteerde deze focal vrouwtjes om in te wonen een binaire keuze-experiment. Onze resultaten tonen aan dat computeranimatie kan worden gebruikt om te simuleren van virtuele vis in een experiment stuurman-keuze kopiëren te onderzoeken van de rol van vrouwelijke gravid plekken als een indicatie van de kwaliteit voor een vrouwelijke model in de stuurman-keuze kopiëren.

Toepassing van deze methode is niet beperkt tot kopiëren stuurman-keuze-experimenten, maar kan worden gebruikt in de verschillende experimentele designs. Toch zijn bruikbaarheid is afhankelijk van de visuele mogelijkheden van de studie-soorten en eerst moet valideren. Globaal, computer animaties bieden een hoge mate van controle en standaardisatie in experimenten en dragen het potentieel om te ‘verminderen’ en ‘Vervang’ live stimulans dieren alsmede over ‘verfijnen’ experimentele procedures.

Introduction

Onlangs, met behulp van moderne technieken voor het creëren van kunstmatige stimuli, zoals computer animaties en virtual reality, oogstte populariteit in onderzoek¹. Deze methoden bieden verschillende voordelen in vergelijking met klassieke experimentele benaderingen met live stimulans dieren¹^,². Computeranimatie kan niet-invasieve manipulatie van de verschijning (grootte, kleur) en gedrag van virtuele stimulans proefdieren. Bijvoorbeeld, werd de chirurgische verwijdering van het zwaard in mannelijke groene swordtails (Xiphophorus helleri) partner voorkeuren in vrouwtjes³ testen teruggegeven geen onnodige met behulp van computeranimatie in een latere studie over deze soorten⁴. Bovendien kunnen computer animaties maken fenotypen die slechts zelden worden aangetroffen in natuur⁵ Morfologische kenmerken van virtuele dieren kunnen zelfs buiten het natuurlijke verspreidingsgebied van die soorten⁴worden gewijzigd. Met name, is de mogelijke systematische manipulatie van gedrag een groot voordeel van computeranimatie, want het is bijna onmogelijk met levende dieren⁶^,⁷.

Verschillende technieken bestaan tot nu toe voor het maken van computer animaties. Eenvoudige tweedimensionale (2D) animaties meestal afkomstig zijn uit een afbeelding van een stimulus verplaatsen in slechts twee dimensies en met gemeenschappelijke software zoals MS PowerPoint⁸ of Adobe After Effects⁹kunnen worden gemaakt. Driedimensionale (3D) animaties, waarvoor meer geavanceerde 3D-graphics software modellering, kunnen de prikkel moet worden verplaatst in drie dimensies, toenemende mogelijkheden voor realistische en complexe fysieke beweging⁶^,⁷ ^, ¹⁰ ^, ¹¹ ^, ¹². zelfs virtuele realiteit designs die simuleren van een 3D-omgeving waar levende dieren navigeren zijn gebruikte¹³^,¹⁴. In een recente review Chouinard-Thuly et al. ² deze technieken één voor één te bespreken en wijzen op voor- en nadelen over hun uitvoering in onderzoek, die met name afhankelijk van het bestek van de studie en de visuele capaciteiten van het proefdier (zie “Bespreking”). Bovendien, Powell en Rosenthal¹⁵ adviseren over passende proefopzet en welke vragen kan worden aangesproken door gebruik te maken van kunstmatige prikkels in dierlijk gedrag onderzoek.

Aangezien maken van computeranimatie kan moeilijk en tijdrovend, ontstond de behoefte aan software te vereenvoudigen en standaardiseren het proces van animatie ontwerp. In deze studie, introduceren we de gratis en open-source FishSim animatie Toolchain¹⁶ (korte: FishSim; https://bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain/), een multidisciplinaire aanpak voor het combineren van biologie en informatica om deze behoeften. Vergelijkbaar met de eerder gepubliceerde gereedschap anyFish¹⁷^,¹⁸, de ontwikkeling van de toolchain gevolgd het doel om onderzoekers te voorzien van een easy-to-use-methode voor de uitvoering van geanimeerde 3D prikkels in experimenten met vis. Onze software bestaat uit een set van instrumenten die kunnen worden gebruikt om: (1) het maken van 3D virtuele vis (FishCreator), (2) animatie de zwemmen paden van de virtuele vissen met een video game controller (FishSteering), en (3) structureren en presenteren vooraf opgenomen animaties op monitoren te leven focal vis (FishPlayer). Onze toolchain biedt verschillende functies die zijn vooral handig voor het testen van in een binaire keuze situatie maar ook van toepassing op andere experimentele designs. Bovendien, de mogelijke animatie van twee of meer virtuele vis kunt de simulatie van scholende of verkering. Animaties zijn niet gebonden aan een specifieke stimulus maar met andere stimuli waardoor het kan veranderen het uiterlijk van een stimulans, maar haar gedrag constant kunnen worden overgespeeld. Het open-source karakter van de toolchain, evenals het feit dat het is gebaseerd op het besturingssysteem van de robot ROS (www.ros.org), hoge modulariteit van het systeem en bieden bijna eindeloze mogelijkheden om externe feedback apparaten (als de controller of een tracking systeem) en aan te passen de toolchain aan iemands eigen behoeften in onderzoek. Naast de sailfin molly, vier andere soorten worden momenteel bruikbaar: de Atlantische molly Poecilia mexicana, de guppy Poecilia reticulata, de Driedoornige stekelbaars Gasterosteus aculeatus en een cichlid Haplochromis spp. Nieuwe soorten kunnen worden gemaakt in een 3D grafische tool (b.v., Blender, www.blender.org) modellering. Te illustreren de werkstroom met FishSim en een protocol over hoe doe een experiment stuurman-keuze kopiëren met computeranimatie, we een casestudy met sailfin mollies uitgevoerd.

Keuze van de partner is een van de belangrijkste beslissingen die dieren in de geschiedenis van hun leven maken. Dieren geëvolueerd verschillende strategieën voor het vinden van de beste paring partners. Zij zich beroepen op persoonlijke informatie bij de beoordeling van potentieel paring partners zelfstandig, eventueel volgens vooraf bepaalde genetische voorkeuren voor een bepaalde fenotypische trait¹⁹^,²⁰. Ze kunnen echter ook observeren de keuze van de partner van soortgenoten en daarmee gebruik maken van overheidsinformatie²¹. Indien de waarnemer vervolgens besluit om te kiezen van de dezelfde mate (of het hetzelfde fenotype) als de waargenomen conspecific — het “model” — eerder gekozen, heet dit partner-keuze kopiëren (hierna afgekort als MCC)²²^,²³. Stuurman-keuze kopiëren is een vorm van sociaal leren en, vandaar, een niet-zelfstandige stuurman-keuze strategie²⁴, die is waargenomen in beide gewervelde dieren²⁵^,²⁶^,²⁷^,²⁸^, ²⁹ en ongewervelden³⁰^,³¹^,³². Tot nu toe MCC overwegend in vis werd bestudeerd en wordt gevonden onder laboratorium voorwaarden³³^,³⁴^,³⁵,^,³⁶,^,³⁷^,³⁸ zowel in de Wild³⁹^,⁴⁰^,⁴¹^,⁴². Stuurman-keuze kopiëren is vooral waardevol voor een individu als twee of meer potentiële paring partners zijn blijkbaar qua kwaliteit, en de keuze van een “goede” stuurman — in termen van het maximaliseren van fitness — is moeilijk te maken van⁴³. De kwaliteit van een vrouwelijke model zelf kan beïnvloeden of focal vrouwtjes haar keuze of niet⁴⁴^,⁴⁵^,⁴⁶^,⁴⁷kopiëren. Respectievelijk de vrouwelijke kwaliteit van “goed” of “slecht” model is toegeschreven aan haar min of meer verkeert in de stuurman keuze, bijvoorbeeld met betrekking tot de grootte en leeftijd⁴⁴^,⁴⁵^,⁴⁶, of doordat haar een conspecific of een heterospecific-⁴⁷. In sailfin mollies die de keuze van de partner van soortgenoten³⁹^,⁴⁸^,⁴⁹^,⁵⁰^,^{51 kopieert}, bleek dat de focal vrouwtjes zelfs de afwijzing van een man^{52 kopiëren}. Aangezien MCC wordt beschouwd als een belangrijke rol spelen in de evolutie van de fenotypische eigenschappen evenals speciatie en kruising²¹^,²³^,⁵³,^,⁵⁴, de gevolgen van het kopiëren van een ” valse”keuze kan worden enorm bij het verminderen van de geschiktheid van de kopieermachine⁵⁵. Als een persoon beslist te kopiëren van de keuze van een ander individu, dat het is belangrijk om te beoordelen of de waargenomen model een betrouwbare bron van informatie, dat wil zeggen is, dat het model zelf is het maken van een “goede” keuze als gevolg van hem of haar wordt goed ervaren in stuurman keuze. Hier rijst de vraag: welke visuele functies kunnen een betrouwbaar model kopiëren vanuit in sailfin molly vrouwtjes karakteriseren?

Een duidelijke visuele functie in vrouwelijke sailfin mollies en andere Poeciliids is de gravid plek (ook bekend als ‘anale spot’, ‘brood patch’ of ‘zwangerschap ter plaatse’). Dit darkly gepigmenteerde gebied in hun anale regio is afgeleid van de melanization van het weefsel voering de ovariële OSS-⁵⁶. De grootte en de aanwezigheid van de gravid ter plaatse zijn variabele over conspecific vrouwtjes en verdere individueel kunnen veranderen tijdens de progressie van ovariële cycli⁵⁶^,⁵⁷. Gravid plekken kunnen dienen om de mannetjes aan te trekken en gonopodial richting voor interne inseminatie⁵⁸ of als een middel van reclame vruchtbaarheid⁵⁹^,⁶⁰te vergemakkelijken. Gezien de koppeling tussen de gravid plek en een vrouw reproductieve status, wij voorspeld dat de gravid vlek als een teken van model vrouwelijke kwaliteit fungeert door informatie te verstrekken over haar reproductieve stand te observeren focal vrouwtjes. We onderzochten twee alternatieve hypothesen. Ten eerste, als de gravid plek een algemene teken voor looptijd, zoals voorspeld door Farr en Travis^{59 is}, duidt het een vermoedelijk betrouwbare en ervaren model ten opzichte van een onvolwassen model (zonder de plek). Hier, hebben focal vrouwtjes meer kans om te kopiëren van de keuze van een model met een plek, maar niet die van een model zonder een plek. Ten tweede, als de gravid plek markeert niet-ontvankelijkheid als gevolg van al broedsels, zoals voorspeld door Sumner et al. ontwikkelen ⁶⁰, het model is vermoedelijk minder betrouwbaar omdat niet-ontvankelijke vrouwtjes zou worden beschouwd als minder kieskeurig. In dit geval zal focal vrouwtjes hun keuze maar van modellen zonder vlek niet kopiëren. Tot nu toe heeft de rol van de gravid plek voor MCC in sailfin molly vrouwtjes nooit zijn getest, noch experimenteel gemanipuleerd.

We FishSim gebruikt voor het uitvoeren van een experiment MCC door virtuele stimulans mannetjes en vrouwtjes van de Virtuele Maquette over computer-monitoren in plaats van met behulp van live stimulus en model vis zoals gebruikt in de klassieke experimentele procedure⁴⁹^,⁵⁰ ^,⁵¹^,⁶¹. De algemene bruikbaarheid van onze software is eerder gevalideerd voor het testen van hypothesen over de keuze van de partner in sailfin mollies¹². Hier, we hebben getest of de afwezigheid of de aanwezigheid van een gravid plek in Virtuele Maquette vrouwtjes is van invloed op de keuze van de partner van het observeren van levende focal vrouwtjes. Eerst laten we focal vrouwtjes acclimatiseren aan de test tank (Figuur 1.1) en laat ze kiezen tussen twee verschillende virtuele stimulans mannetjes in een eerste stuurman-multiple-choice test (Figuur 1.2). Daarna, tijdens de observatieperiode, de voorafgaande niet mijn voorkeur virtuele man werd gepresenteerd samen met de vrouw van een virtueel model (Figuur 1.3). In een latere tweede stuurman-keuze test koos focal vrouwtjes weer tussen de dezelfde mannetjes (Figuur 1.4). We geanalyseerd of focal vrouwtjes had gekopieerd en de keuze van de partner van de waargenomen model vrouw door haar partner-keuze besluit in de eerste en tweede stuurman-keuze test vergelijken. We twee verschillende experimentele behandelingen waarin we visueel gemanipuleerd de kwaliteit van de Virtuele Maquette vrouw uitgevoerd. Tijdens de observatieperiode presenteerde we ofwel het voorafgaande niet mijn voorkeur virtuele mannetje (1) samen met de vrouw van een virtueel model met een gravid plek (“spot” behandeling); of (2) samen met de vrouw van een virtueel model zonder een gravid vlek (“geen spot” behandeling). Bovendien, in een besturingselement zonder elk model vrouwelijk, of wij getest focal vrouwtjes koos consequent wanneer geen openbare informatie werd verstrekt.

Figuur 1. Algemeen overzicht van de belangrijkste experimentele stappen voor een experiment van de MCC met behulp van virtuele vis prikkels. (1) acclimatisatie periode. (2) eerste stuurman-multiple-choice test: live focal vrouwtje kiest tussen virtuele stimulans mannetjes. (3) observatieperiode: focal vrouw horloges de voorafgaande niet mijn voorkeur man samen met een Virtuele Maquette vrouw met gravid plek. (4) tweede stuurman-keuze test: het focal vrouwtje kiest weer tussen virtuele stimulans mannetjes. In dit voorbeeld kopieert ze de keuze van het model. Klik hier voor een grotere versie van dit cijfer.

Protocol

De uitgevoerde experimenten en de behandeling van de vissen werden in overeenstemming met de wetgeving van de German Animal Welfare (Deutsches Tierschutzgesetz), en goedgekeurd door de interne dierenwelzijn officer Dr. Urs Gießelmann, Universiteit van Siegen en de regionale autoriteiten ( Kreisveterinäramt Siegen-Wittgenstein; Nummer vergunning: 53,6 55-05). 1. virtuele vis Design Opmerking: Een lijst van de vereiste hardware en software in de lijst…

Representative Results

Naar aanleiding van het protocol, hebben we gebruikt FishSim om computer animaties van virtuele sailfin molly mannetjes en vrouwtjes te maken. We verder de toolchain gebruikt om animaties te focal vrouwtjes leven in een binaire keuze situatie voor het uitvoeren van een experiment van de MCC volgens de experimentele procedure die is beschreven in Figuur 1 en stap 5 van het protocol. Om te be…

Discussion

De gravid plek in sailfin molly vrouwtjes werd eerder beschreven om te dienen als een middel van vruchtbaarheid advertentie naar conspecific mannen⁵⁹^,⁶⁰. Of een gravid plek kan ook informeren conspecific vrouwtjes in het kader van partner keuze had niet getest tot nu toe. In de huidige case study onderzochten we de mogelijke rol van een gravid plek als een bron van overheidsinformatie voor de observatie van conspecific vrouwtjes in het kader van MCC. Onze studie …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dit werk werd gesteund door de Deutsche Forschungsgemeinschaft DFG (WI 1531/12-1 KW en SG) en KU 689/11-1 KDK KM en JMH. We bedanken de DAAD stijgen Duitsland-programma voor de verlening en het organiseren van een stage undergraduate onderzoek tussen SG en DB (financiering-ID: 57346313). We zijn dankbaar Mitacs voor financiering van DB met een opkomst-Globalink Research Stage Award (FR21213). Wij vriendelijk dank Aaron Berard voor het uitnodigen van ons om de FishSim aan de lezers JoVE, evenals Alisha DSouza en drie Anoniem reviewers voor hun waardevolle opmerkingen over een vorige versie van het manuscript.

Materials

Hardware
2x 19" Belinea LCD displays	Belinea GmbH, Germany	Model 1970 S1-P	1280 x 1024 pixels resolution
1x 24" Fujitsu LCD display	Fujitsu Technology Solutions GmbH, Germany	Model B24-8 TS Pro	1920 x 1080 pixels resolution
Computer			Intel Core 2 Quad CPU Q9400 @ 2.66GHz x 4, GeForce GTX 750 Ti/PCIe/SSE2, 7.8 GiB memory, 64-bit, 1TB; keyboard and mouse
SONY Playstation 3 Wireless Controller	Sony Computer Entertainment Inc., Japan	Model No. CECHZC2E	USB-cable for connection to computer
Glass aquarium			100 cm x 40 cm x 40 cm (L x H x W)
Plexiglass cylinder	custom-made		49.5 cm height, 0.5 cm thickness, 12 cm diameter; eight small holes (approx. 5 mm diameter) drillt close to the end of the cylinder lower the amount of water disturbance while releasing the fish
Gravel
2x OSRAM L58W/965	OSRAM GmbH, Germany		Illumination of the experimental setup
2x Stopwatches
Name	Company	Catalog Number	Comments
Software
ubuntu 16.04 LTS			Computer operating system; Download from: https://www.ubuntu.com/
FishSim Animation Toolchain v.0.9			Software download and user manual (PDF) from: https://bitbucket.org/EZLS/fish_animation_toolchain
GIMP Gnu Image Manipulation Program (version 2.8.22)			Download from: https://www.gimp.org/

References

Witte, K., Gierszewski, S., Chouinard-Thuly, L. Virtual is the new reality. Current Zoology. 63 (1), 1-4 (2017).
Chouinard-Thuly, L., et al. Technical and conceptual considerations for using animated stimuli in studies of animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 5-19 (2017).
Basolo, A. L. Female preference for male sword length in the green swordtail, Xiphophorus helleri (Pisces: Poeciliidae). Animal Behaviour. 40 (2), 332-338 (1990).
Rosenthal, G. G., Evans, C. S. Female preference for swords in Xiphophorus helleri reflects a bias for large apparent size. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 95 (8), 4431-4436 (1998).
Schlupp, I., Waschulewski, M., Ryan, M. J. Female preferences for naturally-occurring novel male traits. Behaviour. 136 (4), 519-527 (1999).
Campbell, M. W., Carter, J. D., Proctor, D., Eisenberg, M. L., de Waal, F. B. M. Computer animations stimulate contagious yawning in chimpanzees. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 276 (1676), 4255-4259 (2009).
Woo, K. L., Rieucau, G. The importance of syntax in a dynamic visual signal: recognition of jacky dragon displays depends upon sequence. Acta Ethologica. 18 (3), 255-263 (2015).
Balzarini, V., Taborsky, M., Villa, F., Frommen, J. G. Computer animations of colour markings reveal the function of visual threat signals in Neolamprologus pulcher. Current Zoology. 63 (1), 45-54 (2017).
Tedore, C., Johnsen, S. Visual mutual assessment of size in male Lyssomanes viridis jumping spider contests. Behavioral Ecology. 26 (2), 510-518 (2015).
Watanabe, S., Troje, N. F. Towards a “virtual pigeon”: a new technique for investigating avian social perception. Animal Cognition. 9 (4), 271-279 (2006).
Culumber, Z. W., Rosenthal, G. G. Mating preferences do not maintain the tailspot polymorphism in the platyfish Xiphophorus variatus. Behavioral Ecology. 24 (6), 1286-1291 (2013).
Gierszewski, S., Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Kuhnert, K. -. D., Witte, K. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies – II. Validation. Current Zoology. 63 (1), 65-74 (2017).
Thurley, K., Ayaz, A. Virtual reality systems for rodents. Current Zoology. 63 (1), 109-119 (2017).
Stowers, J. R., et al. Virtual reality for freely moving animals. Nature. 14 (10), 995 (2017).
Powell, D. L., Rosenthal, G. G. What artifice can and cannot tell us about animal behavior. Current Zoology. 63 (1), 21-26 (2017).
Müller, K., Smielik, I., Hütwohl, J. -. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. The virtual lover: variable and easily guided 3D fish animations as an innovative tool in mate-choice experiments with sailfin mollies-I. Design and implementation. Current Zoology. 63 (1), 55-64 (2017).
Veen, T., et al. anyFish: an open- source software to generate animated fish models for behavioural studies. Evolutionary Ecology Research. 15 (3), 361-375 (2013).
Ingley, S. J., et al. anyFish 2. 0: An open-source software platform to generate and share animated fish models to study behavior. SoftwareX. 3, 13-21 (2015).
Bakker, T. C. M., Pomiankowski, A. The genetic basis of female mate preferences. The Journal of Evolutionary Biology. 8 (2), 129-171 (1995).
Andersson, M., Simmons, L. W. Sexual selection and mate choice. Trends in Ecology & Evolution. 21 (6), 296-302 (2006).
Danchin, &. #. 2. 0. 1. ;., Giraldeau, L. -. A., Valone, T. J., Wagner, R. H. Public information: From nosy neighbors to cultural evolution. Science. 305 (5683), 487-491 (2004).
Pruett-Jones, S. Independent Versus Nonindependent Mate Choice: Do Females Copy Each Other?. The American Naturalist. 140 (6), 1000-1009 (1992).
Witte, K., Kniel, N., Kureck, I. M. Mate-choice copying: Status quo and where to go. Current Zoology. 61 (6), 1073-1081 (2015).
Witte, K., Nöbel, S., Brown, C., Laland, K. N., Krause, J. Learning and Mate Choice. Fish Cognition and Behavior. , 81-107 (2011).
Waynforth, D. Mate Choice Copying in Humans. Human nature. 18 (3), 264-271 (2007).
Galef, B. G., White, D. J. Evidence of social effects on mate choice in vertebrates. Behavioural Processes. 51 (1-3), 167-175 (2000).
Kniel, N., Dürler, C., Hecht, I., Heinbach, V., Zimmermann, L., Witte, K. Novel mate preference through mate-choice copying in zebra finches: sexes differ. Behavioral Ecology. 26 (2), 647-655 (2015).
Kniel, N., Schmitz, J., Witte, K. Quality of public information matters in mate-choice copying in female zebra finches. Frontiers in Zoology. 12, 26 (2015).
Kniel, N., Müller, K., Witte, K. The role of the model in mate-choice copying in female zebra finches. Ethology. 123 (6-7), 412-418 (2017).
Mery, F., et al. Public Versus Personal Information for Mate Copying in an Invertebrate. Current Biology. 19 (9), 730-734 (2009).
Dagaeff, A. -. C., Pocheville, A., Nöbel, S., Loyau, A., Isabel, G., Danchin, E. Drosophila mate copying correlates with atmospheric pressure in a speed learning situation. Animal Behaviour. 121, 163-174 (2016).
Monier, M., Nöbel, S., Isabel, G., Danchin, E. Effects of a sex ratio gradient on female mate-copying and choosiness in Drosophila melanogaster. Current Zoology. 64 (2), 251-258 (2018).
Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Reversal of female mate choice by copying in the guppy (Poecilia reticulata). Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 249, 179-184 (1992).
Widemo, M. S. Male but not female pipefish copy mate choice. Behavioral Ecology. 17 (2), 255-259 (2006).
Heubel, K. U., Hornhardt, K., Ollmann, T., Parzefall, J., Ryan, M. J., Schlupp, I. Geographic variation in female mate-copying in the species complex of a unisexual fish, Poecilia formosa. Behaviour. 145 (8), 1041-1064 (2008).
Bierbach, D., et al. Male fish use prior knowledge about rivals to adjust their mate choice. Biology Letters. 7 (3), 349-351 (2011).
Munger, L., Cruz, A., Applebaum, S. Mate choice copying in female humpback limia (Limia nigrofasciata, family Poeciliidae). Ethology. 110 (7), 563-573 (2004).
Frommen, J. G., Rahn, A. K., Schroth, S. H., Waltschyk, N., Bakker, T. C. M. Mate-choice copying when both sexes face high costs of reproduction. Evol Ecol. 23 (3), 435-446 (2009).
Witte, K., Ryan, M. J. Mate choice copying in the sailfin molly, Poecilia latipinna, in the wild. Animal Behaviour. 63 (5), 943-949 (2002).
Goulet, D., Goulet, T. L. Nonindependent mating in a coral reef damselfish: evidence of mate choice copying in the wild. Behavioral Ecology. 17 (6), 998-1003 (2006).
Alonzo, S. H. Female mate choice copying affects sexual selection in wild populations of the ocellated wrasse. Animal Behaviour. 75 (5), 1715-1723 (2008).
Godin, J. -. G. J., Hair, K. P. E. Mate-choice copying in free-ranging Trinidadian guppies (Poecilia reticulata). Behaviour. 146, 1443-1461 (2009).
Nordell, S. E., Valone, T. J. Mate choice copying as public information. Ecology Letters. 1 (2), 74-76 (1998).
Vukomanovic, J., Rodd, F. H. Size-Dependent Female Mate Copying in the Guppy (Poecilia reticulata): Large Females are Role Models but Small Ones are not. Ethology. 113 (6), 579-586 (2007).
Dugatkin, L. A., Godin, J. -. G. J. Female mate copying in the guppy (Poecilia reticulata): age-dependent effects. Behavioral Ecology. 4, 289-292 (1993).
Amlacher, J., Dugatkin, L. A. Preference for older over younger models during mate-choice copying in young guppies. Ethology Ecology & Evolution. 17 (2), 161-169 (2005).
Hill, S. E., Ryan, M. J. The role of model female quality in the mate choice copying behaviour of sailfin mollies. Biology Letters. 2 (2), 203-205 (2006).
Gierszewski, S., Keil, M., Witte, K. Mate-choice copying in sailfin molly females: public information use from long-distance interactions. Behavioral Ecology and Sociobiology. 72 (2), 26 (2018).
Schlupp, I., Marler, C., Ryan, M. J. Benefit to male sailfin mollies of mating with heterospecific females. Science. 263 (5145), 373-374 (1994).
Schlupp, I., Ryan, M. J. Male sailfin mollies (Poecilia latipinna) copy the mate choice of other males. Behavioral Ecology. 8 (1), 104-107 (1997).
Witte, K., Ryan, M. J. Male body length influences mate-choice copying in the sailfin molly Poecilia latipinna. Behavioral Ecology. 9 (5), 534-539 (1998).
Witte, K., Ueding, K. Sailfin molly females (Poecilia latipinna) copy the rejection of a male. Behavioral Ecology. 14 (3), 389-395 (2003).
Verzijden, M. N., ten Cate, C., Servedio, M. R., Kozak, G. M., Boughman, J. W., Svensson, E. I. The impact of learning on sexual selection and speciation. Trends in Ecology & Evolution. 27 (9), 511-519 (2012).
Varela, S. A. M., Matos, M., Schlupp, I. The role of mate-choice copying in speciation and hybridization. Biological Reviews. 93 (2), 1304-1322 (2018).
Nöbel, S., Danchin, E., Isabel, G. Mate-copying for a costly variant in Drosophila melanogaster females. Behavioral Ecology. , ary095 (2018).
Norazmi-Lokman, N. H., Purser, G. J., Patil, J. G. Gravid Spot Predicts Developmental Progress and Reproductive Output in a Livebearing Fish, Gambusia holbrooki. PLoS One. 11 (1), e0147711 (2016).
Constantz, G. D., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Reproductive biology of poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 33-50 (1989).
Peden, A. E. Variation in Anal Spot Expression of Gambusiin Females and Its Effect on Male Courtship. Copeia. 1973 (2), 250-263 (1973).
Farr, J. A., Travis, J. Fertility Advertisement by Female Sailfin Mollies, Poecilia latipinna (Pisces: Poeciliidae). Copeia. 1986 (2), 467-472 (1986).
Sumner, I. T., Travis, J., Johnson, C. D. Methods of Female Fertility Advertisement and Variation among Males in Responsiveness in the Sailfin Molly (Poecilia latipinna). Copeia. 1994 (1), 27-34 (1994).
Witte, K., Noltemeier, B. The role of information in mate-choice copying in female sailfin mollies (Poecilia latipinna). Behavioral Ecology and Sociobiology. 52 (3), 194-202 (2002).
Bischoff, R. J., Gould, J. L., Rubenstein, D. I. Tail size and female choice in the guppy (Poecilia reticulata). Behavioral Ecology and Sociobiology. 17 (3), 253-255 (1985).
Forsgren, E. Predation Risk Affects Mate Choice in a Gobiid Fish. The American Naturalist. 140 (6), 1041-1049 (1992).
Berglund, A. Risky sex: male pipefishes mate at random in the presence of a predator. Animal Behaviour. 46 (1), 169-175 (1993).
Kodric-Brown, A. Female choice of multiple male criteria in guppies: interacting effects of dominance, coloration and courtship. Behavioral Ecology and Sociobiology. 32 (6), 415-420 (1993).
Witte, K., Klink, K. B. No pre-existing bias in sailfin molly females, Poecilia latipinna, for a sword in males. Behaviour. 142 (3), 283-303 (2005).
Nöbel, S., Witte, K. Public Information Influences Sperm Transfer to Females in Sailfin Molly Males. PLoS One. 8 (1), e53865 (2013).
Crawley, M. J. . The R Book. , (2007).
Pinheiro, J. C., Bates, D. M. . Mixed-Effects Models in S and S-PLUS. , (2000).
Zuur, A., Ieno, E. N., Walker, N., Saveliev, A. A., Smith, G. M. . Mixed Effects Models and Extensions in Ecology with R. , (2009).
phia: Post-Hoc Interaction Analysis. Available from: https://cran.r-project.org/web/packages/RVAideMemoire (2015)
Korner-Nievergelt, F., Roth, T., von Felten, S., Guélat, J., Almasi, B., Korner-Nievergelt, P. . Bayesian Data Analysis in Ecology Using Linear Models with R, BUGS, and Stan. , (2015).
RVAideMemoire: Testing and Plotting Procedures for Biostatistics. Available from: https://cran.r-project.org/package=RVAideMemoire%0A (2017)
Travis, J., Meffe, G. K., Snelson, F. F. Ecological genetics of life history traits in poeciliid fishes. Ecology and Evolution of livebearing fishes (Poeciliidae). , 185-200 (1989).
Benson, K. E. Enhanced Female Brood Patch Size Stimulates Male Courtship in Xiphophorus helleri. Copeia. 2007 (1), 212-217 (2007).
Hurlbert, S. H. Pseudoreplication and the design of ecological field experiments. Ecological Monographs. 54 (2), 187-211 (1984).
McGregor, P. K. Playback experiments: design and analysis. Acta Ethologica. 3 (1), 3-8 (2000).
Smielik, I., Müller, K., Kuhnert, K. D. Fish motion simulation. ESM 2015-European Simulation and Modelling (EUROSIS) Conference Proc. , 392-396 (2015).
Baird, R. C. Aspects of social behavior in Poecilia latipinna (Lesueur). Revista de Biología Tropical. 21 (2), 399-416 (1974).
Tedore, C., Johnsen, S. Using RGB displays to portray color realistic imagery to animal eyes. Current Zoology. 63 (1), 27-34 (2017).
Calabrese, G. M., Brady, P. C., Gruev, V., Cummings, M. E. Polarization signaling in swordtails alters female mate preference. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 111 (37), 13397-13402 (2014).
Qin, M., Wong, A., Seguin, D., Gerlai, R. Induction of social behavior in zebrafish: live versus computer animated fish as stimuli. Zebrafish. 11 (3), 185-197 (2014).
Scherer, U., Godin, J. -. G. J., Schuett, W. Validation of 2D-animated pictures as an investigative tool in the behavioural sciences A case study with a West African cichlid fish, Pelvicachromis pulcher. Ethology. 123 (8), 560-570 (2017).
Butkowski, T., Yan, W., Gray, A. M., Cui, R., Verzijden, M. N., Rosenthal, G. G. Automated interactive video playback for studies of animal communication. The Journal of Visualized Experiments. (48), 2374 (2011).
Müller, K., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. -. D. Where is my mate? Real-time 3-D fish tracking for interactive mate-choice experiments. ICPR 2016-23rd International Conference for Pattern Recognition; VAIB 2016, Proc. , 1-5 (2016).
Müller, K., Schlemper, J., Kuhnert, L., Kuhnert, K. -. D. Calibration and 3D ground truth data generation with orthogonal camera-setup and refraction compensation for aquaria in real-time. IEEE 2014 International Conference on Computer Vision Theory and Applications (VISAPP). 3, 626-634 (2014).
Müller, K., Hütwohl, J. M., Gierszewski, S., Witte, K., Kuhnert, K. D. Fish Motion Capture with Refraction Synthesis. Journal of WSCG. , (2018).
. ASAB Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching. Animal Behaviour. 135, (2018).
Russell, W. M. S., Burch, R. L. . The Principles of Humane Experimental Technique. , (1959).

Play Video

PDF

DOI

DOWNLOAD MATERIALS LIST

Cite This Article

Gierszewski, S., Baker, D., Müller, K., Hütwohl, J., Kuhnert, K., Witte, K. Using the FishSim Animation Toolchain to Investigate Fish Behavior: A Case Study on Mate-Choice Copying In Sailfin Mollies. J. Vis. Exp. (141), e58435, doi:10.3791/58435 (2018).