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신경과학

Una tubería estandarizada para examinar la morfometría de materia gris cerebelosa humana utilizando imágenes de resonancia magnética estructural

Published: February 04, 2022
doi:
10.3791/63340
, , , , , ,
1Department of Neuroscience, Central Clinical School,Monash University, 2Department of Biomedical Engineering,The Johns Hopkins University, 3Department of Psychiatry,National Institute of Mental Health & Neuro Sciences (NIMHANS), 4Faculty of Computer Science,Dalhousie University, 5Department of Electrical and Computer Engineering,The Johns Hopkins University, 6Department of Computer Science,The Johns Hopkins University, 7Brain and Mind Institute, Department for Statistical and Actuarial Sciences, Department for Computer Science,Western University, 8Monash Biomedical Imaging,Monash University

Summary

Se presenta una tubería estandarizada para examinar la morfometría de materia gris del cerebelo. La tubería combina enfoques de alta resolución y vanguardia para la parcelación optimizada y automatizada del cerebelo y el registro basado en vóxel del cerebelo para la cuantificación volumétrica.

Abstract

Múltiples líneas de investigación proporcionan evidencia convincente de un papel del cerebelo en una amplia gama de funciones cognitivas y afectivas, yendo mucho más allá de su asociación histórica con el control motor. Los estudios de neuroimagen estructural y funcional han refinado aún más la comprensión de la neuroanatomía funcional del cerebelo más allá de sus divisiones anatómicas, destacando la necesidad de examinar las subunidades cerebelosas individuales en la variabilidad saludable y las enfermedades neurológicas. Este artículo presenta una tubería estandarizada para examinar la morfometría de materia gris del cerebelo que combina enfoques de alta resolución y vanguardia para la parcelación de cerebelo optimizada y automatizada (Automatic Cerebellum Anatomical Parcellation using U-Net Locally Constrained Optimization; ACAPULCO) y registro del cerebelo basado en vóxel (Spatially Unbiased Infra-tentorial Template; SUIT) para cuantificación volumétrica.

La tubería tiene una amplia aplicabilidad a una variedad de enfermedades neurológicas y está totalmente automatizada, con intervención manual solo requerida para el control de calidad de los resultados. La canalización está disponible gratuitamente, con documentación sustancial que la acompaña, y se puede ejecutar en los sistemas operativos Mac, Windows y Linux. La tubería se aplica en una cohorte de individuos con ataxia de Friedreich (FRDA), y se proporcionan resultados representativos, así como recomendaciones sobre análisis estadísticos inferenciales a nivel de grupo. Esta tubería podría facilitar la confiabilidad y la reproducibilidad en todo el campo, proporcionando en última instancia un poderoso enfoque metodológico para caracterizar y rastrear los cambios estructurales cerebelosos en las enfermedades neurológicas.

Introduction

El cerebelo es una parte del cerebro históricamente asociada con el control motor 1,2,3 y se cree que está involucrado integralmente en solo un pequeño conjunto de enfermedades raras, como las ataxias hereditarias4. Sin embargo, las líneas convergentes de investigación de los estudios de rastreo anatómico en primates no humanos, así como los estudios de lesiones humanas y neuroimagen, proporcionan evidencia convincente de un papel del cerebelo en una amplia gama de funciones cognitivas 5,6,7, afectivas 8,9,10,11 y otras funciones no motoras 7,12 (ver 6  para su revisión). Además, las anomalías del cerebelo están cada vez más implicadas en una amplia gama de trastornos neurológicos y psiquiátricos, incluida la enfermedad de Parkinson13, la enfermedad de Alzheimer14,15, la epilepsia16,17, la esquizofrenia18 y el trastorno del espectro autista19 . Por lo tanto, se ha vuelto esencial incorporar el cerebelo en modelos funcionales y estructurales de enfermedades cerebrales humanas y variabilidad normativa del comportamiento.

Anatómicamente, el cerebelo se puede dividir a lo largo de su eje superior a inferior en tres lóbulos: anterior, posterior y floculonodular. Los lóbulos se subdividen en 10 lóbulos denotados por números romanos I-X20,21 (Figura 1). El cerebelo también se puede agrupar en zonas de línea media (vermis) y lateral (hemisferio), que reciben respectivamente entradas de la médula espinal y la corteza cerebral. El lóbulo anterior, que comprende los lóbulos I-V, se ha asociado tradicionalmente con procesos motores y tiene conexiones recíprocas con cortezas motoras cerebrales22. El lóbulo posterior, que comprende los lóbulos VI-IX, se asocia principalmente con procesos no motores11 y tiene conexiones recíprocas con la corteza prefrontal, el parietal posterior y las cortezas cerebrales temporales superiores 8,23. Por último, el lóbulo floculonodular, que comprende el lóbulo X, tiene conexiones recíprocas con los núcleos vestibulares que gobiernan los movimientos oculares y el equilibrio corporal durante la postura y la marcha21.

Un creciente cuerpo de trabajo reciente que utiliza neuroimagen funcional ha refinado aún más la comprensión de la neuroanatomía funcional del cerebelo más allá de sus divisiones anatómicas. Por ejemplo, se han utilizado técnicas de resonancia magnética funcional (fMRI) en estado de reposo para mapear el patrón de interacciones funcionales entre el cerebelo y el cerebro24. Además, utilizando un enfoque de parcelación basado en tareas, King y sus colegas7 demostraron que el cerebelo muestra un patrón rico y complejo de especialización funcional en toda su amplitud, evidenciado por distintos límites funcionales asociados con una variedad de tareas motoras, afectivas, sociales y cognitivas. Colectivamente, estos estudios resaltan la importancia de examinar subunidades cerebelosas individuales para desarrollar caracterizaciones biológicas completas de la participación del cerebelo tanto en la variabilidad saludable como en las enfermedades neurológicas caracterizadas por alteraciones en la estructura y / o función cerebelosa.

El presente trabajo se centra en los métodos para cuantificar los cambios locales en el volumen cerebeloso utilizando la resonancia magnética estructural en humanos. En general, hay dos enfoques fundamentales para la cuantificación del volumen cerebral regional utilizando datos de resonancia magnética: segmentación basada en características y registro basado en vóxel. Los enfoques de segmentación basados en características utilizan puntos de referencia anatómicos y atlas estandarizados para identificar automáticamente los límites entre las subregiones. Los principales paquetes de software para la segmentación incluyen FreeSurfer25, BrainSuite26 y FSL-FIRST27. Sin embargo, estos paquetes proporcionan solo parcelaciones gruesas del cerebelo (por ejemplo, etiquetando toda la materia gris y toda la materia blanca en cada hemisferio), pasando por alto los lóbulos cerebelosos individuales. Estos enfoques también son propensos a la segmentación errónea, particularmente la inclusión excesiva de la vasculatura circundante.

Se han desarrollado nuevos algoritmos de aprendizaje automático y etiquetado multi atlas, que proporcionan una parcelación más precisa y de grano más fino del cerebelo, incluido el algoritmo de clasificación automática de lóbulos cerebelosos utilizando la evolución implícita de múltiples límites (ACCLAIM28,29), el kit de herramientas de análisis cerebeloso (CATK30), las plantillas generadas automáticamente múltiples (MAGeT31), la segmentación automática rápida del cerebelo humano y sus lóbulos (RASCAL32 ), segmentación de corte gráfico33 y Segmentación cerebelo (CERES34). En un artículo reciente que compara los enfoques de parcelación de cerebelo totalmente automatizados de última generación, se encontró que CERES2 supera a otros enfoques en relación con la segmentación manual estándar de oro de los lóbulos cerebelosos35. Más recientemente, Han y sus colegas36 desarrollaron un algoritmo de aprendizaje profundo llamado ACAPULCO (Automatic Cerebellum Anatomical Parcellation using U-Net with locally constrained optimization), que funciona a la par con CERES2, tiene una amplia aplicabilidad a cerebelos sanos y atrofiados, está disponible en formato de contenedor Docker y Singularity de código abierto para la implementación “lista para usar”, y es más eficiente en el tiempo que otros enfoques. ACAPULCO parcela automáticamente el cerebelo en 28 regiones anatómicas.

A diferencia de la segmentación basada en características, los enfoques de registro basados en vóxeles operan asignando con precisión una resonancia magnética a una imagen de plantilla. Para lograr este mapeo, los vóxeles en la imagen original deben estar distorsionados en tamaño y forma. La magnitud de esta distorsión proporciona efectivamente una medida de volumen en cada vóxel en relación con la plantilla estándar de oro. Esta forma de evaluación volumétrica se conoce como “morfometría basada en vóxel”37. Los enfoques de registro basados en vóxel de cerebro completo, como FSL-FLIRT38 / FNIRT39, SPM segmentación unificada40 y CAT1241, se usan comúnmente para la morfometría basada en vóxel. Sin embargo, estos enfoques no tienen en cuenta bien el cerebelo, lo que resulta en una confiabilidad y validez deficientes en las regiones infratentoriales (cerebelo, tronco encefálico42). Para tener en cuenta estas limitaciones, se desarrolló el algoritmo SUIT (Spatially Unbiased Infra-tentorial Template) para optimizar el registro del cerebelo y mejorar la precisión de la morfometría basada en vóxel42,43.

La segmentación basada en características y los enfoques de registro basados en vóxeles para la estimación del volumen cerebeloso regional tienen fortalezas y debilidades fundamentales. Los enfoques de segmentación son sustancialmente más precisos para cuantificar el volumen de áreas definidas anatómicamente (por ejemplo, lóbulos35). Sin embargo, los límites entre los distintos módulos funcionales del cerebelo no se asignan a su folia anatómica y fisuras (equivalentes a giros y surcos del cerebro7). Como los enfoques basados en el registro no están limitados por puntos de referencia anatómicos, es posible una inferencia espacial de grano más fino y un mapeo de estructura-función de alta dimensión del cerebelo44. En conjunto, los enfoques de segmentación y registro son complementarios entre sí y se pueden utilizar para responder a diferentes preguntas de investigación.

Aquí, se presenta una nueva tubería estandarizada, que integra estos enfoques existentes y validados para proporcionar una parcelación optimizada y automatizada (ACAPULCO) y un registro basado en vóxel del cerebelo (SUIT) para la cuantificación volumétrica (Figura 2). La tubería se basa en los enfoques establecidos para incluir protocolos de control de calidad, utilizando visualización cualitativa y detección cuantitativa de valores atípicos, y un método rápido para obtener una estimación del volumen intracraneal (ICV) utilizando Freesurfer. La canalización está totalmente automatizada, con intervención manual solo necesaria para verificar las salidas del control de calidad, y se puede ejecutar en los sistemas operativos Mac, Windows y Linux. La tubería está disponible gratuitamente sin restricciones de su uso para fines no comerciales y se puede acceder desde la página web de ENIGMA Consortium Imaging Protocols (en “ENIGMA Cerebellum Volumetrics Pipeline”), después de completar un breve formulario de registro45.

Todo el software requerido se enumera en la Tabla de materiales, y los tutoriales detallados, incluida una demostración en vivo, están disponibles al descargar la tubería, además del protocolo que se describe a continuación. Finalmente, se proporcionan resultados representativos, a partir de la implementación de la tubería en una cohorte de personas con ataxia de Friedreich (FRDA) y controles sanos emparejados por edad y sexo, junto con recomendaciones para análisis inferenciales estadísticos a nivel de grupo.

Protocol

NOTA: Los datos utilizados en este estudio fueron parte de un proyecto aprobado por el Comité de Ética de Investigación Humana de la Universidad de Monash (proyecto 7810). Los participantes dieron su consentimiento informado por escrito. Si bien la canalización se puede ejecutar en los sistemas operativos Mac, Windows o Linux, ACAPULCO, SUIT y las canalizaciones de control de calidad se han probado explícitamente en los sistemas operativos Linux (Ubuntu) y Mac (Catalina, Big Sur v11.0.1). <…

Representative Results

Parcelación cerebelo (ACAPULCO) Control de calidad de las mascarillas parceladas de cerebelo:Los siguientes ejemplos demuestran los resultados parcelados de ACAPULCO y guían la toma de decisiones sobre a) la calidad de la máscara parcelada a nivel individual y b) la inclusión o exclusión posterior de un lóbulo particular de los análisis estadísticos. En última instancia, la decisión de incluir o excluir un tema es subjetiva; aquí se proporcionan…

Discussion

El cerebelo es crítico para una amplia gama de funciones motoras humanas3,cognitivas 58, afectivas10 y 7,59 del lenguaje y está implicado en muchas enfermedades neurológicas y psiquiátricas. La disponibilidad de un enfoque estandarizado y fácilmente implementable para la cuantificación de los volúmenes cerebelosos regionales contribuirá a un mapeo cada vez más detallado de la estruct…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

El trabajo presentado en este manuscrito fue financiado por una subvención de ideas del Consejo Nacional de Salud e Investigación Médica de Australia (NHMRC): APP1184403.

Materials

ACAPULCO pipeline files  0.2.1 http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/ Please make sure to use acapulco version 0.2.1
Docker for Mac https://docs.docker.com/desktop/mac/install/ macOS must be version 10.14 or newer
Docker requires sudo priviledges
Docker imposes a memory (RAM) constraint on Mac OS. To increase the RAM, open Docker Desktop, go to Preferences and click on resources. Increase the Memory to the maximum
Docker for Windows https://docs.docker.com/docker-for-windows/install/
ENIGMA SUIT scripts http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/
FreeSurfer 7 https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu/fswiki/DownloadAndInstall Following variables need to be set everytime you work with Freesurfer:
export FREESURFER_HOME=equationfreesurfer _installation_directoryequation
source $FREESURFER_HOME/SetUpFreeSurfer.sh
export SUBJECTS_DIR=equationpathequation/enigma/Freesurfer
FSL (for FSLeyes). Optional 6 https://fsl.fmrib.ox.ac.uk/fsl/fslwiki/FslInstallation
ICV pipeline files http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/ ICV pipeline can be run in two ways: 1) with docker/singularity. You will not require additionl software; 2) without docker/singularity- this involves running the ICV script (calculate_icv.py) manually. You will require the following additional software:
Python version equation=3.5
Python module pandas
Python module fire
Python module tabulate
Python module Colorama
https://github.com/Characterisation-Virtual-Laboratory/calculate_icv
MATLAB* 2019 or newer https://au.mathworks.com/ An academic license is required
Singularity 3.7 or newer https://www.sylabs.io/docs/ Prefered for high performance computing (HPC) clusters
SPM 12 http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm12/ Make sure spm12 and all subfolders are in your MATLAB path
SUIT Toolbox 3.4 http://www.diedrichsenlab.org/imaging/suit_download.htm Make sure you place SUIT toolbox in spm12/toolbox directory
Troubleshooting manual and segmentation output examples http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/
Tutorial manual and video http://enigma.ini.usc.edu/protocols/imaging-protocols/ Manual and accompanying live demonstration provide detailed step-by-step instructions on how to run the pipeline from start to finish.
*Not freely available; an academic license is required
DOWNLOAD MATERIALS LIST

References

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Kerestes, R., Han, S., Balachander, S., Hernandez-Castillo, C., Prince, J. L., Diedrichsen, J., Harding, I. H. A Standardized Pipeline for Examining Human Cerebellar Grey Matter Morphometry using Structural Magnetic Resonance Imaging. J. Vis. Exp. (180), e63340, doi:10.3791/63340 (2022).
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