Summary

Herramientas de realidad virtual para evaluar la negligencia espacial unilateral: una nueva oportunidad para la recopilación de datos

Published: March 10, 2021
doi:

Summary

El objetivo fue diseñar, construir y pilotar una novedosa tarea de realidad virtual para detectar y caracterizar la negligencia espacial unilateral, un síndrome que afecta al 23-46% de los sobrevivientes de accidentes cerebrovasculares agudos, ampliando el papel de la realidad virtual en el estudio y manejo de la enfermedad neurológica.

Abstract

La negligencia espacial unilateral (NPS) es un síndrome caracterizado por falta de atención o inacción en un lado del espacio y afecta a entre el 23-46% de los sobrevivientes de accidente cerebrovascular agudo. El diagnóstico y la caracterización de estos síntomas en pacientes individuales pueden ser desafiantes y, a menudo, requieren personal clínico calificado. La realidad virtual (RV) presenta una oportunidad para desarrollar nuevas herramientas de evaluación para pacientes con USN.

Nuestro objetivo fue diseñar y construir una herramienta de realidad virtual para detectar y caracterizar síntomas sutiles de USN, y probar la herramienta en sujetos tratados con estimulación magnética transcraneal repetitiva inhibitoria (EMT) de regiones corticales asociadas con USN.

Creamos tres condiciones experimentales aplicando TMS a dos regiones distintas de la corteza asociadas con el procesamiento visuoespacial, el giro temporal superior (STG) y el giro supramarginal (SMG), y aplicamos TMS simulado como control. Luego colocamos a los sujetos en un entorno de realidad virtual en el que se les pidió que identificaran las flores con asimetrías laterales de flores distribuidas a través de arbustos en ambos hemiespacios, con un ajuste de dificultad dinámica basado en el rendimiento de cada sujeto.

Se encontraron diferencias significativas en el guiñada media de la cabeza entre los sujetos estimulados en el STG y los estimulados en el SMG y efectos marginalmente significativos en el eje visual promedio.

La tecnología VR se está volviendo más accesible, asequible y robusta, presentando una oportunidad emocionante para crear herramientas útiles y novedosas similares a los juegos. Junto con TMS, estas herramientas podrían usarse para estudiar déficits neurológicos específicos, aislados y artificiales en sujetos sanos, informando la creación de herramientas de diagnóstico basadas en VR para pacientes con déficits debido a lesiones cerebrales adquiridas. Este estudio es el primero que conocemos en el que los síntomas de USN generados artificialmente se han evaluado con una tarea de realidad virtual.

Introduction

La negligencia espacial unilateral (NPS) es un síndrome caracterizado por falta de atención o inacción en un lado del espacio que afecta a entre el 23-46% de los supervivientes de ictus agudo, más comúnmente con lesión en el hemisferio cerebral derecho y que da lugar a una tendencia a ignorar el lado izquierdo del espacio y/o el cuerpo del superviviente1,2. Aunque la mayoría de los pacientes con USN experimentan una recuperación significativa a corto plazo, los síntomas sutiles de USN a menudo persisten3. La USN puede aumentar el riesgo de caídas en el paciente e impedir las actividades de la vida diaria2,4 También se ha demostrado que tiene un impacto negativo en los resultados funcionales motores y globales5,6.

Los déficits en USN pueden conceptualizarse como existentes en múltiples dimensiones, como si una persona ignora un lado del espacio con respecto a su propio cuerpo (egocéntrico) o con respecto a un estímulo externo (alocéntrico)7,8,9, o si una persona es incapaz de dirigir su atención (atencional) o acciones (intencionales) hacia un lado del espacio10 . Los pacientes a menudo exhiben una constelación compleja de síntomas que se pueden caracterizar a lo largo de más de una de estas dimensiones. Se cree que esta variabilidad de los síndromes de USN es el resultado de diversos grados de lesión a estructuras neuroanatómicas específicas y redes neuronales, que son complejas11. El abandono alocéntrico se ha asociado con lesiones del giro angular (AG) y del giro temporal superior (STG), mientras que la corteza parietal posterior (PPC) incluyendo el giro supramarginal (SMG) se ha implicado en el procesamiento egocéntrico12,13,14,15. Se cree que la negligencia atencional involucra lesiones en la IPL16 derecha, mientras que la negligencia intencional se cree que es secundaria al daño del lóbulo frontal derecho17 o ganglios basales18.

La evaluación clínica de la USN actualmente se basa en instrumentos neuropsicológicos de lápiz y papel. Estas herramientas de evaluación convencionales pueden ser menos sensibles que las herramientas tecnológicamente más sofisticadas, lo que resulta en un diagnóstico erróneo o un diagnóstico insuficiente de algunos pacientes con USN19. Una mejor caracterización de los déficits residuales podría facilitar la administración de la terapia a pacientes con NPS más leve y potencialmente mejorar su recuperación general, pero dicha caracterización requeriría herramientas de diagnóstico muy sensibles. La USN plantea desafíos similares en el entorno de laboratorio, donde puede ser difícil aislarse de las discapacidades motoras y visuales que comúnmente acompañan a la USN entre los pacientes con accidente cerebrovascular.

La realidad virtual (RV) presenta una oportunidad única para desarrollar nuevas herramientas para el diagnóstico y caracterización de la USN. La RV es un entorno 3D multisensorial presentado en primera persona con interacciones en tiempo real en el que los individuos son capaces de realizar tareas que involucran objetos ecológicamente válidos20. Es una herramienta prometedora para evaluar la USN; la capacidad de controlar con precisión lo que el usuario ve y escucha permite a los desarrolladores presentar una amplia variedad de tareas virtuales al usuario. Además, los sofisticados paquetes de hardware y software actualmente disponibles permiten la recopilación en tiempo real de una gran cantidad de datos sobre las acciones del usuario, incluidos los movimientos de los ojos, la cabeza y las extremidades, superando con creces las métricas ofrecidas por las pruebas de diagnóstico tradicionales21. Estos flujos de datos están disponibles instantáneamente, lo que abre la posibilidad de ajustar en tiempo real las tareas de diagnóstico en función del rendimiento del usuario (por ejemplo, apuntar al nivel de dificultad ideal para una tarea determinada). Esta característica puede facilitar la adaptación de tareas a la amplia gama de gravedad observada en USN, que se considera una prioridad en el desarrollo de nuevas herramientas de diagnóstico para USN22. Además, las tareas inmersivas de RV pueden imponer una mayor carga sobre los recursos atencionales de los pacientes23,24, lo que resulta en un aumento de los errores que pueden facilitar la detección de síntomas de negligencia; de hecho, se ha demostrado que algunas tareas de realidad virtual han aumentado la sensibilidad en comparación con las medidas convencionales de papel y lápiz de USN24,25.

En este estudio, el objetivo fue crear una herramienta de evaluación que no requiera experiencia en neurología para operar y que pueda detectar y caracterizar de manera confiable incluso casos sutiles de USN. Construimos una tarea basada en la realidad virtual, similar a un juego. Luego inducimos un síndrome similar a USN en sujetos sanos con estimulación magnética transcraneal (EMT), una técnica de estimulación cerebral no invasiva que utiliza pulsos electromagnéticos emitidos por una bobina de estimulación de mano, que pasan a través del cuero cabelludo y el cráneo del sujeto e inducen corrientes eléctricas en el cerebro del sujeto que estimulan las neuronas26,27. Esta técnica ha sido utilizada en el estudio de USN por otros13,17,28,29,30, aunque hasta donde sabemos nunca en conjunto con una herramienta de evaluación basada en VR.

Muchos investigadores ya están trabajando en aplicaciones diagnósticas y terapéuticas de los sistemas de realidad virtual. Revisiones recientes31,32 exploraron una serie de proyectos destinados a la evaluación de la RSU con técnicas basadas en RV, y se han publicado otros estudios con este objetivo33,34,35,36,37,38,39,40,41 . La mayoría de estos estudios no utilizan el complemento completo de la tecnología de realidad virtual que actualmente está disponible para el mercado de consumo (por ejemplo, una pantalla montada en la cabeza (HMD) e insertos de seguimiento ocular), lo que limita sus conjuntos de datos a un número menor de métricas fácilmente cuantificables. Además, todos estos estudios se realizaron en pacientes con lesión cerebral adquirida que conduce a LA USN, lo que requirió métodos de detección para garantizar que los pacientes pudieran al menos participar en las tareas de evaluación (por ejemplo, excluyendo a los pacientes con grandes déficits del campo visual o deterioro cognitivo). Es posible que los déficits cognitivos, motores o visuales más sutiles pasen por debajo del umbral de estos métodos de detección, posiblemente confundiendo los resultados de estos estudios. También es posible que dicho cribado sesgara las muestras de participantes en estos estudios hacia un subtipo particular de USN.

Para evitar los sesgos de cribado de estudios previos, reclutamos sujetos sanos y simulamos artificialmente los síntomas de la USN con un protocolo estándar de EMT que está bien descrito en un manuscrito reciente15, con el objetivo de inducir síntomas alocéntricos similares a los de la USN al dirigirse al STG y a los síntomas egocéntricos similares a los de la USN dirigiéndose al SMG. Diseñamos la tarea para ajustar activamente su dificultad ensayo a ensayo y diferenciar entre diferentes subtipos de USN, específicamente síntomas alocéntricos vs. egocéntricos. También utilizamos evaluaciones estándar de papel y lápiz de USN para demostrar formalmente que los déficits que inducimos con rTMS son similares a USN. Creemos que el método será útil para otros investigadores que quieran probar nuevas herramientas de realidad virtual para la evaluación y rehabilitación de USN.

Protocol

Este estudio fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional local y cumple con todos los criterios establecidos por las Guías de Buenas Prácticas Clínicas. Todos los participantes dieron su consentimiento informado antes de que comenzaran los procedimientos del estudio. Se esperaba que los participantes del estudio participaran en tres sesiones separadas (descritas en la Tabla 1). Los elementos del experimento se describen de manera escalonada a continuación. El orden de la sesión fue aleatorizado.</p…

Representative Results

Los datos se recopilaron de individuos sanos utilizando el protocolo descrito anteriormente para demostrar cómo se pueden analizar las diferentes variables que se pueden extraer de la tarea de realidad virtual para detectar diferencias sutiles entre los grupos. En este estudio, 7 individuos (2 hombres) con una edad promedio de 25.6 y un promedio de 16.8 años de educación se sometieron a tres sesiones separadas de TMS. Estos s…

Discussion

Inducimos y medimos con éxito los síntomas de USN con TMS y VR, respectivamente. Si bien no tuvimos resultados significativos en comparación con los ensayos simulados, pudimos comparar múltiples métricas de negligencia egocéntrica (ángulo promedio de la cabeza, tiempo dedicado a mirar flores en cualquiera de los hemiespacio) y negligencia alocéntrica (rendimiento en la selección de flores con pétalos asimétricos a la izquierda frente al lado derecho) entre los diferentes grupos experimentales, y encontramos di…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo fue apoyado por el Fondo de Investigación Universitaria (URF) de la Universidad de Pensilvania y las Becas Estudiantiles en Enfermedades Cerebrovasculares y Accidentes Cerebrovasculares de la Asociación Americana del Corazón. Un agradecimiento especial a los investigadores, médicos y personal del Laboratorio de Cognición y Estimulación Neural por su apoyo continuo.

Materials

AirFilm Coil (AFC) Rapid Version Magstim N/A Air-cooled TMS coil
Alienware 17 R4 Laptop Dell N/A NVIDIA GeForce GTX 1060 (full specs at https://topics-cdn.dell.com/pdf/alienware-17-laptop_users-guide_en-us.pdf)
BrainSight 2.0 TMS Neuronavigation Software Rogue Research Inc N/A TMS neural targeting software
CED 1902 Isolated pre-amplifier Cambridge Electronic Design Limted N/A EMG pre-amplifier
CED Micro 401 mkII Cambridge Electronic Design Limted N/A Multi-channel waveform data acquisition unit
CED Signal 5 Cambridge Electronic Design Limted N/A Sweep-based data acquisition and analysis software. Used to measure TMS evoked motor responses.
HTC Vive Binocular Add-on Pupil Labs N/A HTC Vive, Vive Pro, or Vive Cosmos eye tracking add-on with 2 x 200Hz eye cameras.
Magstim D70 Remote Coil Magstim N/A Hand-held TMS coil
Magstim Super Rapid 2 plus 1 Magstim N/A Transcranial Magnetic Stimulation Unit
Unity 2018 Unity N/A cross-platform VR game engine
Vive Pro HTC Vive N/A VR hardware system with external motion sensors; 1440×1600 pixels per eye, 90 Hz refresh rate, 110° FoV

References

  1. Heilman, K. M., Bowers, D., Coslett, H. B., Whelan, H., Watson, R. T. Directional Hypokinesia: Prolonged Reaction Times for Leftward Movements in Patients with Right Hemisphere Lesions and Neglect. Neurology. 35 (6), 855-859 (1985).
  2. Paolucci, S., Antonucci, G., Grasso, M. G., Pizzamiglio, L. The Role of Unilateral Spatial Neglect in Rehabilitation of Right Brain-Damaged Ischemic Stroke Patients: A Matched Comparison. Archives of Physical Medicine and Rehabilitation. 82 (6), 743-749 (2001).
  3. Ringman, J. M., Saver, J. L., Woolson, R. F., Clarke, W. R., Adams, H. P. Frequency, Risk Factors, Anatomy, and Course of Unilateral Neglect in an Acute Stroke Cohort. Neurology. 63 (3), 468-474 (2004).
  4. Jutai, J. W., et al. Treatment of visual perceptual disorders post stroke. Topics in Stroke Rehabilitation. 10 (2), 77-106 (2003).
  5. Buxbaum, L. J., et al. Hemispatial Neglect: Subtypes, Neuroanatomy, and Disability. Neurology. 62 (5), 749-756 (2004).
  6. Numminen, S., et al. Factors Influencing Quality of Life Six Months after a First-Ever Ischemic Stroke: Focus on Thrombolyzed Patients. Folia Phoniatrica et Logopaedica: Official Organ of the International Association of Logopedics and Phoniatrics (IALP). 68 (2), 86-91 (2016).
  7. Ladavas, E. Is the Hemispatial Deficit Produced by Right Parietal Lobe Damage Associated with Retinal or Gravitational Coordinates. Brain: A Journal of Neurology. 110 (1), 167-180 (1987).
  8. Ota, H., Fujii, T., Suzuki, K., Fukatsu, R., Yamadori, A. Dissociation of Body-Centered and Stimulus-Centered Representations in Unilateral Neglect. Neurology. 57 (11), 2064-2069 (2001).
  9. Neggers, S. F., Vander Lubbe, R. H., Ramsey, N. F., Postma, A. Interactions between ego- and allocentric neuronal representations of space. Neuroimage. 31 (1), 320-331 (2006).
  10. Adair, J. C., Barrett, A. M. Spatial Neglect: Clinical and Neuroscience Review: A Wealth of Information on the Poverty of Spatial Attention. Annals of the New York Academy of Sciences. 1142, 21-43 (2008).
  11. Corbetta, M., Shulman, G. L. Spatial neglect and attention networks. Annual Review of Neuroscience. 34, 569-599 (2011).
  12. Marshall, J. C., Fink, G. R., Halligan, P. W., Vallar, G. Spatial awareness: a function of the posterior parietal lobe. Cortex. 38 (2), 253-260 (2002).
  13. Ellison, A., Schindler, I., Pattison, L. L., Milner, A. D. An exploration of the role of the superior temporal gyrus in visual search and spatial perception using TMS. Brain. (10), 2307-2315 (2004).
  14. Vallar, G., Calzolari, E., Vallar, G., Coslett, H. B. Unilateral spatial neglect after posterior parietal damage. Handb Clin Neurol; Theparietal lobe. , 287-312 (2018).
  15. Shah-Basak, P. P., Chen, P., Caulfield, K., Medina, J., Hamilton, R. H. The Role of the Right Superior Temporal Gyrus in Stimulus-Centered Spatial Processing. Neuropsychologia. 113, 6-13 (2018).
  16. Verdon, V., Schwartz, S., Lovblad, K. O., Hauert, C. A., Vuilleumier, P. Neuroanatomy of hemispatial neglect and its functional components: a study using voxel-based lesion-symptom mapping. Brain. 133 (3), 880-894 (2010).
  17. Ghacibeh, G. A., Shenker, J. I., Winter, K. H., Triggs, W. J., Heilman, K. M. Dissociation of Neglect Subtypes with Transcranial Magnetic Stimulation. Neurology. 69 (11), 1122-1127 (2007).
  18. Chaudhari, A., Pigott, K., Barrett, A. M. Midline Body Actions and Leftward Spatial ‘Aiming’ in Patients with Spatial Neglect. Frontiers in Human Neuroscience. 9, 393 (2015).
  19. Rizzo, A. A., et al. Design and Development of Virtual Reality Based Perceptual-Motor Rehabilitation Scenarios. The 26th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society. , (2004).
  20. Steinicke, F. . Being Really Virtual Immersive Natives and the Future of Virtual Reality. , (2018).
  21. Tsirlin, I., Dupierrix, E., Chokron, S., Coquillart, S., Ohlmann, T. Uses of Virtual Reality for Diagnosis, Rehabilitation and Study of Unilateral Spatial Neglect: Review and Analysis. CyberPsychology & Behavior. 12 (2), 175-181 (2009).
  22. Barrett, A. M., et al. Cognitive Rehabilitation Interventions for Neglect and Related Disorders: Moving from Bench to Bedside in Stroke Patients. Journal of Cognitive Neuroscience. 18 (7), 1223-1236 (2006).
  23. Ricci, R., et al. Effects of attentional and cognitive variables on unilateral spatial neglect. Neuropsychologia. 92, 158-166 (2016).
  24. Bonato, M. Neglect and Extinction Depend Greatly on Task Demands: A Review. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 195 (2012).
  25. Grattan, E. S., Woodbury, M. L. Do Neglect Assessments Detect Neglect Differently. American Journal of Occupational Therapy. 71, 3 (2017).
  26. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of TMS Consensus Group. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  27. Pascual-Leone, A., Walsh, V., Rothwell, J. Transcranial Magnetic Stimulation in Cognitive Neuroscience – Lesion, Chronometry, and Functional Connectivity. Current Opinion in Neurobiology. 10 (2), 232-237 (2000).
  28. Oliveri, M., et al. Interhemispheric Asymmetries in the Perception of Unimanual and Bimanual Cutaneous Stimuli. Brain. 122 (9), 1721-1729 (1999).
  29. Salatino, A., et al. Transcranial Magnetic Stimulation of Posterior Parietal Cortex Modulates Line-Length Estimation but Not Illusory Depth Perception. Frontiers in Psychology. 10, (2019).
  30. Oliveri, M., Vallar, G. Parietal versus temporal lobe components in spatial cognition: Setting the mid-point of a horizontal line. Journal of Neuropsychology. 3, 201-211 (2009).
  31. Ogourtsova, T., Souza Silva, W., Archambault, P. S., Lamontagne, A. Virtual Reality Treatment and Assessments for Post-Stroke Unilateral Spatial Neglect: A Systematic Literature Review. Neuropsychological Rehabilitation. 27 (3), 409-454 (2017).
  32. Pedroli, E., Serino, S., Cipresso, P., Pallavicini, F., Riva, G. Assessment and rehabilitation of neglect using virtual reality: a systematic review. Frontiers in Behavioral Neuroscience. 9, 226 (2015).
  33. Peskine, A., et al. Virtual reality assessment for visuospatial neglect: importance of a dynamic task. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 82 (12), 1407-1409 (2011).
  34. Mesa-Gresa, P., et al. Clinical Validation of a Virtual Environment Test for Safe Street Crossing in the Assessment of Acquired Brain Injury Patients with and without Neglect. Human-Computer Interaction – INTERACT 2011 Lecture Notes in Computer Science. , 44-51 (2011).
  35. Aravind, G., Lamontagne, A. Perceptual and Locomotor Factors Affect Obstacle Avoidance in Persons with Visuospatial Neglect. Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation. 11 (1), 8 (2014).
  36. Pallavicini, F., et al. Assessing Unilateral Spatial Neglect Using Advanced Technologies: The Potentiality of Mobile Virtual Reality. Technology and Health Care. 23 (6), 795-807 (2015).
  37. Glize, B., et al. Improvement of Navigation and Representation in Virtual Reality after Prism Adaptation in Neglect Patients. Frontiers in Psychology. 8, (2017).
  38. Yasuda, K., Muroi, D., Ohira, M., Iwata, H. Validation of an Immersive Virtual Reality System for Training near and Far Space Neglect in Individuals with Stroke: a Pilot Study. Topics in Stroke Rehabilitation. 24 (7), 533-538 (2017).
  39. Spreij, L. A., Ten Brink, A. F., Visser-Meily, J. M. A., Nijboer, T. C. W. Simulated Driving: The Added Value of Dynamic Testing in the Assessment of Visuo-Spatial Neglect after Stroke. Journal of Neuropsychology. 31, (2018).
  40. Ogourtsova, T., Archambault, P. S., Lamontagne, A. Post-Stroke Unilateral Spatial Neglect: Virtual Reality-Based Navigation and Detection Tasks Reveal Lateralized and Non-Lateralized Deficits in Tasks of Varying Perceptual and Cognitive Demands. Journal of NeuroEngineering and Rehabilitation. 15, 1 (2018).
  41. Ogourtsova, T., Archambault, P., Sangani, S., Lamontagne, A. Ecological Virtual Reality Evaluation of Neglect Symptoms (EVENS), Effects of Virtual Scene Complexity in the Assessment of Poststroke Unilateral Spatial Neglect. Neurorehabilitation and Neural Repair. 32 (1), 46-61 (2018).
  42. Ricci, R., Chatterjee, A. Context and crossover in unilateral neglect. Neuropsychologia. 39 (11), 1138-1143 (2001).
  43. Karnath, H. O., Ferber, S., Himmelbach, M. Spatial awareness is a function of the temporal not the posterior parietal lobe. Nature. 411, 950-953 (2001).
  44. Spicer, R., Anglin, J., Krum, D. M., Liew, S. REINVENT: A low-cost, virtual reality brain-computer interface for severe stroke upper limb motor recovery. 2017 IEEE Virtual Reality (VR). , 385-386 (2017).
  45. Vourvopoulos, A., et al. Effects of a Brain-Computer Interface With Virtual Reality (VR) Neurofeedback: A Pilot Study in Chronic Stroke Patients. Frontiers in Human Neuroscience. 13, 210 (2019).
  46. Gammeri, R., Iacono, C., Ricci, R., Salatino, A. Unilateral Spatial Neglect After Stroke: Current Insights. Neuropsychiatric Disease and Treatment. 16, 131-152 (2020).
check_url/61951?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Schwab, P. J., Miller, A., Raphail, A., Levine, A., Haslam, C., Coslett, H. B., Hamilton, R. H. Virtual Reality Tools for Assessing Unilateral Spatial Neglect: A Novel Opportunity for Data Collection. J. Vis. Exp. (169), e61951, doi:10.3791/61951 (2021).

View Video