Valutazione neurofisiologica in piedi dei muscoli degli arti inferiori post-ictus
Summary
Questo protocollo descrive il processo per l’esecuzione di una valutazione neurofisiologica dei muscoli degli arti inferiori, tibiale anteriore e soleo, in posizione eretta utilizzando TMS nelle persone post-ictus. Questa posizione fornisce una maggiore probabilità di suscitare una risposta TMS post-ictus e consente l’uso di una ridotta potenza dello stimolatore durante le valutazioni neurofisiologiche.
Abstract
La stimolazione magnetica transcranica (TMS) è uno strumento comune utilizzato per misurare il comportamento dei circuiti motori in popolazioni sane e neurologicamente compromesse. La TMS è ampiamente utilizzata per studiare il controllo motorio e la risposta alla neuroriabilitazione degli arti superiori. Tuttavia, la TMS è stata meno utilizzata nello studio del controllo motorio posturale e specifico per la deambulazione degli arti inferiori. L’uso limitato e le ulteriori sfide metodologiche delle valutazioni TMS degli arti inferiori hanno contribuito alla mancanza di coerenza nelle procedure TMS degli arti inferiori all’interno della letteratura. Ispirato dalla ridotta capacità di registrare i potenziali evocati motori TMS degli arti inferiori (MEP), questo rapporto metodologico descrive i passaggi per consentire valutazioni TMS post-ictus in una postura eretta. La postura eretta consente l’attivazione del sistema neuromuscolare, riflettendo uno stato più simile allo stato del sistema durante le attività posturali e di deambulazione. Utilizzando piastre di forza a doppia punta, abbiamo istruito i partecipanti a distribuire equamente il loro peso tra le loro gambe paretiche e non paretiche. È stato fornito un feedback visivo sulla distribuzione del peso dei partecipanti. Utilizzando il software di guida delle immagini, abbiamo consegnato singoli impulsi TMS tramite una bobina a doppio cono agli emisferi lesionati e non lesionati dei partecipanti e misurato la risposta corticomotoria dei muscoli tibiali anteriori e soleiali paretici e non paretici. L’esecuzione di valutazioni in posizione eretta ha aumentato il tasso di risposta TMS e ha consentito l’uso delle intensità di stimolazione inferiori rispetto alla posizione di seduta / riposo standard. L’utilizzo di questo protocollo TMS può fornire un approccio comune per valutare la risposta corticomotoria degli arti inferiori post-ictus quando la neuroriabilitazione delle menomazioni posturali e dell’andatura sono di interesse.
Introduction
La stimolazione magnetica transcranica (TMS) è uno strumento utilizzato per misurare il comportamento dei circuiti neurali. La maggior parte delle indagini TMS incentrate sullo studio del controllo/prestazioni motorie sono state condotte negli arti superiori. Lo squilibrio tra gli studi sugli arti superiori e inferiori è in parte dovuto alle ulteriori sfide nella misurazione della risposta corticomotoria degli arti inferiori (CMR). Alcuni di questi ostacoli metodologici includono le rappresentazioni corticali più piccole dei muscoli degli arti inferiori all’interno della corteccia motoria e la posizione più profonda delle rappresentazioni rispetto al cuoio capelluto1. Nelle popolazioni con lesioni neurologiche, sono presenti anche ulteriori ostacoli. Ad esempio, circa la metà degli individui post-ictus non mostra alcuna risposta alla TMS a riposo nei muscoli degli arti inferiori2,3. La mancanza di risposta post-ictus alla TMS si osserva anche quando i pazienti mantengono un certo controllo volitivo dei muscoli, indicando almeno un tratto corticospinale parzialmente intatto.
La mancanza di risposte TMS misurabili con funzione motoria mantenuta contribuisce alla nostra ridotta comprensione del controllo motorio posturale e della deambulazione post-ictus e degli effetti neurofisiologici della neuroriabilitazione. Tuttavia, alcune delle sfide delle valutazioni neurofisiologiche post-ictus degli arti inferiori sono state superate. Ad esempio, una bobina a doppio cono può essere utilizzata per attivare in modo affidabile i motoneuroni degli arti inferiori situati in profondità nella fessura interemisferica1. La bobina a doppio cono produce un campo magnetico più grande e più forte che penetra più in profondità nel cervello rispetto alla più comunemente usata figura di otto bobina4. Un altro cambiamento metodologico che può essere implementato per aumentare la reattività alla TMS è la misurazione della CMR durante una leggera contrazione volontaria5. Generalmente, questa contrazione viene eseguita a un livello predeterminato di coppia articolare volontaria massima o di attività muscolare elettromiografica massima (EMG). La stimolazione del nervo periferico può anche essere utilizzata per suscitare una risposta muscolare massima e l’EMG registrato di questa risposta può essere utilizzato per impostare l’attivazione volontaria mirata del muscolo.
L’esecuzione della valutazione TMS post-ictus durante la contrazione muscolare attiva è abbastanza comune negli arti superiori in cui i compiti isometrici possono imitare le attività funzionali, ad esempio afferrare / tenere oggetti. Al contrario, la camminata si realizza attraverso l’attivazione bilaterale di più gruppi muscolari attraverso strutture corticali, sottocorticali e del midollo spinale e richiede l’attivazione muscolare posturale per resistere agli effetti della gravità. Questo stato di attivazione probabilmente non si riflette quando si misurano muscoli isolati che producono una contrazione isometrica. Diversi studi precedenti diretti alla comprensione del controllo motorio posturale e specifico per la deambulazione hanno erogato impulsi TMS mentre i partecipanti camminavano6,7,8 e stavano in piedi9,10,11, 12,13,14,15 . La misurazione della CMR in posizione eretta consente l’attivazione dei muscoli posturali e delle componenti sottocorticali delle reti di controllo motorio posturale e dell’andatura. Ad oggi, non ci sono state segnalazioni di esecuzione di valutazioni TMS in piedi in individui post-ictus.
Questo studio propone una metodologia standardizzata, costruita sul corpo esistente di letteratura dei metodi TMS in piedi6,7,8,9,10,11,12,13,14,15,per la valutazione TMS in piedi della CMR post-ictus. Questa metodologia può essere utilizzata da gruppi di ricerca che studiano, ma non solo, deficit posturali e controllo motorio specifico per la deambulazione post-ictus e stabiliscono una maggiore coerenza delle procedure TMS. Lo scopo di questa indagine metodologica era determinare se le valutazioni TMS in piedi sono fattibili in individui post-ictus con compromissione dell’andatura moderata. Abbiamo ipotizzato che l’esecuzione di valutazioni in posizione eretta 1) aumenterebbe la probabilità di suscitare una risposta misurabile (potenziale evocato motorio, MEP) e 2) che la potenza / intensità dello stimolatore utilizzata per eseguire valutazioni TMS in piedi sarebbe inferiore a quella delle valutazioni di seduta / riposo solitamente eseguite. Riteniamo che il completamento con successo e l’uso diffuso di questo protocollo possano portare a una maggiore comprensione degli aspetti neurofisiologici del controllo motorio posturale e della deambulazione post-ictus e degli effetti della neuroriabilitazione.
Protocol
Representative Results
Discussion
Il protocollo sperimentale è stato ben tollerato dalla maggior parte dei partecipanti. Un individuo non è stato in grado di completare la valutazione TMS in piedi a causa di ulcere da decubito preesistenti secondarie a complicanze diabetiche e problemi ortopedici che coinvolgono dolore al ginocchio preesistente. La quantità di carico/scarico del peso corporeo dalle gambe era minima. Tuttavia, c’era, in media, una forza verso il basso leggermente maggiore misurata durante l’applicazione degli impulsi TMS. Ciò è proba…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Gli autori desiderano ringraziare Brian Cence e Alyssa Chestnut per i loro contributi al reclutamento dei partecipanti e alla raccolta dei dati.
Il finanziamento per questo progetto è stato fornito in parte da un Technical Development Award del NIH National Center for Neuromodulation for Rehabilitation (NM4R) (HD086844) e dal Veteran’s Affairs Rehabilitation Research and Development Career Development Award 1 (RX003126) e dal Merit Award (RX002665).
Il contenuto di questo rapporto non rappresenta le opinioni del Dipartimento degli affari dei veterani degli Stati Uniti, del National Institutes of Health degli Stati Uniti o del governo degli Stati Uniti.
Materials
| Data Acquisition Software | MathWorks | MatLab | The custom data collection program was written in Matlab. However, other software/hardware providers can be used (e.g. National Instruments, AD Instruments, CED Spike2 or Signal) |
| Double-cone coil | Magstim | D110 | Double-cone coil for TMS pulse delivery |
| Dual force plate | Advanced Mechanical Technology Inc (AMTI) | Dual-top Accusway | Force plate used to measure force/weight distrobution under each leg independently. |
| Dual-pulse TMS | Magstim | Bistim 200 | Connects two Magstim 200 units together for dual-pulse applications |
| EMG pre-amplifiers | Motion Labs Inc | MA-422 | Preamplifiers for disposable surface EMG electrodes |
| EMG system | Motion Labs Inc | MA400 | EMG system for data collection |
| Neuronavigation System | Rogue Research | Brainsight | Software and hardware used to ensure consistent placement/delivery of magnetic stimulations. Marking the stimulation location on a participant's head or on a place showercap can also be used in the absence of neuronavigational software. |
| Recruitment Database | N/A | N/A | Electronic database including names of possible individuals who are eligble for your studies. |
| TMS unit (x2) | Magstim | Magstim 200 | Delivers TMS pulses |
References
- Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
- Sivaramakrishnan, A., Madhavan, S. Absence of a transcranial magnetic stimulation-induced lower limb corticomotor response does not affect walking speed in chronic stroke survivors. Stroke. 49 (8), 2004-2007 (2018).
- Kindred, J. H., et al. Individualized responses to ipsilesional high-frequency and contralesional low-frequency rTMS in chronic stroke: A pilot study to support the individualization of neuromodulation for rehabilitation. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 578127 (2020).
- Lu, M., Ueno, S. Comparison of the induced fields using different coil configurations during deep transcranial magnetic stimulation. PLoS One. 12 (6), 0178422 (2017).
- Hess, C. W., Mills, K. R., Murray, N. M. Responses in small hand muscles from magnetic stimulation of the human brain. The Journal of Physiology. 388, 397-419 (1987).
- Petersen, N., Christensen, L. O., Nielsen, J. The effect of transcranial magnetic stimulation on the soleus H reflex during human walking. The Journal of Physiology. 513, 599-610 (1998).
- Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
- Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
- Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
- Lavoie, B. A., Cody, F. W., Capaday, C. Cortical control of human soleus muscle during volitional and postural activities studied using focal magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 103 (1), 97-107 (1995).
- Soto, O., Valls-Solé, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
- Kesar, T. M., Eicholtz, S., Lin, B. J., Wolf, S. L., Borich, M. R. Effects of posture and coactivation on corticomotor excitability of ankle muscles. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (1), 131-146 (2018).
- Nandi, T., et al. In standing, corticospinal excitability is proportional to COP velocity whereas M1 excitability is participant-specific. Frontiers in Human Neuroscience. 12, 303 (2018).
- Tokuno, C. D., Keller, M., Carpenter, M. G., Márquez, G., Taube, W. Alterations in the cortical control of standing posture during varying levels of postural threat and task difficulty. Journal of Neurophysiology. 120 (3), 1010-1016 (2018).
- Mouthon, A., Taube, W. Intracortical inhibition increases during postural task execution in response to balance training. Neuroscience. 401, 35-42 (2019).
- Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral assessment of the corticospinal pathways of the ankle muscles using navigated transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments: JoVE. (144), (2019).
- Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
- Tankisi, H., et al. Standards of instrumentation of EMG. Clinical Neurophysiology. 131 (1), 243-258 (2020).
- Mishory, A., et al. The maximum-likelihood strategy for determining transcranial magnetic stimulation motor threshold, using parameter estimation by sequential testing is faster than conventional methods with similar precision. The Journal of ECT. 20 (3), 160-165 (2004).
- Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. The Journal of ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
- McNemar, Q. Note on the sampling error of the difference between correlated proportions or percentages. Psychometrika. 12 (2), 153-157 (1947).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- McDonnell, M. N., Stinear, C. M. TMS measures of motor cortex function after stroke: A meta-analysis. Brain Stimulation. 10 (4), 721-734 (2017).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. The Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
- Chen, G., Patten, C., Kothari, D. H., Zajac, F. E. Gait differences between individuals with post-stroke hemiparesis and non-disabled controls at matched speeds. Gait & Posture. 22 (1), 51-56 (2005).
- Knarr, B. A., Reisman, D. S., Binder-Macleod, S. A., Higginson, J. S. Understanding compensatory strategies for muscle weakness during gait by simulating activation deficits seen post-stroke. Gait & Posture. 38 (2), 270-275 (2013).
- Ammann, C., et al. A framework to assess the impact of number of trials on the amplitude of motor evoked potentials. Scientific Reports. 10 (1), 21422 (2020).
