Summary

Un approccio sperimentale per studiare gli effetti della luce artificiale di notte sugli animali liberi: implementazione, risultati e indicazioni per la ricerca futura

Published: February 02, 2022
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Summary

La luce artificiale di notte (ALAN) ha effetti biologici di vasta portata. Questo articolo descrive un sistema per manipolare ALAN all’interno di nidi durante il monitoraggio del comportamento, costituito da luci a LED accoppiate a una batteria, un timer e una videocamera a infrarossi con capacità audio. I ricercatori potrebbero impiegare questo sistema per esplorare molte domande in sospeso riguardanti gli effetti di ALAN sugli organismi.

Abstract

Gli animali si sono evoluti con modelli naturali di luce e oscurità. Tuttavia, la luce artificiale viene sempre più introdotta nell’ambiente dalle infrastrutture umane e dalle attività ricreative. La luce artificiale di notte (ALAN) ha il potenziale per avere effetti diffusi sul comportamento animale, sulla fisiologia e sulla forma fisica, che possono tradursi in effetti su larga scala su popolazioni e comunità. Comprendere gli effetti di ALAN sugli animali liberi non è banale a causa di sfide come misurare i livelli di luce incontrati dagli organismi mobili e separare gli effetti di ALAN da quelli di altri fattori di disturbo antropogenico. Qui descriviamo un approccio che ci consente di isolare gli effetti dell’esposizione alla luce artificiale sui singoli animali manipolando sperimentalmente i livelli di luce all’interno delle cassette nido. A tal fine, è possibile utilizzare un sistema costituito da luci a diodi emettitori di luce (LED) aderenti a una piastra e collegate a una batteria e a un sistema timer. La configurazione consente l’esposizione degli individui all’interno di nidi a diverse intensità e durate di ALAN ottenendo contemporaneamente registrazioni video, che includono anche l’audio. Il sistema è stato utilizzato in studi su cinciallegre libere (Parus major) e cinciallegre (Cyanistes caeruleus) per ottenere informazioni su come ALAN influenza i modelli di sonno e attività negli adulti e la fisiologia e le dinamiche dei telomeri nello sviluppo dei nidiacei. Il sistema, o un suo adattamento, potrebbe essere utilizzato per rispondere a molte altre domande di ricerca intriganti, come il modo in cui ALAN interagisce con altri fattori di disturbo e influenza l’equilibrio bioenergetico. Inoltre, sistemi simili potrebbero essere installati all’interno o vicino alle cassette nido, ai nidi o alle tane di una varietà di specie per manipolare i livelli di ALAN, valutare le risposte biologiche e lavorare per costruire una prospettiva interspecifica. Soprattutto se combinato con altri approcci avanzati per il monitoraggio del comportamento e del movimento degli animali liberi, questo approccio promette di produrre contributi continui alla nostra comprensione delle implicazioni biologiche di ALAN.

Introduction

Gli animali si sono evoluti con i modelli naturali di luce e oscurità che definiscono il giorno e la notte. Pertanto, i ritmi circadiani nei sistemi ormonali orchestrano i modelli di riposo e attività e consentono agli animali di massimizzare la forma fisica 1,2,3. Ad esempio, il ritmo circadiano negli ormoni glucocorticoidi, con un picco all’inizio dell’attività quotidiana, innesca i vertebrati a comportarsi in modo appropriato durante il periodo di 24 ore attraverso effetti sul metabolismo del glucosio e sulla reattività ai fattori di stress ambientali4. Allo stesso modo, l’ormone pineale melatonina, che viene rilasciato in risposta all’oscurità, è integralmente coinvolto nel governo dei modelli di ritmicità circadiana e ha anche proprietà antiossidanti 5,6. Il trascinamento di molti aspetti della ritmicità circadiana, come il rilascio di melatonina, è influenzato dalla fotoricezione dei livelli di luce nell’ambiente. Pertanto, l’introduzione di luce artificiale nell’ambiente per supportare l’attività umana, la ricreazione e le infrastrutture ha il potenziale per avere effetti di vasta portata sul comportamento, la fisiologia e l’idoneità degli animali liberi 7,8. In effetti, diversi effetti dell’esposizione alla luce artificiale di notte (ALAN) sono stati documentati 9,10 e ALAN è stato evidenziato come una priorità per la ricerca sul cambiamento globale nel 21° secolo10.

Misurare gli effetti di ALAN sugli animali liberi pone sfide non banali per una serie di motivi. In primo luogo, gli animali mobili che si muovono attraverso l’ambiente sperimentano costantemente diversi livelli di luce. Quindi, come si quantifica il livello di luce a cui sono esposti i singoli animali? Anche se i livelli di luce sul territorio dell’animale possono essere quantificati, l’animale può impiegare strategie di evitamento che influenzano i modelli di esposizione, richiedendo così il monitoraggio simultaneo della posizione dell’animale e dei livelli di luce. Infatti, nella maggior parte degli studi sul campo, la media e la variazione dei livelli di esposizione alla luce sono sconosciute11. In secondo luogo, l’esposizione ad ALAN è spesso correlata con l’esposizione ad altri fattori di disturbo antropogenico, come l’inquinamento acustico, l’esposizione chimica e il degrado dell’habitat. Ad esempio, gli animali che occupano habitat lungo i margini delle strade saranno esposti alla luce dei lampioni, al rumore del traffico veicolare e all’inquinamento atmosferico causato dalle emissioni veicolari. Come si possono quindi isolare efficacemente gli effetti di ALAN dagli effetti delle variabili confondenti? Rigorosi esperimenti sul campo che consentano buone misurazioni sia dei livelli di esposizione alla luce che delle variabili di risposta sono essenziali per valutare la gravità degli effetti biologici di ALAN e per sviluppare efficaci strategie di mitigazione11.

Questo articolo descrive un approccio sperimentale che, sebbene non privo di limiti (vedi sezione di discussione), aiuta a placare, se non eliminare, le difficoltà sopra identificate. L’approccio prevede la manipolazione sperimentale dei livelli di ALAN all’interno delle cassette nido di una specie di uccelli diurni a vita libera, la cinciallegra (Parus major), utilizzando un sistema di luci a diodi emettitori di luce (LED) e una telecamera a infrarossi (IR) installata all’interno di nidi. La configurazione consente l’acquisizione simultanea di registrazioni video, incluso l’audio, che consente ai ricercatori di valutare gli effetti su comportamenti e vocalizzazioni. Le grandi tette utilizzano le cassette nido per l’allevamento e dormono nelle cassette nido tra novembre e marzo. Le femmine dormono anche all’interno delle cassette nido durante la stagione riproduttiva12. Il sistema è stato anche utilizzato in misura minore per studiare gli effetti di ALAN sulle tette blu (Cyanistes caeruleus). La prima difficoltà, che consiste nel conoscere i livelli di luce incontrati dall’animale, è mitigata in quanto, dato che un individuo è disposto ad entrare nella cassetta nido (o è già nella scatola del nido nel caso di nidiacei immobili), i livelli di luce possono essere determinati con precisione dal ricercatore. La seconda difficoltà, che coinvolge correlazioni con variabili confondenti, può essere controllata utilizzando cassette nido in ambienti simili e / o misurando i livelli di variabili confondenti vicino alle cassette nido. Inoltre, negli uccelli che nidificano in cavità, l’adozione di un approccio sperimentale è potente perché le cassette nido o le cavità naturali possono proteggere i nidiacei e gli adulti da ALAN13, il che potrebbe spiegare perché alcuni studi correlativi trovano scarso effetto di ALAN (o rumore antropogenico)14, mentre gli studi sperimentali trovano più spesso effetti chiari (vedi sotto). Inoltre, è possibile adottare un disegno sperimentale di misure ripetute in cui gli individui fungono da proprio controllo, il che aumenta ulteriormente il potere statistico e la probabilità di rilevare effetti biologici significativi. Le sezioni seguenti: (1) spiegano i dettagli della progettazione e dell’implementazione del sistema, (2) riassumono gli importanti risultati che sono stati finora derivati utilizzando il sistema e (3) propongono direzioni di ricerca future che potrebbero essere perseguite, sia nelle tette che in altri animali.

Protocol

Tutte le applicazioni di questo sistema agli esperimenti sugli animali sono state approvate dal comitato etico dell’Università di Anversa e condotte in conformità con le leggi belghe e fiamminghe. La metodologia ha aderito alle linee guida ASAB / ABS per l’uso degli animali nella ricerca comportamentale. L’Istituto Reale Belga di Scienze Naturali (Koninklijk Belgisch Instituut voor Natuurwetenschappen; KBIN) ha fornito licenze per tutti i ricercatori e il personale. 1. Creazione del si…

Representative Results

Gli articoli di ricerca peer-reviewed pubblicati utilizzando questo sistema sono riassunti nella Tabella 2. Diversi altri manoscritti sono in corso. Questi studi affrontano tre principali suite di domande di ricerca. In primo luogo, il sistema è stato utilizzato per studiare gli effetti dell’esposizione alla luce sul comportamento del sonno e sui livelli di attività negli adulti. A tal fine, è stato impiegato un disegno sperimentale di misure ripetute, in cui lo stesso individuo è stato prima registr…

Discussion

Questo sistema basato su nest box di luci a LED e una telecamera IR accoppiata ha permesso ai ricercatori di valutare una serie di domande intriganti riguardanti gli effetti biologici di ALAN. Inoltre, ci sono molte altre direzioni di ricerca che possono essere perseguite con il sistema. Inoltre, l’espansione dell’uso del sistema ad altre specie potrebbe aiutare a promuovere una comprensione delle differenze interspecifiche nella sensibilità all’ALAN. Di seguito vengono presentate alcune possibilità non esaustive per l…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Il nostro programma di ricerca che coinvolge gli effetti biologici di ALAN sugli uccelli ha ricevuto finanziamenti dalle Fiandre FWO (a M.E. e R.P., ID progetto: G.0A36.15N), dall’Università di Anversa e dalla Commissione Europea (a M.L.G, Marie Skłodowska-Curie fellowship ID: 799667). Riconosciamo il supporto intellettuale e tecnico dei membri del gruppo di ricerca di ecologia comportamentale ed ecofisiologia dell’Università di Anversa, in particolare Peter Scheys e Thomas Raap.

Materials

Broad spectrum; 15 mm x 5 mm; LED headlight RANEX; Gilze; Nederlands 6000.217 A similar model could also be used
Battery BYD R1210A-C Fe-battery 12 V 120 Wh ( lithium iron phosphate battery)
Dark green paint Optional. To color nest boxes/electronic enclosures
Electrical tape For electronics
Homemade timer system Amazon YP109A 12V A similar model could also be used
Infrared camera Koberts-Goods, Melsungen, DE 205-IR-L Mini camera; a similar model could also be used
Light level meter ISO-Tech ILM; Corby; UK 1335 To calibrate light intensity
Mini DVR video recorder Pakatak, Essex, UK MD-101 Surveillance DVR Recorder Mini SD Car DVR with 32 GB
Passive integrated transponder (PIT) tags Eccel Technology Ltd, Aylesbury, UK EM4102 125 Kh; Provides unique electronic ID
Radio frequency identification (RFID) Reader Trovan, Aalten, Netherlands GR-250 To scan PIT tags and determine bird identity
Resistor RS Components Value depending on voltage battery and illumination
SD card SanDisk 64 GB or larger
SongMeter Wildlife Acoustics; Maynard, MA Optional. Provides a means of monitoring vocalizations outside of nest boxes
TFT Color LED Portable Test Monitor Walmart Allows verification that the camera is on and recording the image correctly
Wood To construct nest boxes/electronic encolsures

References

  1. Gwinner, E., Brandstätter, R. Complex bird clocks. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B. 356 (1415), 1801-1810 (2001).
  2. Dominoni, D., Helm, B., Lehmann, M., Dowse, H. B., Partecke, J. Clocks for the city: circadian differences between forest and city songbirds. Proceedings of the Royal Society of London B. 280 (1763), 20130593 (2013).
  3. Ouyang, J. Q., Davies, S., Dominoni, D. Hormonally mediated effects of artificial light at night on behavior and fitness: linking endocrine mechanisms with function. Journal of Experimental Biology. 221, (2018).
  4. Mohawk, J., Pargament, J., Lee, T. Circadian dependence of corticosterone release to light exposure. in the rat. Physiology and Behavior. 92 (5), 800-806 (2007).
  5. Reiter, R., Tan, D., Osuna, C., Gitto, E. Actions of melatonin in the reduction of oxidative stress: a review. Journal of Biomedical Science. 7 (6), 444-458 (2000).
  6. Jones, T., Durrant, J., Michaelides, E., Green, M. P. Melatonin: a possible link between the presence of artificial light at night and reductions in biological fitness. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B. 370 (1667), 20140122 (2020).
  7. Fonken, L. K., Nelson, R. J. The effects of light at night on circadian clocks and metabolism. Endocrine Reviews. 35 (4), 648-670 (2014).
  8. Falcón, J., et al. Exposure to artificial light at night and the consequences for flora, fauna, and ecosystems. Frontiers in Neuroscience. 14, 602796 (2020).
  9. Gaston, K. J., Bennie, J., Davies, T. W., Hopkins, J. The ecological impacts of nighttime light pollution: a mechanistic approach. Biological Reviews. 88 (4), 912-927 (2013).
  10. Davies, T. W., Smyth, T. Why artificial light at night should be a focus for global change research in the 21st century. Global Change Biology. 24 (3), 872-882 (2017).
  11. Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Rigorous field experiments are essential to understand the genuine severity of light pollution and to identify possible solutions. Global Change Biology. 23 (12), 5024-5026 (2017).
  12. Raap, T., Sun, J. C., Pinxten, R., Eens, M. Disruptive effects of light pollution on sleep in free-living birds: season and/or light intensity-dependent effects. Behavioral Processes. 144, 13-19 (2017).
  13. Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Cavities shield birds from effects of artificial light at night on sleep. Journal of Experimental Zoology A. 329 (8-9), 449-456 (2018).
  14. Casasole, G., et al. Neither artificial light at night, anthropogenic noise nor distance from roads are associated with oxidative status of nestlings in an urban population of songbirds. Comparative Biochemistry and Physiology A. 210, 14-21 (2017).
  15. Grunst, M. L., Raap, T., Grunst, A. S., Pinxten, R., Eens, M. Artificial light at night does not affect not telomere shortening in a developing free-living songbird: a field experiment. Science of the Total Environment. 662, 266-275 (2019).
  16. Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Light pollution disrupts sleep in free-living animals. Scientific Reports. 5, 13557 (2015).
  17. Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Artificial light at night disrupts sleep in female great tits (Parus major) during the nestling period, and is followed by a sleep rebound. Environmental Pollution. 215, 125-134 (2016).
  18. Raap, T., Thys, B., Grunst, A. S., Grunst, M. L., Pinxten, R., Eens, M. Personality and artificial light at night in a semi-urban songbird population: no evidence for personality-dependent sampling bias, avoidance or disruptive effects on sleep behaviour. Environmental Pollution. 243 (2), 1317-1324 (2018).
  19. Raap, T., et al. Artificial light at night affects body mass but not oxidative status in free-living nestling songbirds: an experimental study. Scientific Reports. 6, 35626 (2016).
  20. Grunst, M. L., et al. Early-life exposure to artificial light at night elevates physiological stress in free-living songbirds. Environmental Pollution. 259, 113895 (2020).
  21. Raap, T., Casasole, G., Pinxten, R., Eens, M. Early life exposure to artificial light at night affect the physiological condition: an experimental study on the ecophysiology of free-living nestling songbirds. Environmental Pollution. 218, 909-914 (2016).
  22. Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Artificial light at night causes an unexpected increase in oxalate in developing male songbirds. Conservation Physiology. 6 (1), 005 (2018).
  23. Sun, J., Raap, T., Pinxten, R., Eens, M. Artificial light at night affects sleep behaviour differently in two closely related songbird species. Environmental Pollution. 231 (1), 882-889 (2017).
  24. Ziegler, A. -. K., et al. Exposure to artificial light at night alters innate immune response in wild great tit nestlings. Journal of Expimental Biology. 224 (10), (2021).
  25. Dominoni, D. M., Teo, D., Branston, C. J., Jakhar, A., Albalawi, B. F. A., Feather Evans, N. P. but not plasma, glucocorticoid response to artificial light at night differs between urban and forest blue tit nestlings. Integrative and Comparative Biology. 16 (3), 1111-1121 (2021).
  26. Levy, K., Wegrzyn, Y., Efronny, R., Barnea, A., Ayali, A. Lifelong exposure to artificial light at night impats stridulation and locomotion activity patterns in the cricket Gryllus bimaculatus. Proceedings of the Royal Society of London B. 288 (1959), 20211626 (2021).
  27. Dominoni, D., Smit, J. A. H., Visser, M. E., Halfwerk, W. Multisensory pollution: artificial light at night and anthropogenic noise have interactive effects on activity patterns of great tits (Parus major). Environmental Pollution. 256, 113314 (2020).
  28. Ouyang, J. Q., de Jong, M., Hau, M., Visser, M. E., van Grunsven, R. H. A., Spoelstra, K. Stressful colours: Corticosterone concentrations in a free-living songbird vary with the spectral composition of experimental illumination. Biology Letters. 11 (8), 20150517 (2015).
  29. Van Dis, N. E., Spoelstra, K., Visser, M. E., Dominoni, D. M. Colour of artificial light at night affects incubation behaviour in the great tit, Parus major. Frontiers in Ecology and Evolution. 9, 697 (2021).
  30. Welbers, A. A. M. H., et al. Artificial light at night reduces daily energy expenditure in breeding great tits (Parus major). Frontiers in Ecology and Evolution. 5, 55 (2017).
  31. Lighton, J. R. B. . Measuring metabolic rates: A manual for scientists. , (2008).
  32. Butler, P. J., Green, J. A., Boyd, I. L., Speakman, J. R. Measuring metabolic rate in the field: The pros and cons of the doubly labeled water and heart rate methods. Functional Ecology. 18 (2), 168-183 (2004).
  33. Elliott, H., Le Vaillant, M., Kato, A., Speakman, J. R., Ropert-Coudert, Y. Accelerometry predicts daily energy expenditure in a bird with high activity levels. Biology Letters. 9, 20120919 (2013).
  34. Pettersen, A. K., White, C. R., Marshall, D. J. Metabolic rate covaries with fitness and pace of the life history in the field. Proceedings of the Royal Society of London B. 283 (1831), 20160323 (2016).
  35. Grunst, A. S., Grunst, M. L., Pinxten, R., Bervoets, L., Eens, M. Sources of individual variation in problem-solving performance in urban great tits (Parus major): Exploring effects of metal pollution, urban disturbance and personality. Science of the Total Environment. 749, 141436 (2020).
  36. Croston, R., Kozlovsky, D. Y., Branch, C. L., Parchman, T. L., Bridge, E. S., Pravosudoy, V. V. Individual variation in spatial memory performance in wild mountain chickadees from different elevations. Animal Behaviour. 111, 225-234 (2016).
  37. Iserbyt, A., Griffioen, M., Borremans, B., Eens, M., Müller, W. How to quantify animal activity from radio-frequency identification (RFID) recordings. Ecology and Evolution. 8 (20), 10166-10174 (2018).
  38. Naef-Daenzer, B., Fruh, D., Stalder, M., Wetli, P., Weise, E. Miniaturization (0.2 g) and evaluation of attachment techniques of telemetry transmitters. Journal of Experimental Biology. 208 (21), 4063-4068 (2005).
  39. Van Hasselt, S. J., Rusche, M., Vyssotski, A. L., Verhulst, S., Rattenborg, N. C., Meerlo, P. Sleep time in European starlings is strongly affected by night length and moon phase. Current Biology. 30 (9), 1664-1671 (2020).
  40. Eberle, M., Kappeler, P. M. Family insurance: kin selection and cooperative breeding in a solitary primate (Microcebus murinus). Behavioral Ecology Sociobiology. 60 (4), 582-588 (2006).
  41. Dominoni, D. M., Quetting, M., Partecke, J. Artificial light at night advances avian reproductive physiology. Proceedings of the Royal Society of London B. 280, 20123017 (2013).
  42. De Jong, M., Ouyang, J. Q., van Grunsven, R. H. A., Visser, M. E., Spoelstra, K. Do wild great tits avoid exposure to light at night. Plos ONE. 11 (6), 0157357 (2016).

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Grunst, M. L., Grunst, A. S., Pinxten, R., Eens, G., Eens, M. An Experimental Approach to Investigating Effects of Artificial Light at Night on Free-Ranging Animals: Implementation, Results, and Directions for Future Research. J. Vis. Exp. (180), e63381, doi:10.3791/63381 (2022).

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