Summary
Qui, viene riportato un sistema per studiare i comportamenti collettivi dei nematodi coltivandoli alla rinfusa utilizzando un terreno di agar per cibo per cani. Questo sistema consente ai ricercatori di propagare un gran numero di vermi dauer e può essere applicato a Caenorhabditis elegans e ad altre specie correlate.
Abstract
Gli animali mostrano comportamenti collettivi dinamici, come osservato in stormi di uccelli, banchi di pesci e folle di esseri umani. I comportamenti collettivi degli animali sono stati studiati sia nel campo della biologia che in quello della fisica. In laboratorio, i ricercatori hanno utilizzato vari animali modello come il moscerino della frutta e il pesce zebra per circa un secolo, ma è rimasta una grande sfida studiare il comportamento collettivo complesso su larga scala orchestrato da questi animali modello geneticamente trattabili. Questo articolo presenta un protocollo per creare un sistema sperimentale di comportamenti collettivi in Caenorhabditis elegans. I vermi propagati si arrampicano sul coperchio della piastra di Petri e mostrano un comportamento di sciamatura collettiva. Il sistema controlla anche le interazioni e i comportamenti dei vermi modificando l'umidità e la stimolazione della luce. Questo sistema ci permette di esaminare i meccanismi alla base dei comportamenti collettivi modificando le condizioni ambientali ed esaminando gli effetti della locomozione a livello individuale sui comportamenti collettivi che utilizzano i mutanti. Pertanto, il sistema è utile per la ricerca futura sia in fisica che in biologia.
Introduction
Sia i non scienziati che gli scienziati sono affascinati dai comportamenti collettivi degli animali, come negli stormi di uccelli e nei banchi di pesci. I comportamenti collettivi sono stati analizzati in una vasta gamma di campi, tra cui la fisica, la biologia, la matematica e la robotica. In particolare, la fisica della materia attiva è un campo di ricerca in crescita che si concentra su sistemi composti da elementi semoventi, cioè sistemi dissipativi, come stormi di uccelli, banchi di pesci, biofilm di batteri mobili, citoscheletri composti da molecole attive e gruppi di colloidi semoventi. La teoria della fisica della materia attiva sostiene che, per quanto complessi siano i comportamenti degli individui, i moti collettivi di un numero enorme di esseri viventi sono governati da un piccolo numero di semplici regole. Ad esempio, il modello di Vicsek, un candidato per una descrizione unificata del moto collettivo delle particelle semoventi, prevede che l'interazione di allineamento a corto raggio di oggetti in movimento sia necessaria per formare una fase ordinata a lungo raggio con fluttuazione eccentrica in 2D, come nei branchi di animali1. Gli approcci sperimentali top-down relativi alla fisica della materia attiva si stanno sviluppando rapidamente. Esperimenti precedenti hanno confermato la formazione di una fase ordinata a lungo raggio in Escherichia coli2. Altri lavori recenti hanno impiegato cellule 3,4, batteri5, colloidi mobili6 o proteine in movimento 7,8. Semplici modelli minimali come il modello di Vicsek hanno descritto con successo questi fenomeni reali. In contrasto con questi sistemi sperimentali unicellulari, i comportamenti collettivi degli animali sono solitamente osservati in natura, poiché nessuno potrebbe sperare di eseguire esperimenti controllati con 10.000 uccelli o pesci reali.
I biologi condividono lo stesso interesse dei fisici: come gli individui interagiscono tra loro e si comportano funzionalmente come un gruppo. Uno dei campi di ricerca tradizionali per l'analisi del comportamento individuale sono le neuroscienze, in cui i meccanismi alla base del comportamento sono stati esaminati a livello neuronale e molecolare. Finora sono stati sviluppati molti approcci neuroscientifici bottom-up. Gli approcci dall'alto verso il basso in fisica e gli approcci dal basso verso l'alto in biologia possono essere facilitati utilizzando animali modello come il moscerino della frutta, il verme Caenorhabditis elegans e il topo9. Tuttavia, ci sono stati pochi risultati sul comportamento collettivo su larga scala di questi animali modello in laboratorio10; È ancora difficile preparare in laboratorio modelli di animali geneticamente trattabili su larga scala. Pertanto, nell'attuale ricerca sui comportamenti collettivi in biologia e fisica, è stato difficile per gli scienziati che di solito fanno ricerca in laboratorio studiare i comportamenti collettivi degli animali.
In questo studio, abbiamo stabilito un metodo per la coltivazione su larga scala dei nematodi per studiare i loro comportamenti collettivi. Questo sistema ci permette di modificare le condizioni ambientali ed esaminare l'effetto della locomozione a livello individuale sui comportamenti collettivi utilizzando mutanti10. Nella fisica della materia attiva, i parametri del modello matematico possono essere controllati sia negli esperimenti che nelle simulazioni, il che consente la verifica di tale modello per identificare descrizioni unificate. La genetica viene utilizzata per comprendere il meccanismo del circuito neurale alla base del comportamento collettivo11.
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Protocol
1. Preparazione dei vermi
NOTA: Preparare il ceppo wild-type N2 Bristol12 e il ceppo ZX899 (lite-1(ce314); ljIs123[mec-4p::ChR2, unc-122p::RFP])13 per l'osservazione dei comportamenti collettivi e degli esperimenti optogenici, rispettivamente. Mantenere la varietà ZX899 in condizioni di oscurità.
- Depositare quattro vermi adulti ben nutriti su una piastra di 60 mm contenente 14 mL di terreno di coltura per nematodi (NGM) con agar e seminati con E. coli OP5012.
- Far crescere i vermi F1 fino a farli morire di fame nella piastra NGM a 23 °C per 7 giorni. A questo punto, la resa dei vermi F1 è di circa 100 viti senza fine/piastra. Gli stadi dei vermi comprendono una popolazione mista di larve di dauer e larve di L1 affamate.
2. Preparazione di piatti medi di agar per cani (DFA)
- Autoclavare un flacone di vetro contenente 2 g di cibo per cani in polvere e 5 ml di terreno agar all'1% e raffreddarlo a temperatura ambiente (Figura 1A).
NOTA: In questo esperimento possono essere utilizzati altri alimenti per cani di diversi produttori.
3. Inoculazione di vermi su piastre medie DFA
- Trasferire piccole quantità (circa 0,5 g) di terreno DFA al centro di una piastra NGM seminata con E. coli OP50 (Figura 1B). Per gli esperimenti optogenici, versare 40 μL di 50 μM all-trans-retinale, il cofattore del canale rodopsina 2, sul DFA prima dell'inoculazione dei vermi.
- Raccogli i vermi affamati da quattro piastre NGM usando acqua sterilizzata in autoclave.
- Posizionare un piccolo frammento di cibo per cani (circa 0.5 g) sul terreno DFA, a circa 2 mm di distanza dal coperchio del piatto.
- Illuminare la piastra NGM con luce ultravioletta per 15 minuti all'interno di un banco pulito per evitare contaminazioni.
- Inoculare i vermi raccolti (circa 400 vermi) sul terreno DFA su piastre NGM. Non sigillare la piastra con parafilm per evitare di aumentare l'umidità all'interno della piastra di Petri e generare goccioline d'acqua che intrappolano i vermi su un coperchio.
- Propagare i vermi a 23 °C e lasciarli salire fino al coperchio della piastra per circa 10-14 giorni.
NOTA: Poiché il numero di vermi sui coperchi non aumentava quasi mai dopo 10-14 giorni, si presumeva che i vermi avessero probabilmente esaurito il cibo.
4. Osservazione del comportamento collettivo
- Il giorno dell'esperimento, posizionare una nuova piastra NGM che non includeva E. coli e terreno agar per cibo per cani su una piastra di alluminio sul tavolino di un microscopio macro zoom (Figura 2A). Mantenere la parte inferiore di questa nuova piastra NGM a 23 °C utilizzando un'unità di controllo della temperatura Peltier per almeno 5 minuti (Figura 2B). Quindi, sostituisci il coperchio di questa nuova piastra NGM con il coperchio della piastra su cui si sono arrampicati i vermi. Utilizzare la lente dell'obiettivo (x2, NA = 0,5) come obiettivo a basso ingrandimento (Figura 2A).
- Aumentare la temperatura del fondo della piastra di Petri da 23 °C a 26 °C per modificare l'umidità all'interno della piastra (Figura 2).
- Acquisire immagini della superficie interna del coperchio della piastra con la fotocamera a 20 fotogrammi s−1 (video supplementare S1).
- Salvare le immagini acquisite nel formato File immagine con tag.
5. Esperimento optogenetico
- Usa una lampada al mercurio da 100 W per fornire luce blu, filtrata con un set di filtri. Controllare con precisione il tempo di illuminazione utilizzando un sistema di otturatori elettromagnetici (Figura 2B).
- Mantenere lo ZX899 su DFA in queste condizioni per 5 minuti prima dell'accensione a luce blu.
- Illuminare i vermi ZX899 attaccati al coperchio di una piastra di Petri sul tavolino del microscopio mantenuto a 23 °C.
- Acquisire immagini della superficie interna del coperchio della piastra con una telecamera a 20 fotogrammi s−1 (video supplementare S2).
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Representative Results
Qui, i vermi dauer wild-type sono stati utilizzati per le osservazioni collettive del comportamento. I vermi sono stati coltivati a 23 °C per circa 10-14 giorni e si sono arrampicati fino alla superficie interna del coperchio di una piastra media DFA. Il giorno dell'esperimento, solo il coperchio è stato trasferito su una nuova piastra NGM senza terreno di E. coli e DFA. Il fondo di questa piastra di Petri è stato inizialmente mantenuto a 23 °C utilizzando il sistema di Peltier, quindi la sua temperatura è stata aumentata a 26 °C. Un filmato è stato girato al microscopio. La Figura 3 mostra le istantanee del filmato. I vermi hanno rimodellato dinamicamente i loro modelli di rete durante il cambiamento di umidità. Con l'aumentare dell'umidità, aumentano anche le dimensioni dei compartimenti della rete. Alla fine, le reti sono collassate e gruppi di vermi dormienti sono rimasti sulla superficie interna del coperchio.
Figura 1: Foto del terreno DFA per la coltivazione di un gran numero di vermi. (A) Foto del terreno DFA preparato in una bottiglia di vetro. (B) Foto della piastra NGM con terreno DFA subito dopo l'inoculazione dei vermi raccolti. Abbreviazioni: DFA = agar di cibo per cani; NGM = terreno di crescita dei nematodi. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 2: Sistema sperimentale per l'osservazione del comportamento collettivo. (A) Microscopia per l'osservazione del comportamento collettivo. (B) Regolatore meccanico dell'otturatore e sistema di controllo della temperatura che utilizza il sistema Peltier. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 3: Dati rappresentativi della dipendenza del modello di rete collettiva dall'umidità. Dipendenza della rete di C. elegans dall'umidità ambientale. Il frame rate della fotocamera è di 1 fps. Barra della scala = 4 mm. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Video supplementare S1: Formazioni di reti collettive. I vermi dauer wild-type sono stati propagati utilizzando DFA su NGM in una piastra di Petri. I vermi si sono auto-organizzati all'interno del coperchio. L'umidità è stata modificata utilizzando un dispositivo Peltier. Le immagini sono state scattate da sopra il coperchio. Il filmato viene riprodotto 80 volte più velocemente della velocità di registrazione in tempo reale. Abbreviazioni: DFA = agar di cibo per cani; NGM = terreno di crescita dei nematodi. Fare clic qui per scaricare il file.
Video supplementare S2: Manipolazione optogenetica dei collettivi di vermi. L'optogenetica è stata eseguita con illuminazioni a luce blu da 1, 2, 4, 8, 32 e 128 s. Questa attivazione ha inizialmente causato l'arborizzazione e il collasso dei fasci. Infine, si è formata una rete diversa dalla struttura iniziale. Il filmato viene riprodotto 20 volte più velocemente della velocità di registrazione in tempo reale. Fare clic qui per scaricare il file.
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Discussion
In questo studio, mostriamo un protocollo per la preparazione di un sistema per il comportamento collettivo su larga scala di C. elegans in laboratorio. Il metodo basato sul DFA è stato originariamente stabilito con Caenorhabditis japonica14 e Neoaplectana carpocapsae Weiser15, entrambi animali non modello. Tuttavia, questo metodo non è stato applicato per indagare i comportamenti collettivi. Il C. elegans è un animale modello geneticamente trattabile11,12. Gli studi di genetica comportamentale che utilizzano C. elegans hanno contribuito allo studio della ricerca comportamentale a livello individuale. Tuttavia, nella lunga storia della ricerca su C. elegans, sebbene sia stato osservato un semplice modello di aggregazione 16,17,18,19, nessun rapporto ha dimostrato la formazione di modelli dinamici attraverso il comportamento a livello di gruppo di C. elegans. Un'idea chiave di questo studio è l'utilizzo del terreno DFA per facilitare il mantenimento di un numero enorme di vermi per lungo tempo in una piastra di Petri. Utilizzando il terreno DFA, presentiamo l'osservazione del comportamento collettivo dinamico da parte di C. elegans, introducendo così un nuovo paradigma comportamentale.
In precedenza, sono stati segnalati diversi metodi di produzione di massa di vermi. Rispetto a questi metodi, il vantaggio di questo metodo è quello di consentire lo studio del comportamento collettivo su un coperchio senza un processo per l'isolamento dei vermi dauer. Recentemente, abbiamo pubblicato un articolo che riporta il trasferimento di vermi dauer nittanti attraverso uno spazio tra un coperchio e un mezzo DFA utilizzando interazioni elettrostatiche con il coperchio20. Questo trasferimento di vermi si verifica quando i vermi formano una colonna di nittazione composta da circa 100 vermi. Questo studio mostra che solo i vermi dauer possono trasferirsi quando le formazioni di dauer sono indotte da un eccessivo affollamento nel DFA. Il numero di vermi prodotti da questo metodo è probabilmente inferiore rispetto ad altri metodi come i metodi a base di tuorlo d'uovo. Tuttavia, per eseguire un test comportamentale su un coperchio, possiamo utilizzare la popolazione dei vermi dauer, che difficilmente include altri vermi stadi come le larve L1 affamate, mentre i metodi precedenti richiedono un processo per l'isolamento dei vermi dauer. Pertanto, questo metodo consente un esame comportamentale collettivo più preciso utilizzando vermi dauer. Inoltre, lo sperimentatore può anche controllare la densità dei vermi nella seguente procedura. Innanzitutto, l'acqua sterilizzata in autoclave è stata utilizzata per raccogliere e lavare i vermi che si sono spostati sul coperchio. Quindi, la concentrazione di vermi nell'acqua è stata determinata contando i vermi in un'aliquota della sospensione di vermi e la sospensione di vermi è stata lasciata cadere su un substrato. Nel complesso, il nostro sistema è più controllabile in termini di stadio e densità dei vermi per gli esperimenti comportamentali.
Il comportamento collettivo è stato analizzato dal punto di vista della fisica della materia attiva, che cerca di identificare descrizioni unificate dei moti collettivi di particelle semoventi viventi e non viventi. A questo scopo, sono stati sviluppati molti sistemi sperimentali per particelle e cellule semoventi non viventi, ma meno sistemi sono stati sviluppati per organismi multicellulari, che mostrano comportamenti molto più complessi basati sul circuito neurale. Pertanto, il nostro sistema estende la possibilità che esista la descrizione unificata dei moti collettivi. Per quanto riguarda la manipolazione dell'umidità, la nostra precedente simulazione numerica basata su un modello ha suggerito che le forze di attrazione tra i vermi, probabilmente indotte dall'umidità nell'esperimento, inducono cambiamenti del modello, che erano qualitativamente coerenti con i cambiamenti del modello indotti dall'umidità10. Tuttavia, pensiamo che non ci siano prove sperimentali deterministiche che dimostrino che i cambiamenti del modello siano stati indotti dall'umidità piuttosto che dalla temperatura. Pertanto, lo sperimentatore dovrebbe essere cauto nel verificare se i cambiamenti del comportamento collettivo possono essere attribuiti esclusivamente al cambiamento di umidità piuttosto che al cambiamento di temperatura o meno.
Comprendere il meccanismo neurale alla base dei comportamenti collettivi negli animali è una nuova sfida nel campo della biologia. I comportamenti collettivi portano all'emergere di una nuova funzione che non appare a livello individuale. Poiché gli animali hanno un sistema nervoso, hanno capacità di memoria e di apprendimento, ed è intrigante esaminare le differenze in queste funzioni neurali a livello individuale e di popolazione. È stato notato che i comportamenti collettivi migliorano la sensibilità di rilevamento di organismi estranei e prede e aumentano la capacità di un corretto processo decisionale 21,22,23. C. elegans ha anche un sistema nervoso composto da 302 neuroni e quindi memorizza la temperatura di coltivazione passata24 e migra in un luogo con umidità preferibile25. Pertanto, sarebbe interessante indagare la relazione tra funzioni neurali e comportamenti collettivi in C. elegans. Inoltre, ci si può aspettare di estrarre parametri meccanici attraverso l'osservazione del comportamento di una popolazione di vermi. Ad esempio, l'osservazione delle proprietà viscoelastiche nelle folle di C. elegans permetterebbe di stimare l'elasticità di un singolo verme e la tensione superficiale tra i vermi. La distribuzione dimensionale dei ciuffi di vermi dovrebbe essere correlata alla tensione superficiale tra di loro. La forza propulsiva dell'individuo di C. elegans può anche essere stimata dalla frequenza con cui il verme si muove in risposta alla tensione superficiale. Pertanto, possiamo aspettarci di stimare i parametri meccanici a livello di singoli vermi basandoci solo su informazioni macroscopiche della popolazione di vermi.
In conclusione, la fisica della materia attiva mira a identificare descrizioni unificate dei comportamenti collettivi, e questo campo richiede una verifica più sperimentale dei modelli matematici proposti attraverso il controllo dei parametri. Inoltre, il significato funzionale della formazione collettiva di ciascun animale e la sua rilevanza meccanica per le funzioni neurali sono importanti questioni aperte. Inoltre, dato che uno degli obiettivi della 'soft robotics' è il controllo preciso di collettivi di robot, speriamo che un algoritmo possa essere stabilito attraverso gli esperimenti sui comportamenti collettivi dei vermi per l'applicazione al controllo dei movimenti collettivi dei robot soft.
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Disclosures
Gli autori non hanno conflitti di interesse da dichiarare.
Acknowledgments
Ringraziamo il Caenorhabditis Genetics Center per aver fornito i ceppi utilizzati in questo studio. Questa pubblicazione è stata sostenuta da JSPS KAKENHI Grant-in-Aid for Scientific Research (B) (numero di sovvenzione JP21H02532), JSPS KAKENHI Grant-in-Aid sul progetto Innovative Areas "Science of Soft Robot" (numero di sovvenzione JP18H05474), JSPS KAKENHI Grant-in-Aid for Transformative Research Areas B (numero di sovvenzione JP23H03845), PRIME dell'Agenzia giapponese per la ricerca e lo sviluppo medico (numero di sovvenzione JP22gm6110022h9904), programma JST-Mirai (numero di sovvenzione JPMJMI22G3), e il programma JST-FOREST (numero di sovvenzione JPMJFR214R).
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Escherichia coli and C. elegans strains | |||
| E. coli OP50 | Caenorhabditis Genetics Center | OP50 | Food for C. elegans. Uracil auxotroph. E. coli B. |
| lite-1(ce314); ljIs123[mec-4p::ChR2, unc-122p::RFP] | author | ZX899 | lite-1(ce314) mutant carrying the genes expressing ChR2 and RFP under the control of the mec-4 and unc-122 promoter, respectively |
| N2 Bristrol | Caenorhabditis Genetics Center | Wild-type C. elegans strain | |
| For worm cultivation | |||
| Agar purified, powder | Nakarai tesque | 01162-15 | For preparation of NGM plates |
| All-trans retinal | Sigma-Aldrich | R2500 | For optogenetics |
| Bacto pepton | Becton Dickinson | 211677 | For preparation of NGM plates |
| Calcium chloride | Wako | 036-00485 | For preparation of NGM plates |
| Cholesterol | Wako | 034-03002 | For preparation of NGM plates |
| di-Photassium hydrogenphosphate | Nakarai tesque | 28727-95 | For preparation of NGM plates |
| Dog food | Nihon Pet Food | VITA-ONE | For preparation of dog food agar medium |
| LB broth, Lennox | Nakarai tesque | 20066-95 | For culture of E. coli OP50 |
| Magnesium sulfate anhydrous | TGI | M1890 | For preparation of NGM plates |
| Petri dishes (60 mm) | Nunc | 150270 | For preparation of NGM plates |
| Potassium Dihydrogenphosphate | Nakarai tesque | 28720-65 | For preparation of NGM plates |
| Sodium Chloride | Nakarai tesque | 31320-05 | For preparation of NGM plates |
| Observation | |||
| Computer | CT solution | CS6229 | Windows10 Pro with Intel Xeon Gold 6238R CPU and 768 GB of RAM |
| CMOS Camera | Hamamatsu photonics | ORCA-Lightning C14120-20P | For data acquisition |
| CMOS Camera | Olympus | DP74 | For data acquisition |
| Microscope with SZX-MGFP set | Olympus | MVX10 | For data acquisition |
| x2 Objective lens | Olympus | MV PLAPO 2XC | Working distance 20 mm and numerical aperture 0.5 |
| Shutter control | |||
| Shutter | OptoSigma | BSH2-RIX | For controlling temporal pattern of light illumination |
| Shutter controller | OptoSigma | SSH-C2B-A | For controlling temporal pattern of light illumination |
| Temperature control | |||
| Peltier temperature controller unit | VICS | WLVPU-30 | For controlling humidity inside a Petri plate |
| UNI-THEMO CONTROLLER | Ampere | UTC-100 | For controlling humidity inside a Petri plate |
| Data acquisition software | |||
| HCImage | Hamamatsu photonics | For data acquisition |
References
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