Summary

Optogenetic Entrainment av hippocampus Theta svingninger i oppfører seg mus

Published: June 29, 2018
doi:

Summary

Vi beskriver bruken av optogenetics og elektrofysiologiske innspillinger for selektiv manipulasjoner av hippocampus theta svingninger (5-10 Hz) i oppfører mus. Effekten av rytme entrainment overvåkes ved hjelp av lokale feltet potensial. En kombinasjon av opto- og farmakogenetiske hemming adresser er efferent avlesning hippocampus synkronisering.

Abstract

Omfattende data om forholdet mellom nettverk svingninger virkemåten og organisering av neuronal utslipp i hjernen regioner krever nye verktøy for å selektivt manipulere hjernen rytmer. Her beskriver vi tilnærming kombinere projeksjon spesifikke optogenetics med ekstracellulære elektrofysiologi for Hi-Fi-kontroll av hippocampus theta svingninger (5-10 Hz) i oppfører mus. Spesifisiteten av optogenetic entrainment oppnås ved målretting channelrhodopsin-2 (ChR2) til GABAergic befolkningen i mediale septal celler, avgjørende involvert i generasjon hippocampus theta svingninger, og en lokal synkronisert aktivisering av et delsett av hemmende septal afferente prefiks. Effekten av optogenetic rytmen kontrollen er bekreftet av en samtidige overvåking av lokale feltet potensielle (LFP) over lamina av området CA1 og/eller neuronal utslipp. Bruke dette lett iverksettes preparatet viser vi effekten av ulike optogenetic stimulering protokoller for induksjon av theta svingninger og manipulering av frekvens og regularitet. Til slutt, en kombinasjon av theta rytmen kontrollen med projeksjon-spesifikk hemming adresser er avlesning av bestemte aspekter av hippocampus synkroniseringen av efferent regioner.

Introduction

Neuronal aktivitet i pattedyr koordineres av nettverket svingninger, som hjelper overføring av informasjon i og mellom hjernen regioner1,2,3,4. Hjernen rytmer inkluderer svingninger fra veldig treg ( 200 Hz) frekvensene. En stor mengde bevis støtter involvering av nettverket svingninger i ulike hjernefunksjoner, inkludert kognisjon5,6,7,8,9,10 , medfødte atferd11,12 samt nevropsykiatriske lidelser som Parkinsons sykdom og epilepsi13,14,15. Selektiv og timelig presise metoder eksperimentelle manipulering av nettverket svingninger er derfor viktig for utviklingen av fysiologisk plausibel modeller av synkronisering og etablere årsakssammenhenger med atferd.

Nettverksynkronisering er formidlet av ulike biologiske substratene og prosesser, spenner fra molekylær identiteten til ionekanaler og deres kinetics neuromodulation excitability og nettverkstilkobling. Biologiske utformingen av rytme generatorer16 har blitt avslørt for mange hjernen rytmer, forskjellige aspekter av hvilke (f.eks, frekvens, amplitude) er ofte forårsaket av dynamikken i forskjellige celletyper og nettverk. For eksempel er hemmende interneurons målretting somata viktigste celler de viktigste aktørene over frekvensbånd og hjernen regioner17,18, inkludert theta19,20, gamma20 , 21og rippel (140-200 Hz)22 svingninger. I sin tur er fase synkronisering av fjerne celler sikret av robust feed-forward signalering pyramideformet celler, som tilbakestiller avfyring av interneurons. En viktig parameter av svingninger, størrelsen på synkroniserte neuronal befolkningen, er nært knyttet til målt LFP oscillation’s amplitude og minst rask svingninger, avhenger eksitatoriske stasjonen på interneurons2. I kontrast, tregere svingninger, som delta og theta rytmer, genereres av langtrekkende innkommende looper, dannet av cortico-thalamic23,24 og hippocampus mediale septal anslag25, 26,27, henholdsvis. Svingninger i slike kretser er forårsaket av interaksjoner av signalet overføring forsinkelser, nervøs svar og deres frekvens preferanse i deltakende celler28,29,30, 31 , 32. hemmende anslag fra GABAergic parvalbumin (PV)-positive celler av den mediale septum (MS) til interneurons i hippocampus25,33, parahippocampal regioner og entorhinal cortex26 viktig for generering av theta svingninger i den mediale tinninglappen. Dermed kan fysiologiske mekanismene nettverk svingninger og neuronal synkronisering manipuleres med optogenetics med en real-time presisjon.

Celle type-spesifikk optogenetic manipulasjoner er brukt for studier av hippocampus og kortikale svingninger i vitro34,35,36,37,38 og i vivo30,39,40,41,42,43,44,45, inkludert funksjonelle undersøkelser av gamma5,12,36,46,47,48,49,50, 51,52 og rippel svingninger40,53,54 og søvn spindler55,56. Nylig uttrykte vi grobunn-avhengige ChR2 virus i MS, et viktig område for generering av hippocampus theta rytme, PV-grobunn mus. Bruker dette preparatet, var funksjonene i hippocampus theta svingninger (hyppighet og tidsmessige stabilitet) kontrollert av optogenetic stimulering av hemmende anslag av MS i hippocampus11. Videre fremkalt theta-frekvens optogenetic stimulering av hemmende septo-hippocampus anslag theta rytme under våken ubevegelighet. Optogenetically entrained theta rytme vises egenskapene til spontan theta svingninger i musen LFP og neuronal aktivitetsnivå.

Nøkkel vise egenskaper av denne protokollen inkludere: (1) utnyttelse av en hemmende sti som er fysiologisk kritisk for spontane theta svingninger og unngå uspesifikke effekter på hippocampus excitability; (2) axonal, dvs, projeksjon spesifikke stimulering å minimere en direkte påvirkning på ikke-hippocampus MS efferents; (3) lokale theta-rytmiske lys stimulering, sikrer en minimal direkte innblanding theta-rytmiske septo-hippocampus dynamikk og en global bilaterale entrainment av theta svingninger; (4) parametrisk kontroll av theta svingninger frekvens og regularitet; og (5) kvantifisering av entrainment gjengivelse med timelige høyoppløselig bruker LFP aktivere kvantitative kausalitet analyse i oppføre dyr. Siden dette preparatet egentlig kapitaliserer på en velkjent rollen septo-hippocampus disinhibition i theta generasjon25,30, kan robust kontroll over flere parametere av theta svingninger i oppfører mus. Studier hvor andre mindre undersøkte stier og celletyper av septo-hippocampus kretsene ble manipulert38,,39,,47,,49,,50,,51 , 52 , 53 , 54 , 55 , 56 , 57 , 58 avsløre ytterligere mekanismer for theta rytmen.

Protocol

PV-grobunn banke i mannlige mus59, 10-25 uker gamle, ble brukt. Mus var plassert under standard betingelser i dyr anlegget og holdt på en 12 h lys/mørke syklus. Alle prosedyrer ble utført i henhold til nasjonale og internasjonale retningslinjer, og ble godkjent av de lokale helsemyndighetene (Landesamt für Natur, Umwelt und Verbraucherschutz, Nordrhein-Westfalen). 1. viral injeksjon Under hele prosedyren, følg biologiske sikkerhetskabinett retningslinjer<…

Representative Results

Målretting av ChR2 til GABAergic celler i MS som beskrevet i Seksjon 1 er illustrert i figur 2A. Optogenetic stimulering av axons MS GABAergic celler dorsal prefiks via en optisk fiber som er implantert over området CA1 entrains theta svingninger på frekvensen av stimulans i den ipsilateral (figur 2B) og kontralateral halvkule (figur 2C). Theta svingninger kan være mer eller mindre effektivt entr…

Discussion

Her presentert vi en allment tilgjengelig metode entrain og framprovosere hippocampus theta svingninger i oppfører dyr. Denne tilnærmingen kan være nyttig for studier av theta rytme funksjoner i informasjonsbehandling og atferd. Viktige sider ved denne metoden inkluderer: (1) valg av opsin og målretting av ChR2 til axons av MS celler i hippocampus, (2) robuste optisk og elektriske funksjoner av implantert optisk fiber-wire matrise samlinger å sikre kontinuerlig stimulering og LFP opptak i oppfører seg mus, (3) bruk…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Vi vil gjerne takke Maria Gorbati etter eksperthjelp med dataanalyse og Jennifer Kupferman for kommentarer på manuskriptet. Dette arbeidet ble støttet av Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG; Exc 257 NeuroCure, TK og AP; Prioritet programmet 1665, 1799/1-1(2), Heisenberg program, 1799/2-1, AP), tysk-israelske grunnlaget for forskning og utvikling (GIF; Jeg-1326-421.13/2015, TK) og menneskelige grensen Science programmet (HFSP; RGY0076/2012, TK).

Materials

PV-Cre mice The Jackson Laboratory B6;129P2-Pvalbtm1(cre)Arbr/J
Name Company Catalog Number Comments
Surgery
Stereotaxis David Kopf Instruments, Tujunga, CA, USA Model 963 Ultra Precise Small Animal Stereotaxic Instrument
Drill bits, 0.8 mm Bijoutil, Allschwil, Switzerland 49080HM
0.01-1 ml syringe Braun, Melsungen, Germany 9161406V
Sterican cannulas Braun 26 G, 0.45×25 mm BL/LB
Fine and sharp scissors Fine Science Tools Inc., Vancouver, Canada 14060-09
Forceps Fine Science Tools Inc. 11210-10 Dumont AA – Epoxy Coated Forceps
Blunt stainless steel scissors Fine Science Tools Inc. 14018-14
Soldering station Weller Tools GmbH, Besigheim, Germany WSD 81
Erythromycin Rotexmedica GmbH, Trittau, Germany PZN: 10823932 1g Powder for Solution for Infusion
Name Company Catalog Number Comments
Optogenetics
Hamilton pump PHD Ultra, Harvard Apparatus, Holliston, MA, USA model 703008 PHD Ultra Syringe Pump with push/pull mechanism
Hamilton 5 µL Syringe, 26 gauge PHD Ultra, Harvard Apparatus Model 75 RN SYR
Hamilton 5 µL Plunger PHD Ultra, Harvard Apparatus Model 75 RN SYR
Tubing Fisher Scientific, Pittsburgh, USA PE 20 Inner diameter 0.38 mm (.015"), Outer diameter 1.09 mm (.043")
Sterican cannulas Braun, Melsungen, Germany 27 G, 25×0.40 mm, blunt
Precision drill/grinder Proxxon, Wecker, Luxemburg fbs 240/e
Cutting disks Proxxon NO 28812
Cre dependent channelrhodopsin Penn Vector Core, Philadelphia, PA, USA AV-1-18917P Contruct name: AAV2/1.CAGGS.flex.ChR2.tdTomato, titer: 1.42×1013 vg/ml
Cam kinase dependent halorhodopsin Penn Vector Core AV-1-26971P Construct name: eNpHR3.0, AAV2/1.CamKIIa.eNpHR3.0-EYFP.WPRE.hGH, titer: 2.08_1012 vg/ml
Multimode optic fiber ThorLabs, Dachau, Germany FG105LCA 0.22 NA, Low-OH, Ø105 µm Core, 400 – 2400 nm
Ceramic stick ferrule Precision Fiber Products, Milpitas, CA, USA CFLC126 Ceramic LC MM Ferrule, ID 126um
Polishing paper Thorlabs LF3D 6" x 6" Diamond Lapping (Polishing) Sheet
Power meter Thorlabs PM100D Compact Power and Energy Meter Console, Digital 4" LCD
Multimode fiber optic coupler Thorlabs FCMM50-50A-FC 1×2 MM Coupler, 50:50 Split Ratio, 50 µm GI Fibers, FC/PC
Fiberoptic patch cord Thorlabs FG105LCA CUSTOM-MUC custom made, 3 m long, with protective tubing, Tubing: FT030, Connector 1: FC/PC, Connector 2: 1.25mm (LC) Ceramic Ferrule
Sleeve Precision Fiber Products, Milpitas, CA, USA ADAL1 Ceramic Split Mating Sleeve for Ø1.25 mm (LC/PC) Ferrules
473 nm DPSS laser Laserglow Technologies, Toronto, ON, Canada R471005FX LRS-0473 Series
593 nm DPSS laser Laserglow Technologies R591005FX LRS-0594 Series
MC_Stimulus II Multichannel Systems, Reutlingen, Germany STG 4004
Impedance conditioning module Neural microTargeting worldwide, Bowdoin, USA ICM
Name Company Catalog Number Comments
Electrophysiology
Tungsten wires California Fine Wire Company, Grover Beach, CA, USA CFW0010954 40 µm, 99.95%
Capillary tubing Optronics 1068150020 ID: 100.4 µm
Omnetics nanoconnector Omnetics Connector Corporation, Minneapolis, USA A79038-001
Screws Bilaney, Düsseldorf, Germany 00-96×1/16 stainless-steel
Silicone probe NeuroNexus Technologies, Ann Arbor, MI, USA B32
Headstage Neuralynx, Bozeman, Montana USA HS-8 miniature headstage unity gain preamplifiers
Silver conductive paint Conrad electronics, Germany 530042
Liquid flux Felder GMBH Löttechnik, Oberhausen, Germany Lötöl ST DIN EN 29454.1, 3.2.2.A (F-SW 11)
LED Neuralynx HS-LED-Red-omni-10V
Name Company Catalog Number Comments
Software
MATLAB Mathworks, Natick, MA, USA
MC_Stimulus software Multichannel, Systems
Neurophysiological Data Manager NDManager, http://neurosuite.sourceforge.net
Klusters http://neurosuite.sourceforge.net, Hazan et al., 2006
Software of the recording system Neuralynx Cheetah https://neuralynx.com/software/cheetah
Multi-channel data analysis software Cambridge Electronic Design Limited, Cambridge, GB Spike2

Referências

  1. Salinas, E., Sejnowski, T. J. Correlated neuronal activity and the flow of neural information. Nat Rev Neurosci. 2 (8), 539-550 (2001).
  2. Buzsaki, G., Wang, X. J. Mechanisms of gamma oscillations. Annu Rev Neurosci. 35, 203-225 (2012).
  3. Cannon, J., et al. Neurosystems: brain rhythms and cognitive processing. Eur J Neurosci. 39 (5), 705-719 (2014).
  4. Fries, P. Neuronal gamma-band synchronization as a fundamental process in cortical computation. Annu Rev Neurosci. 32, 209-224 (2009).
  5. Cardin, J. A., et al. Driving fast-spiking cells induces gamma rhythm and controls sensory responses. Nature. 459 (7247), 663-667 (2009).
  6. Colgin, L. L., et al. Frequency of gamma oscillations routes flow of information in the hippocampus. Nature. 462 (7271), 353-357 (2009).
  7. Csicsvari, J., Jamieson, B., Wise, K. D., Buzsaki, G. Mechanisms of gamma oscillations in the hippocampus of the behaving rat. Neuron. 37 (2), 311-322 (2003).
  8. Gray, C. M., Singer, W. Stimulus-specific neuronal oscillations in orientation columns of cat visual cortex. Proc Natl Acad Sci U S A. 86 (5), 1698-1702 (1989).
  9. Lisman, J. E., Jensen, O. The theta-gamma neural code. Neuron. 77 (6), 1002-1016 (2013).
  10. Sirota, A., et al. Entrainment of neocortical neurons and gamma oscillations by the hippocampal theta rhythm. Neuron. 60 (4), 683-697 (2008).
  11. Bender, F., et al. Theta oscillations regulate the speed of locomotion via a hippocampus to lateral septum pathway. Nat Commun. 6, 8521 (2015).
  12. Carus-Cadavieco, M., et al. Gamma oscillations organize top-down signalling to hypothalamus and enable food seeking. Nature. 542 (7640), 232-236 (2017).
  13. Bragin, A., Engel, J., Wilson, C. L., Fried, I., Buzsaki, G. High-frequency oscillations in human brain. Hippocampus. 9 (2), 137-142 (1999).
  14. Wang, J., et al. High-frequency oscillations in Parkinson’s disease: spatial distribution and clinical relevance. Mov Disord. 29 (10), 1265-1272 (2014).
  15. Hammond, C., Bergman, H., Brown, P. Pathological synchronization in Parkinson’s disease: networks, models and treatments. Trends Neurosci. 30 (7), 357-364 (2007).
  16. Buzsaki, G. Theta oscillations in the hippocampus. Neuron. 33 (3), 325-340 (2002).
  17. Gulyas, A. I., et al. Hippocampal pyramidal cells excite inhibitory neurons through a single release site. Nature. 366 (6456), 683-687 (1993).
  18. Buhl, E. H., et al. Physiological properties of anatomically identified axo-axonic cells in the rat hippocampus. J Neurophysiol. 71 (4), 1289-1307 (1994).
  19. Wulff, P., et al. Hippocampal theta rhythm and its coupling with gamma oscillations require fast inhibition onto parvalbumin-positive interneurons. Proc Natl Acad Sci U S A. 106 (9), 3561-3566 (2009).
  20. Korotkova, T., Fuchs, E. C., Ponomarenko, A., von Engelhardt, J., Monyer, H. NMDA receptor ablation on parvalbumin-positive interneurons impairs hippocampal synchrony, spatial representations, and working memory. Neuron. 68 (3), 557-569 (2010).
  21. Buhl, D. L., Harris, K. D., Hormuzdi, S. G., Monyer, H., Buzsaki, G. Selective impairment of hippocampal gamma oscillations in connexin-36 knock-out mouse in vivo. J Neurosci. 23 (3), 1013-1018 (2003).
  22. Racz, A., Ponomarenko, A. A., Fuchs, E. C., Monyer, H. Augmented hippocampal ripple oscillations in mice with reduced fast excitation onto parvalbumin-positive cells. J Neurosci. 29 (8), 2563-2568 (2009).
  23. Contreras, D., Steriade, M. Cellular basis of EEG slow rhythms: a study of dynamic corticothalamic relationships. J Neurosci. 15 (1 Pt 2), 604-622 (1995).
  24. Herrera, C. G., et al. Hypothalamic feedforward inhibition of thalamocortical network controls arousal and consciousness. Nat Neurosci. 19 (2), 290-298 (2016).
  25. Freund, T. F., Antal, M. GABA-containing neurons in the septum control inhibitory interneurons in the hippocampus. Nature. 336 (6195), 170-173 (1988).
  26. Unal, G., Joshi, A., Viney, T. J., Kis, V., Somogyi, P. Synaptic Targets of Medial Septal Projections in the Hippocampus and Extrahippocampal Cortices of the Mouse. J Neurosci. 35 (48), 15812-15826 (2015).
  27. Hangya, B., Borhegyi, Z., Szilagyi, N., Freund, T. F., Varga, V. GABAergic neurons of the medial septum lead the hippocampal network during theta activity. J Neurosci. 29 (25), 8094-8102 (2009).
  28. Bartho, P., et al. Ongoing network state controls the length of sleep spindles via inhibitory activity. Neuron. 82 (6), 1367-1379 (2014).
  29. Giocomo, L. M., et al. Grid cells use HCN1 channels for spatial scaling. Cell. 147 (5), 1159-1170 (2011).
  30. Stark, E., et al. Inhibition-induced theta resonance in cortical circuits. Neuron. 80 (5), 1263-1276 (2013).
  31. Crandall, S. R., Cruikshank, S. J., Connors, B. W. A corticothalamic switch: controlling the thalamus with dynamic synapses. Neuron. 86 (3), 768-782 (2015).
  32. Steriade, M., McCormick, D. A., Sejnowski, T. J. Thalamocortical oscillations in the sleeping and aroused brain. Science. 262 (5134), 679-685 (1993).
  33. Joshi, A., Salib, M., Viney, T. J., Dupret, D., Somogyi, P. Behavior-Dependent Activity and Synaptic Organization of Septo-hippocampal GABAergic Neurons Selectively Targeting the Hippocampal CA3 Area. Neuron. , (2017).
  34. Schlingloff, D., Kali, S., Freund, T. F., Hajos, N., Gulyas, A. I. Mechanisms of sharp wave initiation and ripple generation. J Neurosci. 34 (34), 11385-11398 (2014).
  35. Craig, M. T., McBain, C. J. Fast gamma oscillations are generated intrinsically in CA1 without the involvement of fast-spiking basket cells. J Neurosci. 35 (8), 3616-3624 (2015).
  36. Pastoll, H., Solanka, L., van Rossum, M. C., Nolan, M. F. Feedback inhibition enables theta-nested gamma oscillations and grid firing fields. Neuron. 77 (1), 141-154 (2013).
  37. Akam, T., Oren, I., Mantoan, L., Ferenczi, E., Kullmann, D. M. Oscillatory dynamics in the hippocampus support dentate gyrus-CA3 coupling. Nat Neurosci. 15 (5), 763-768 (2012).
  38. Mattis, J., et al. Frequency-dependent, cell type-divergent signaling in the hippocamposeptal projection. J Neurosci. 34 (35), 11769-11780 (2014).
  39. Vandecasteele, M., et al. Optogenetic activation of septal cholinergic neurons suppresses sharp wave ripples and enhances theta oscillations in the hippocampus. Proc Natl Acad Sci U S A. 111 (37), 13535-13540 (2014).
  40. Stark, E., et al. Pyramidal cell-interneuron interactions underlie hippocampal ripple oscillations. Neuron. 83 (2), 467-480 (2014).
  41. Blumberg, B. J., et al. Efficacy of nonselective optogenetic control of the medial septum over hippocampal oscillations: the influence of speed and implications for cognitive enhancement. Physiol Rep. 4 (23), (2016).
  42. Courtin, J., et al. Prefrontal parvalbumin interneurons shape neuronal activity to drive fear expression. Nature. 505 (7481), 92-96 (2014).
  43. Nagode, D. A., Tang, A. H., Yang, K., Alger, B. E. Optogenetic identification of an intrinsic cholinergically driven inhibitory oscillator sensitive to cannabinoids and opioids in hippocampal CA1. J Physiol. 592 (1), 103-123 (2014).
  44. Bitzenhofer, S. H., et al. Layer-specific optogenetic activation of pyramidal neurons causes beta-gamma entrainment of neonatal networks. Nat Commun. 8, 14563 (2017).
  45. Kondabolu, K., et al. Striatal cholinergic interneurons generate beta and gamma oscillations in the corticostriatal circuit and produce motor deficits. Proc Natl Acad Sci U S A. 113 (22), E3159-E3168 (2016).
  46. Sohal, V. S., Zhang, F., Yizhar, O., Deisseroth, K. Parvalbumin neurons and gamma rhythms enhance cortical circuit performance. Nature. 459 (7247), 698-702 (2009).
  47. Pina-Crespo, J. C., et al. High-frequency hippocampal oscillations activated by optogenetic stimulation of transplanted human ESC-derived neurons. J Neurosci. 32 (45), 15837-15842 (2012).
  48. Iaccarino, H. F., et al. Gamma frequency entrainment attenuates amyloid load and modifies microglia. Nature. 540 (7632), 230-235 (2016).
  49. Kim, H., Ahrlund-Richter, S., Wang, X., Deisseroth, K., Carlen, M. Prefrontal Parvalbumin Neurons in Control of Attention. Cell. 164 (1-2), 208-218 (2016).
  50. Lu, Y., et al. Optogenetically induced spatiotemporal gamma oscillations and neuronal spiking activity in primate motor cortex. J Neurophysiol. 113 (10), 3574-3587 (2015).
  51. Kim, T., et al. Cortically projecting basal forebrain parvalbumin neurons regulate cortical gamma band oscillations. Proc Natl Acad Sci U S A. 112 (11), 3535-3540 (2015).
  52. Siegle, J. H., Pritchett, D. L., Moore, C. I. Gamma-range synchronization of fast-spiking interneurons can enhance detection of tactile stimuli. Nat Neurosci. 17 (10), 1371-1379 (2014).
  53. Gan, J., Weng, S. M., Pernia-Andrade, A. J., Csicsvari, J., Jonas, P. Phase-Locked Inhibition, but Not Excitation, Underlies Hippocampal Ripple Oscillations in Awake Mice In. Neuron. 93 (2), 308-314 (2017).
  54. van de Ven, G. M., Trouche, S., McNamara, C. G., Allen, K., Dupret, D. Hippocampal Offline Reactivation Consolidates Recently Formed Cell Assembly Patterns during Sharp Wave-Ripples. Neuron. 92 (5), 968-974 (2016).
  55. Kim, A., et al. Optogenetically induced sleep spindle rhythms alter sleep architectures in mice. Proc Natl Acad Sci U S A. 109 (50), 20673-20678 (2012).
  56. Latchoumane, C. V., Ngo, H. V., Born, J., Shin, H. S. Thalamic Spindles Promote Memory Formation during Sleep through Triple Phase-Locking of Cortical, Thalamic, and Hippocampal Rhythms. Neuron. 95 (2), 424-435 (2017).
  57. Robinson, J., et al. Optogenetic Activation of Septal Glutamatergic Neurons Drive Hippocampal Theta Rhythms. J Neurosci. 36 (10), 3016-3023 (2016).
  58. Fuhrmann, F., et al. Locomotion, Theta Oscillations, and the Speed-Correlated Firing of Hippocampal Neurons Are Controlled by a Medial Septal Glutamatergic Circuit. Neuron. 86 (5), 1253-1264 (2015).
  59. Hippenmeyer, S., et al. A developmental switch in the response of DRG neurons to ETS transcription factor signaling. PLoS Biol. 3 (5), e159 (2005).
  60. Resendez, S. L., et al. Visualization of cortical, subcortical and deep brain neural circuit dynamics during naturalistic mammalian behavior with head-mounted microscopes and chronically implanted lenses. Nat Protoc. 11 (3), 566-597 (2016).
  61. Armstrong, C., Krook-Magnuson, E., Oijala, M., Soltesz, I. Closed-loop optogenetic intervention in mice. Nat Protoc. 8 (8), 1475-1493 (2013).
  62. Buzsaki, G., et al. Multisite recording of brain field potentials and unit activity in freely moving rats. J Neurosci Methods. 28 (3), 209-217 (1989).
  63. Vandecasteele, M., et al. Large-scale recording of neurons by movable silicon probes in behaving rodents. J Vis Exp. (61), e3568 (2012).
  64. Hazan, L., Zugaro, M., Buzsaki, G. Klusters, NeuroScope, NDManager: a free software suite for neurophysiological data processing and visualization. J Neurosci Methods. 155 (2), 207-216 (2006).
  65. Boyden, E. S., Zhang, F., Bamberg, E., Nagel, G., Deisseroth, K. Millisecond-timescale, genetically targeted optical control of neural activity. Nat Neurosci. 8 (9), 1263-1268 (2005).
  66. Korotkova, T., et al. Reconciling the different faces of hippocampal theta: The role of theta oscillations in cognitive, emotional and innate behaviors. Neurosci Biobehav Rev. , (2017).
  67. Vertes, R. P., Hoover, W. B., Viana Di Prisco, G. Theta rhythm of the hippocampus: subcortical control and functional significance. Behav Cogn Neurosci Rev. 3 (3), 173-200 (2004).
  68. Hasselmo, M. E., Hay, J., Ilyn, M., Gorchetchnikov, A. Neuromodulation, theta rhythm and rat spatial navigation. Neural Netw. 15 (4-6), 689-707 (2002).
  69. Witt, A., et al. Controlling the oscillation phase through precisely timed closed-loop optogenetic stimulation: a computational study. Front Neural Circuits. 7, 49 (2013).
  70. Korotkova, T., Ponomarenko, A. . In Vivo Neuropharmacology and Neurophysiology. , (2017).
  71. Dannenberg, H., et al. Synergy of direct and indirect cholinergic septo-hippocampal pathways coordinates firing in hippocampal networks. J Neurosci. 35 (22), 8394-8410 (2015).
  72. Pikovsky, A., Rosenblum, M., Kurths, J. . Synchronization: A universal concept in nonlinear sciences. 70, (2002).
  73. Boyce, R., Glasgow, S. D., Williams, S., Adamantidis, A. Causal evidence for the role of REM sleep theta rhythm in contextual memory consolidation. Science. 352 (6287), 812-816 (2016).
check_url/pt/57349?article_type=t

Play Video

Citar este artigo
Bender, F., Korotkova, T., Ponomarenko, A. Optogenetic Entrainment of Hippocampal Theta Oscillations in Behaving Mice. J. Vis. Exp. (136), e57349, doi:10.3791/57349 (2018).

View Video