Summary

Optogenetic meevoeren van Hippocampal Theta oscillaties in het gedrag van muizen

Published: June 29, 2018
doi:

Summary

We beschrijven het gebruik van optogenetics en elektrofysiologische opnames voor selectieve manipulaties van hippocampal theta oscillaties (5-10 Hz) in gedragend muizen. De werkzaamheid van de entrainment ritme wordt gecontroleerd met behulp van lokale veld potentieel. Een combinatie van opto- en Farmacogenetische inhibitie adressen de efferent uitlezing van hippocampal synchronisatie.

Abstract

Uitgebreide gegevens over relaties van neuraal netwerk oscillaties naar gedrag en organisatie van neuronale kwijting over hersengebieden vragen om nieuwe instrumenten te selectief manipuleren ritmes van de hersenen. Hier beschrijven we een aanpak projectie-specifieke optogenetics te combineren met de extracellulaire electrofysiologie voor HiFi-besturingselement van hippocampal theta oscillaties (5-10 Hz) in gedragend muizen. De specificiteit van de entrainment optogenetic wordt bereikt door gericht op channelrhodopsin-2 (ChR2) voor de GABAergic bevolking van mediale septal cellen, cruciaal betrokken in de generatie van hippocampal theta oscillaties, en een lokale gesynchroniseerd activering van een subset van remmende septal afferents in de hippocampus. De doeltreffendheid van het optogenetic ritme besturingselement wordt gecontroleerd door een gelijktijdige controle van het lokale veld potentiële (LFP) over lamina van de CA1-gebied en/of neuronale kwijting. Laten we zien met behulp van deze gemakkelijk uitvoerbaar voorbereiding werkzaamheid van verschillende optogenetic stimulatie protocollen voor inductie van theta oscillaties en voor het manipuleren van de frequentie en de regelmaat. Tot slot, een combinatie van de theta rhythm control met remming van de projectie-specifieke adressen de uitlezing van bepaalde aspecten van de hippocampal synchronisatie door efferent regio’s.

Introduction

Neuronale activiteit bij zoogdieren wordt gecoördineerd door netwerk trillingen, die het bijstaan van informatieoverdracht binnen en tussen hersenen regio’s1,2,3,4. Ritmes van de hersenen omvatten oscillaties variërend van erg traag ( 200 Hz) frequenties. Een grote hoeveelheid bewijs ondersteunt betrokkenheid van netwerk oscillaties in diverse hersenfuncties, inclusief cognitie5,6,7,8,9,10 , aangeboren gedrag11,12 , alsmede neuropsychiatrische aandoeningen zoals de ziekte van Parkinson en epilepsie13,14,15. Selectieve en stoffelijk nauwkeurige methoden voor experimentele manipulatie van netwerk oscillaties zijn daarom essentieel voor de ontwikkeling van fysiologisch plausibel modellen van synchronisatie en voor de vaststelling van causale verbanden met gedrag.

Netwerksynchronisatie is bemiddeld door diverse biologische substraten en processen, variërend van moleculaire identiteit van ionenkanalen en hun kinetiek tot neuromodulatie van prikkelbaarheid en verbinding met het netwerk. Het biologische ontwerp van ritme generatoren16 is gebleken voor vele ritmes van de hersenen, verschillende aspecten van welke (b.v., frequentie en amplitude) vaak zijn veroorzaakt door de dynamiek van verschillende celtypes en netwerken. Bijvoorbeeld, zijn remmende interneuronen gericht op de waarin van de belangrijkste cellen de belangrijkste spelers over frequentiebanden en hersenen regio’s17,18, met inbegrip van theta19,20, gamma20 , 21, en rimpel (140-200 Hz)22 oscillaties. Op zijn beurt wordt fase synchronisatie van verre cellen gewaarborgd door het robuuste feed-forward signalering van piramidale cellen, die het afvuren van interneuronen reset. Een cruciale parameter van trillingen, de grootte van de gesynchroniseerde neuronale bevolking, is nauw verwant aan de amplitude van de gemeten LFP trilling en, ten minste voor snelle schommelingen, afhankelijk van het excitatory station naar interneuronen2. Daarentegen langzamer oscillaties, zoals delta en theta ritmes, worden gegenereerd door lange-afstands terugkerende lussen, gevormd door cortico-thalamus23,24 en hippocampal-mediale septal projecties25, 26,27, respectievelijk. Oscillaties in dergelijke schakelingen zijn teweeggebracht door interacties van signaal doorgeven vertragingen, prikkelbaar reacties en hun frequentie voorkeur in deelnemende cellen28,29,30, 31 , 32. remmende projecties van GABAergic parvalbumin (PV)-positieve cellen van het mediale septum (MS) te interneuronen in de hippocampus25,33, de parahippocampal regio’s en de Entorinale cortex26 essentieel voor de generatie van theta oscillaties in de mediale temporale kwab. Dus, fysiologische mechanismen van netwerk oscillaties en neuronale synchronisatie kunnen worden gemanipuleerd met behulp van optogenetics met een real-time precisie.

Cel type-specifieke optogenetic manipulaties zijn aangevraagd door studies van de hippocampal en corticale oscillaties in vitro34,35,,36,,37,38 pt in vivo30,39,40,41,42,43,44,45, met inbegrip van functionele onderzoeken van gamma5,12,36,,46,47,48,49,50, 51,52 en rimpel oscillaties40,53,,54 en slaap spindles55,,56. We hebben onlangs een Cre-afhankelijke ChR2-virus in de lidstaat, een belangrijke regio voor de generatie van het hippocampal theta ritme, van PV-Cre muizen. Met behulp van deze voorbereiding, werden kenmerken van de hippocampal theta oscillaties (frequentie en temporele stabiliteit) gecontroleerd door optogenetic stimulatie van remmende prognoses van de lidstaten in de hippocampus11. Bovendien opgeroepen theta-frequentie optogenetic stimulatie van remmende septo-hippocampal projecties theta ritme tijdens wakker immobiliteit. De optogenetically entrained theta ritme weergegeven eigenschappen van spontane theta oscillaties in de muis LFP en neuronale activiteitenniveaus.

Belangrijkste kenmerken van dit protocol zijn: (1) gebruik van een remmende traject dat is fysiologisch essentieel voor spontane theta oscillaties terwijl het vermijden van aspecifieke effecten op hippocampal prikkelbaarheid; (2) axonale, dat wil zeggen, projectie-specifieke stimulatie te minimaliseren een directe invloed op niet-hippocampal MS-efferents; (3) lokale theta-ritmische lichte stimulatie, zorgen voor een minimale directe inmenging met theta-ritmische septo-hippocampal dynamiek en een wereldwijde bilaterale meevoeren van theta oscillaties; (4) parametrische controle theta oscillaties frequentie en regelmatigheid; en (5) kwantificering van entrainment trouw met hoge temporele resolutie met behulp van LFP om kwantitatieve causaliteit analyse in het gedrag van dieren. Aangezien deze voorbereiding in wezen speelt in op een bekende rol van de septo-hippocampal disinhibitie in theta generatie25,30, hierdoor robuuste controle over verschillende parameters van theta oscillaties in gedragend muizen. Studies waar andere minder onderzochte trajecten en celtypes van het septo-hippocampal circuits waren gemanipuleerd38,39,47,49,50,51 , 52 , 53 , 54 , 55 , 56 , 57 , 58 onthullen verdere mechanismen van de theta-ritme.

Protocol

PV-Cre knock-in mannelijke muizen59, 10-25 weken oud, werden gebruikt. Muizen werden gehuisvest onder normale omstandigheden in het dier faciliteit en bewaard op een 12 h licht/donker cyclus. Alle procedures werden uitgevoerd volgens nationale en internationale richtlijnen, en goedgekeurd door de lokale gezondheidsautoriteiten (Landesamt für Natur, Umwelt und Verbraucherschutz, Nordrhein-Westfalen). 1. virale injectie Volg tijdens de hele procedure, biologisc…

Representative Results

Doelgerichtheid van ChR2 naar GABAergic cellen in de MS zoals beschreven in sectie 1 wordt geïllustreerd in figuur 2A. Optogenetic stimulatie van axonen van MS GABAergic cellen in de dorsale hippocampus via een optische vezel die is geïmplanteerd boven het gebied CA1 entrains theta oscillaties op de frequentie van de prikkel in de ipsilaterale (figuur 2B) evenals contralaterale halfrond (figuur 2C)…

Discussion

Hier voorgesteld hebben we een breed toegankelijke methodologie later te ontlokken hippocampal theta oscillaties in het dier gedraagt. Deze aanpak kan zinvol zijn voor studies van theta ritme van functies in de informatieverwerking en gedrag. Kritieke aspecten van deze methode zijn: (1) de keuze van de opsin en doelgerichtheid van ChR2 aan de axonen van MS cellen in de hippocampus, (2) robuuste optische en elektrische kenmerken van geïmplanteerde optische vezel-draads matrix assemblages om continu stimulatie en de LFP o…

Declarações

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

We bedank Maria Gorbati voor deskundige hulp bij data-analyse en Jennifer Kupferman voor commentaar op het manuscript. Dit werk werd gesteund door de Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG; Uitm 257 NeuroCure, TK en AP; Prioritaire programma 1665, 1799/1-1(2), Heisenberg programma, 1799/2-1, AP), de Duits-Israëlische Stichting voor wetenschappelijk onderzoek en ontwikkeling (GIF; Ik-1326-421.13/2015, TK) en het Human Frontier Science Program (HFSP; RGY0076/2012, TK).

Materials

PV-Cre mice The Jackson Laboratory B6;129P2-Pvalbtm1(cre)Arbr/J
Name Company Catalog Number Comments
Surgery
Stereotaxis David Kopf Instruments, Tujunga, CA, USA Model 963 Ultra Precise Small Animal Stereotaxic Instrument
Drill bits, 0.8 mm Bijoutil, Allschwil, Switzerland 49080HM
0.01-1 ml syringe Braun, Melsungen, Germany 9161406V
Sterican cannulas Braun 26 G, 0.45×25 mm BL/LB
Fine and sharp scissors Fine Science Tools Inc., Vancouver, Canada 14060-09
Forceps Fine Science Tools Inc. 11210-10 Dumont AA – Epoxy Coated Forceps
Blunt stainless steel scissors Fine Science Tools Inc. 14018-14
Soldering station Weller Tools GmbH, Besigheim, Germany WSD 81
Erythromycin Rotexmedica GmbH, Trittau, Germany PZN: 10823932 1g Powder for Solution for Infusion
Name Company Catalog Number Comments
Optogenetics
Hamilton pump PHD Ultra, Harvard Apparatus, Holliston, MA, USA model 703008 PHD Ultra Syringe Pump with push/pull mechanism
Hamilton 5 µL Syringe, 26 gauge PHD Ultra, Harvard Apparatus Model 75 RN SYR
Hamilton 5 µL Plunger PHD Ultra, Harvard Apparatus Model 75 RN SYR
Tubing Fisher Scientific, Pittsburgh, USA PE 20 Inner diameter 0.38 mm (.015"), Outer diameter 1.09 mm (.043")
Sterican cannulas Braun, Melsungen, Germany 27 G, 25×0.40 mm, blunt
Precision drill/grinder Proxxon, Wecker, Luxemburg fbs 240/e
Cutting disks Proxxon NO 28812
Cre dependent channelrhodopsin Penn Vector Core, Philadelphia, PA, USA AV-1-18917P Contruct name: AAV2/1.CAGGS.flex.ChR2.tdTomato, titer: 1.42×1013 vg/ml
Cam kinase dependent halorhodopsin Penn Vector Core AV-1-26971P Construct name: eNpHR3.0, AAV2/1.CamKIIa.eNpHR3.0-EYFP.WPRE.hGH, titer: 2.08_1012 vg/ml
Multimode optic fiber ThorLabs, Dachau, Germany FG105LCA 0.22 NA, Low-OH, Ø105 µm Core, 400 – 2400 nm
Ceramic stick ferrule Precision Fiber Products, Milpitas, CA, USA CFLC126 Ceramic LC MM Ferrule, ID 126um
Polishing paper Thorlabs LF3D 6" x 6" Diamond Lapping (Polishing) Sheet
Power meter Thorlabs PM100D Compact Power and Energy Meter Console, Digital 4" LCD
Multimode fiber optic coupler Thorlabs FCMM50-50A-FC 1×2 MM Coupler, 50:50 Split Ratio, 50 µm GI Fibers, FC/PC
Fiberoptic patch cord Thorlabs FG105LCA CUSTOM-MUC custom made, 3 m long, with protective tubing, Tubing: FT030, Connector 1: FC/PC, Connector 2: 1.25mm (LC) Ceramic Ferrule
Sleeve Precision Fiber Products, Milpitas, CA, USA ADAL1 Ceramic Split Mating Sleeve for Ø1.25 mm (LC/PC) Ferrules
473 nm DPSS laser Laserglow Technologies, Toronto, ON, Canada R471005FX LRS-0473 Series
593 nm DPSS laser Laserglow Technologies R591005FX LRS-0594 Series
MC_Stimulus II Multichannel Systems, Reutlingen, Germany STG 4004
Impedance conditioning module Neural microTargeting worldwide, Bowdoin, USA ICM
Name Company Catalog Number Comments
Electrophysiology
Tungsten wires California Fine Wire Company, Grover Beach, CA, USA CFW0010954 40 µm, 99.95%
Capillary tubing Optronics 1068150020 ID: 100.4 µm
Omnetics nanoconnector Omnetics Connector Corporation, Minneapolis, USA A79038-001
Screws Bilaney, Düsseldorf, Germany 00-96×1/16 stainless-steel
Silicone probe NeuroNexus Technologies, Ann Arbor, MI, USA B32
Headstage Neuralynx, Bozeman, Montana USA HS-8 miniature headstage unity gain preamplifiers
Silver conductive paint Conrad electronics, Germany 530042
Liquid flux Felder GMBH Löttechnik, Oberhausen, Germany Lötöl ST DIN EN 29454.1, 3.2.2.A (F-SW 11)
LED Neuralynx HS-LED-Red-omni-10V
Name Company Catalog Number Comments
Software
MATLAB Mathworks, Natick, MA, USA
MC_Stimulus software Multichannel, Systems
Neurophysiological Data Manager NDManager, http://neurosuite.sourceforge.net
Klusters http://neurosuite.sourceforge.net, Hazan et al., 2006
Software of the recording system Neuralynx Cheetah https://neuralynx.com/software/cheetah
Multi-channel data analysis software Cambridge Electronic Design Limited, Cambridge, GB Spike2

Referências

  1. Salinas, E., Sejnowski, T. J. Correlated neuronal activity and the flow of neural information. Nat Rev Neurosci. 2 (8), 539-550 (2001).
  2. Buzsaki, G., Wang, X. J. Mechanisms of gamma oscillations. Annu Rev Neurosci. 35, 203-225 (2012).
  3. Cannon, J., et al. Neurosystems: brain rhythms and cognitive processing. Eur J Neurosci. 39 (5), 705-719 (2014).
  4. Fries, P. Neuronal gamma-band synchronization as a fundamental process in cortical computation. Annu Rev Neurosci. 32, 209-224 (2009).
  5. Cardin, J. A., et al. Driving fast-spiking cells induces gamma rhythm and controls sensory responses. Nature. 459 (7247), 663-667 (2009).
  6. Colgin, L. L., et al. Frequency of gamma oscillations routes flow of information in the hippocampus. Nature. 462 (7271), 353-357 (2009).
  7. Csicsvari, J., Jamieson, B., Wise, K. D., Buzsaki, G. Mechanisms of gamma oscillations in the hippocampus of the behaving rat. Neuron. 37 (2), 311-322 (2003).
  8. Gray, C. M., Singer, W. Stimulus-specific neuronal oscillations in orientation columns of cat visual cortex. Proc Natl Acad Sci U S A. 86 (5), 1698-1702 (1989).
  9. Lisman, J. E., Jensen, O. The theta-gamma neural code. Neuron. 77 (6), 1002-1016 (2013).
  10. Sirota, A., et al. Entrainment of neocortical neurons and gamma oscillations by the hippocampal theta rhythm. Neuron. 60 (4), 683-697 (2008).
  11. Bender, F., et al. Theta oscillations regulate the speed of locomotion via a hippocampus to lateral septum pathway. Nat Commun. 6, 8521 (2015).
  12. Carus-Cadavieco, M., et al. Gamma oscillations organize top-down signalling to hypothalamus and enable food seeking. Nature. 542 (7640), 232-236 (2017).
  13. Bragin, A., Engel, J., Wilson, C. L., Fried, I., Buzsaki, G. High-frequency oscillations in human brain. Hippocampus. 9 (2), 137-142 (1999).
  14. Wang, J., et al. High-frequency oscillations in Parkinson’s disease: spatial distribution and clinical relevance. Mov Disord. 29 (10), 1265-1272 (2014).
  15. Hammond, C., Bergman, H., Brown, P. Pathological synchronization in Parkinson’s disease: networks, models and treatments. Trends Neurosci. 30 (7), 357-364 (2007).
  16. Buzsaki, G. Theta oscillations in the hippocampus. Neuron. 33 (3), 325-340 (2002).
  17. Gulyas, A. I., et al. Hippocampal pyramidal cells excite inhibitory neurons through a single release site. Nature. 366 (6456), 683-687 (1993).
  18. Buhl, E. H., et al. Physiological properties of anatomically identified axo-axonic cells in the rat hippocampus. J Neurophysiol. 71 (4), 1289-1307 (1994).
  19. Wulff, P., et al. Hippocampal theta rhythm and its coupling with gamma oscillations require fast inhibition onto parvalbumin-positive interneurons. Proc Natl Acad Sci U S A. 106 (9), 3561-3566 (2009).
  20. Korotkova, T., Fuchs, E. C., Ponomarenko, A., von Engelhardt, J., Monyer, H. NMDA receptor ablation on parvalbumin-positive interneurons impairs hippocampal synchrony, spatial representations, and working memory. Neuron. 68 (3), 557-569 (2010).
  21. Buhl, D. L., Harris, K. D., Hormuzdi, S. G., Monyer, H., Buzsaki, G. Selective impairment of hippocampal gamma oscillations in connexin-36 knock-out mouse in vivo. J Neurosci. 23 (3), 1013-1018 (2003).
  22. Racz, A., Ponomarenko, A. A., Fuchs, E. C., Monyer, H. Augmented hippocampal ripple oscillations in mice with reduced fast excitation onto parvalbumin-positive cells. J Neurosci. 29 (8), 2563-2568 (2009).
  23. Contreras, D., Steriade, M. Cellular basis of EEG slow rhythms: a study of dynamic corticothalamic relationships. J Neurosci. 15 (1 Pt 2), 604-622 (1995).
  24. Herrera, C. G., et al. Hypothalamic feedforward inhibition of thalamocortical network controls arousal and consciousness. Nat Neurosci. 19 (2), 290-298 (2016).
  25. Freund, T. F., Antal, M. GABA-containing neurons in the septum control inhibitory interneurons in the hippocampus. Nature. 336 (6195), 170-173 (1988).
  26. Unal, G., Joshi, A., Viney, T. J., Kis, V., Somogyi, P. Synaptic Targets of Medial Septal Projections in the Hippocampus and Extrahippocampal Cortices of the Mouse. J Neurosci. 35 (48), 15812-15826 (2015).
  27. Hangya, B., Borhegyi, Z., Szilagyi, N., Freund, T. F., Varga, V. GABAergic neurons of the medial septum lead the hippocampal network during theta activity. J Neurosci. 29 (25), 8094-8102 (2009).
  28. Bartho, P., et al. Ongoing network state controls the length of sleep spindles via inhibitory activity. Neuron. 82 (6), 1367-1379 (2014).
  29. Giocomo, L. M., et al. Grid cells use HCN1 channels for spatial scaling. Cell. 147 (5), 1159-1170 (2011).
  30. Stark, E., et al. Inhibition-induced theta resonance in cortical circuits. Neuron. 80 (5), 1263-1276 (2013).
  31. Crandall, S. R., Cruikshank, S. J., Connors, B. W. A corticothalamic switch: controlling the thalamus with dynamic synapses. Neuron. 86 (3), 768-782 (2015).
  32. Steriade, M., McCormick, D. A., Sejnowski, T. J. Thalamocortical oscillations in the sleeping and aroused brain. Science. 262 (5134), 679-685 (1993).
  33. Joshi, A., Salib, M., Viney, T. J., Dupret, D., Somogyi, P. Behavior-Dependent Activity and Synaptic Organization of Septo-hippocampal GABAergic Neurons Selectively Targeting the Hippocampal CA3 Area. Neuron. , (2017).
  34. Schlingloff, D., Kali, S., Freund, T. F., Hajos, N., Gulyas, A. I. Mechanisms of sharp wave initiation and ripple generation. J Neurosci. 34 (34), 11385-11398 (2014).
  35. Craig, M. T., McBain, C. J. Fast gamma oscillations are generated intrinsically in CA1 without the involvement of fast-spiking basket cells. J Neurosci. 35 (8), 3616-3624 (2015).
  36. Pastoll, H., Solanka, L., van Rossum, M. C., Nolan, M. F. Feedback inhibition enables theta-nested gamma oscillations and grid firing fields. Neuron. 77 (1), 141-154 (2013).
  37. Akam, T., Oren, I., Mantoan, L., Ferenczi, E., Kullmann, D. M. Oscillatory dynamics in the hippocampus support dentate gyrus-CA3 coupling. Nat Neurosci. 15 (5), 763-768 (2012).
  38. Mattis, J., et al. Frequency-dependent, cell type-divergent signaling in the hippocamposeptal projection. J Neurosci. 34 (35), 11769-11780 (2014).
  39. Vandecasteele, M., et al. Optogenetic activation of septal cholinergic neurons suppresses sharp wave ripples and enhances theta oscillations in the hippocampus. Proc Natl Acad Sci U S A. 111 (37), 13535-13540 (2014).
  40. Stark, E., et al. Pyramidal cell-interneuron interactions underlie hippocampal ripple oscillations. Neuron. 83 (2), 467-480 (2014).
  41. Blumberg, B. J., et al. Efficacy of nonselective optogenetic control of the medial septum over hippocampal oscillations: the influence of speed and implications for cognitive enhancement. Physiol Rep. 4 (23), (2016).
  42. Courtin, J., et al. Prefrontal parvalbumin interneurons shape neuronal activity to drive fear expression. Nature. 505 (7481), 92-96 (2014).
  43. Nagode, D. A., Tang, A. H., Yang, K., Alger, B. E. Optogenetic identification of an intrinsic cholinergically driven inhibitory oscillator sensitive to cannabinoids and opioids in hippocampal CA1. J Physiol. 592 (1), 103-123 (2014).
  44. Bitzenhofer, S. H., et al. Layer-specific optogenetic activation of pyramidal neurons causes beta-gamma entrainment of neonatal networks. Nat Commun. 8, 14563 (2017).
  45. Kondabolu, K., et al. Striatal cholinergic interneurons generate beta and gamma oscillations in the corticostriatal circuit and produce motor deficits. Proc Natl Acad Sci U S A. 113 (22), E3159-E3168 (2016).
  46. Sohal, V. S., Zhang, F., Yizhar, O., Deisseroth, K. Parvalbumin neurons and gamma rhythms enhance cortical circuit performance. Nature. 459 (7247), 698-702 (2009).
  47. Pina-Crespo, J. C., et al. High-frequency hippocampal oscillations activated by optogenetic stimulation of transplanted human ESC-derived neurons. J Neurosci. 32 (45), 15837-15842 (2012).
  48. Iaccarino, H. F., et al. Gamma frequency entrainment attenuates amyloid load and modifies microglia. Nature. 540 (7632), 230-235 (2016).
  49. Kim, H., Ahrlund-Richter, S., Wang, X., Deisseroth, K., Carlen, M. Prefrontal Parvalbumin Neurons in Control of Attention. Cell. 164 (1-2), 208-218 (2016).
  50. Lu, Y., et al. Optogenetically induced spatiotemporal gamma oscillations and neuronal spiking activity in primate motor cortex. J Neurophysiol. 113 (10), 3574-3587 (2015).
  51. Kim, T., et al. Cortically projecting basal forebrain parvalbumin neurons regulate cortical gamma band oscillations. Proc Natl Acad Sci U S A. 112 (11), 3535-3540 (2015).
  52. Siegle, J. H., Pritchett, D. L., Moore, C. I. Gamma-range synchronization of fast-spiking interneurons can enhance detection of tactile stimuli. Nat Neurosci. 17 (10), 1371-1379 (2014).
  53. Gan, J., Weng, S. M., Pernia-Andrade, A. J., Csicsvari, J., Jonas, P. Phase-Locked Inhibition, but Not Excitation, Underlies Hippocampal Ripple Oscillations in Awake Mice In. Neuron. 93 (2), 308-314 (2017).
  54. van de Ven, G. M., Trouche, S., McNamara, C. G., Allen, K., Dupret, D. Hippocampal Offline Reactivation Consolidates Recently Formed Cell Assembly Patterns during Sharp Wave-Ripples. Neuron. 92 (5), 968-974 (2016).
  55. Kim, A., et al. Optogenetically induced sleep spindle rhythms alter sleep architectures in mice. Proc Natl Acad Sci U S A. 109 (50), 20673-20678 (2012).
  56. Latchoumane, C. V., Ngo, H. V., Born, J., Shin, H. S. Thalamic Spindles Promote Memory Formation during Sleep through Triple Phase-Locking of Cortical, Thalamic, and Hippocampal Rhythms. Neuron. 95 (2), 424-435 (2017).
  57. Robinson, J., et al. Optogenetic Activation of Septal Glutamatergic Neurons Drive Hippocampal Theta Rhythms. J Neurosci. 36 (10), 3016-3023 (2016).
  58. Fuhrmann, F., et al. Locomotion, Theta Oscillations, and the Speed-Correlated Firing of Hippocampal Neurons Are Controlled by a Medial Septal Glutamatergic Circuit. Neuron. 86 (5), 1253-1264 (2015).
  59. Hippenmeyer, S., et al. A developmental switch in the response of DRG neurons to ETS transcription factor signaling. PLoS Biol. 3 (5), e159 (2005).
  60. Resendez, S. L., et al. Visualization of cortical, subcortical and deep brain neural circuit dynamics during naturalistic mammalian behavior with head-mounted microscopes and chronically implanted lenses. Nat Protoc. 11 (3), 566-597 (2016).
  61. Armstrong, C., Krook-Magnuson, E., Oijala, M., Soltesz, I. Closed-loop optogenetic intervention in mice. Nat Protoc. 8 (8), 1475-1493 (2013).
  62. Buzsaki, G., et al. Multisite recording of brain field potentials and unit activity in freely moving rats. J Neurosci Methods. 28 (3), 209-217 (1989).
  63. Vandecasteele, M., et al. Large-scale recording of neurons by movable silicon probes in behaving rodents. J Vis Exp. (61), e3568 (2012).
  64. Hazan, L., Zugaro, M., Buzsaki, G. Klusters, NeuroScope, NDManager: a free software suite for neurophysiological data processing and visualization. J Neurosci Methods. 155 (2), 207-216 (2006).
  65. Boyden, E. S., Zhang, F., Bamberg, E., Nagel, G., Deisseroth, K. Millisecond-timescale, genetically targeted optical control of neural activity. Nat Neurosci. 8 (9), 1263-1268 (2005).
  66. Korotkova, T., et al. Reconciling the different faces of hippocampal theta: The role of theta oscillations in cognitive, emotional and innate behaviors. Neurosci Biobehav Rev. , (2017).
  67. Vertes, R. P., Hoover, W. B., Viana Di Prisco, G. Theta rhythm of the hippocampus: subcortical control and functional significance. Behav Cogn Neurosci Rev. 3 (3), 173-200 (2004).
  68. Hasselmo, M. E., Hay, J., Ilyn, M., Gorchetchnikov, A. Neuromodulation, theta rhythm and rat spatial navigation. Neural Netw. 15 (4-6), 689-707 (2002).
  69. Witt, A., et al. Controlling the oscillation phase through precisely timed closed-loop optogenetic stimulation: a computational study. Front Neural Circuits. 7, 49 (2013).
  70. Korotkova, T., Ponomarenko, A. . In Vivo Neuropharmacology and Neurophysiology. , (2017).
  71. Dannenberg, H., et al. Synergy of direct and indirect cholinergic septo-hippocampal pathways coordinates firing in hippocampal networks. J Neurosci. 35 (22), 8394-8410 (2015).
  72. Pikovsky, A., Rosenblum, M., Kurths, J. . Synchronization: A universal concept in nonlinear sciences. 70, (2002).
  73. Boyce, R., Glasgow, S. D., Williams, S., Adamantidis, A. Causal evidence for the role of REM sleep theta rhythm in contextual memory consolidation. Science. 352 (6287), 812-816 (2016).
check_url/pt/57349?article_type=t

Play Video

Citar este artigo
Bender, F., Korotkova, T., Ponomarenko, A. Optogenetic Entrainment of Hippocampal Theta Oscillations in Behaving Mice. J. Vis. Exp. (136), e57349, doi:10.3791/57349 (2018).

View Video