Staande neurofysiologische beoordeling van de spieren van de onderste ledematen na een beroerte
Summary
Dit protocol beschrijft het proces voor het uitvoeren van een neurofysiologische beoordeling van de spieren van de onderste ledematen, tibialis anterior en soleus, in een staande positie met behulp van TMS bij mensen na een beroerte. Deze positie biedt een grotere kans op het uitlokken van een TMS-respons na een beroerte en maakt het gebruik van verminderde stimulatorkracht mogelijk tijdens neurofysiologische beoordelingen.
Abstract
Transcraniële magnetische stimulatie (TMS) is een veelgebruikt hulpmiddel om het gedrag van motorische circuits in gezonde en neurologisch gestoorde populaties te meten. TMS wordt uitgebreid gebruikt om motorische controle en de reactie op neurorevalidatie van de bovenste ledematen te bestuderen. TMS is echter minder gebruikt in de studie van houdings- en loopspecifieke motorische controle van de onderste ledematen. Het beperkte gebruik en de aanvullende methodologische uitdagingen van TMS-beoordelingen van de onderste extremiteit hebben bijgedragen aan het gebrek aan consistentie in TMS-procedures in de onderste extremiteit in de literatuur. Geïnspireerd door het verminderde vermogen om TMS motor evoked potentials (MEP) van de onderste extremiteit te registreren, beschrijft dit methodologische rapport stappen om TMS-beoordelingen na een beroerte in een staande houding mogelijk te maken. De staande houding zorgt voor de activering van het neuromusculaire systeem, wat een toestand weerspiegelt die meer lijkt op de toestand van het systeem tijdens houdings- en looptaken. Met behulp van dual-top krachtplaten instrueerden we deelnemers om hun gewicht gelijkelijk te verdelen tussen hun paretische en niet-paretische benen. Visuele feedback van de gewichtsverdeling van de deelnemers werd gegeven. Met behulp van beeldgeleidingssoftware leverden we enkele TMS-pulsen via een dubbele kegelspoel aan de laesie- en niet-laesiehelften van de deelnemers en maten we de corticomotorische respons van de paretische en niet-paretische tibialis anterieure en soleusspieren. Het uitvoeren van beoordelingen in de staande positie verhoogde het TMS-responspercentage en maakte het gebruik van de lagere stimulatie-intensiteiten mogelijk in vergelijking met de standaard zit- / rustpositie. Het gebruik van dit TMS-protocol kan een gemeenschappelijke aanpak bieden om de corticomotorische respons van de onderste extremiteit na een beroerte te beoordelen wanneer de neurorevalidatie van houdings- en loopstoornissen van belang is.
Introduction
Transcraniële magnetische stimulatie (TMS) is een instrument dat wordt gebruikt om het gedrag van neurale circuits te meten. De meeste TMS-onderzoeken gericht op de studie van motorische controle / prestaties zijn uitgevoerd in de bovenste ledematen. De onbalans tussen de bovenste en onderste extremiteitsstudies is deels te wijten aan de extra uitdagingen bij het meten van de corticomotorische respons van de onderste extremiteit (CMR). Sommige van deze methodologische obstakels omvatten de kleinere corticale representaties van de spieren van de onderste ledematen in de motorische cortex en de diepere locatie van de representaties ten opzichte van de hoofdhuid1. Bij populaties met neurologisch letsel zijn ook extra hindernissen aanwezig. Ongeveer de helft van de personen na een beroerte vertoont bijvoorbeeld geen reactie op TMS in rust in de spieren van de onderste ledematen2,3. Het gebrek aan reactie na een beroerte op TMS wordt zelfs gezien wanneer patiënten enige vrijwillige controle over de spieren behouden, wat wijst op ten minste een gedeeltelijk intact corticospinale tractus.
Het gebrek aan meetbare TMS-responsen met een gehandhaafde motorische functie draagt bij aan ons verminderde begrip van post-stroke houdings- en loopspecifieke motorische controle en de neurofysiologische effecten van neurorevalidatie. Sommige van de uitdagingen van neurofysiologische beoordelingen van de onderste extremiteit na een beroerte zijn echter overwonnen. Een dubbele kegelspoel kan bijvoorbeeld worden gebruikt om de motoneuronen van de onderste extremiteit die zich diep in de interhemisferische spleet bevinden, betrouwbaar te activeren1. De dubbelkegel spoel produceert een groter en sterker magnetisch veld dat dieper in de hersenen doordringt dan de meer gangbare figuur-van-acht spoel4. Een andere methodologische verandering die kan worden geïmplementeerd om de responsiviteit op TMS te verhogen, is het meten van de CMR tijdens een lichte vrijwillige contractie5. Over het algemeen wordt deze contractie uitgevoerd op een vooraf bepaald niveau van maximaal vrijwillig gewrichtskoppel of maximale elektromyografische (EMG) spieractiviteit. Perifere zenuwstimulatie kan ook worden gebruikt om een maximale spierrespons uit te lokken en het geregistreerde EMG van deze respons kan worden gebruikt om de gerichte vrijwillige activering van de spier in te stellen.
Het uitvoeren van TMS-beoordeling na een beroerte tijdens actieve spiercontractie komt vrij vaak voor in de bovenste ledematen, waar isometrische taken functionele activiteiten kunnen nabootsen, bijvoorbeeld het grijpen / vasthouden van objecten. Daarentegen wordt wandelen bereikt door de bilaterale activering van meerdere spiergroepen via corticale, subcorticale en ruggenmergstructuren en vereist posturale spieractivatie om de effecten van zwaartekracht te weerstaan. Deze activeringstoestand wordt waarschijnlijk niet weerspiegeld bij het meten van geïsoleerde spieren die een isometrische contractie produceren. Verschillende eerdere studies gericht op het begrijpen van houdings- en loopspecifieke motorische controle hebben TMS-pulsen afgeleverd terwijl deelnemers6,7,8 liepen en9,10,11,12,13,14,15 stonden . De meting van de CMR in de rechtopstaande positie maakt de activering van houdingsspieren en subcorticale componenten van de houdings- en loopmotorische controlenetwerken mogelijk. Tot op heden zijn er geen meldingen geweest van het uitvoeren van staande TMS-beoordelingen bij personen na een beroerte.
Deze studie stelt een gestandaardiseerde methodologie voor, gebaseerd op de bestaande literatuur van staande TMS-methoden6,7,8,9,10,11,12,13,14,15,voor staande TMS-beoordeling van de CMR na een beroerte. Deze methodologie kan worden gebruikt door onderzoeksgroepen die houdingstekorten en loopspecifieke motorische controle na een beroerte bestuderen, maar niet beperkt zijn tot, en een grotere consistentie van TMS-procedures tot stand brengen. Het doel van dit methodologisch onderzoek was om te bepalen of staande TMS-beoordelingen haalbaar zijn bij personen na een beroerte met matige loopstoornissen. We veronderstelden dat het uitvoeren van beoordelingen in de staande positie 1) de kans op het uitlokken van een meetbare respons zou vergroten (motorisch opgewekt potentieel, MEP) en 2) dat het stimulatorvermogen / intensiteit dat wordt gebruikt om staande TMS-beoordelingen uit te voeren lager zou zijn dan die van de gewoonlijk uitgevoerde zit – / rustbeoordelingen. Wij geloven dat de succesvolle afronding en het wijdverbreide gebruik van dit protocol kan leiden tot een beter begrip van de neurofysiologische aspecten van post-beroerte houdings- en loopspecifieke motorische controle en de effecten van neurorevalidatie.
Protocol
Representative Results
Discussion
Het experimentele protocol werd door de meeste deelnemers goed verdragen. Eén persoon was niet in staat om de staande TMS-evaluatie te voltooien vanwege reeds bestaande decubituszweren secundair aan diabetische complicaties en orthopedische problemen met reeds bestaande kniepijn. De hoeveelheid laden/lossen van het lichaamsgewicht van de benen was minimaal. Wel werd er gemiddeld een iets grotere neerwaartse kracht gemeten tijdens het aanbrengen van de TMS-pulsen. Dit is waarschijnlijk te wijten aan het gewicht van de sp…
Declarações
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
De auteurs willen graag de heer Brian Cence en mevrouw Alyssa Chestnut bedanken voor hun bijdragen aan de werving en gegevensverzameling van deelnemers.
Financiering voor dit project werd gedeeltelijk verstrekt door een Technical Development Award van het NIH National Center for Neuromodulation for Rehabilitation (NM4R) (HD086844) en door Veteran’s Affairs Rehabilitation Research and Development Career Development Award 1 (RX003126) en Merit Award (RX002665).
De inhoud van dit rapport vertegenwoordigt niet de standpunten van het Amerikaanse ministerie van Veteranenzaken, de Amerikaanse National Institutes of Health of de regering van de Verenigde Staten.
Materials
| Data Acquisition Software | MathWorks | MatLab | The custom data collection program was written in Matlab. However, other software/hardware providers can be used (e.g. National Instruments, AD Instruments, CED Spike2 or Signal) |
| Double-cone coil | Magstim | D110 | Double-cone coil for TMS pulse delivery |
| Dual force plate | Advanced Mechanical Technology Inc (AMTI) | Dual-top Accusway | Force plate used to measure force/weight distrobution under each leg independently. |
| Dual-pulse TMS | Magstim | Bistim 200 | Connects two Magstim 200 units together for dual-pulse applications |
| EMG pre-amplifiers | Motion Labs Inc | MA-422 | Preamplifiers for disposable surface EMG electrodes |
| EMG system | Motion Labs Inc | MA400 | EMG system for data collection |
| Neuronavigation System | Rogue Research | Brainsight | Software and hardware used to ensure consistent placement/delivery of magnetic stimulations. Marking the stimulation location on a participant's head or on a place showercap can also be used in the absence of neuronavigational software. |
| Recruitment Database | N/A | N/A | Electronic database including names of possible individuals who are eligble for your studies. |
| TMS unit (x2) | Magstim | Magstim 200 | Delivers TMS pulses |
Referências
- Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
- Sivaramakrishnan, A., Madhavan, S. Absence of a transcranial magnetic stimulation-induced lower limb corticomotor response does not affect walking speed in chronic stroke survivors. Stroke. 49 (8), 2004-2007 (2018).
- Kindred, J. H., et al. Individualized responses to ipsilesional high-frequency and contralesional low-frequency rTMS in chronic stroke: A pilot study to support the individualization of neuromodulation for rehabilitation. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 578127 (2020).
- Lu, M., Ueno, S. Comparison of the induced fields using different coil configurations during deep transcranial magnetic stimulation. PLoS One. 12 (6), 0178422 (2017).
- Hess, C. W., Mills, K. R., Murray, N. M. Responses in small hand muscles from magnetic stimulation of the human brain. The Journal of Physiology. 388, 397-419 (1987).
- Petersen, N., Christensen, L. O., Nielsen, J. The effect of transcranial magnetic stimulation on the soleus H reflex during human walking. The Journal of Physiology. 513, 599-610 (1998).
- Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
- Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
- Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
- Lavoie, B. A., Cody, F. W., Capaday, C. Cortical control of human soleus muscle during volitional and postural activities studied using focal magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 103 (1), 97-107 (1995).
- Soto, O., Valls-Solé, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
- Kesar, T. M., Eicholtz, S., Lin, B. J., Wolf, S. L., Borich, M. R. Effects of posture and coactivation on corticomotor excitability of ankle muscles. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (1), 131-146 (2018).
- Nandi, T., et al. In standing, corticospinal excitability is proportional to COP velocity whereas M1 excitability is participant-specific. Frontiers in Human Neuroscience. 12, 303 (2018).
- Tokuno, C. D., Keller, M., Carpenter, M. G., Márquez, G., Taube, W. Alterations in the cortical control of standing posture during varying levels of postural threat and task difficulty. Journal of Neurophysiology. 120 (3), 1010-1016 (2018).
- Mouthon, A., Taube, W. Intracortical inhibition increases during postural task execution in response to balance training. Neurociência. 401, 35-42 (2019).
- Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral assessment of the corticospinal pathways of the ankle muscles using navigated transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments: JoVE. (144), (2019).
- Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
- Tankisi, H., et al. Standards of instrumentation of EMG. Clinical Neurophysiology. 131 (1), 243-258 (2020).
- Mishory, A., et al. The maximum-likelihood strategy for determining transcranial magnetic stimulation motor threshold, using parameter estimation by sequential testing is faster than conventional methods with similar precision. The Journal of ECT. 20 (3), 160-165 (2004).
- Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. The Journal of ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
- McNemar, Q. Note on the sampling error of the difference between correlated proportions or percentages. Psychometrika. 12 (2), 153-157 (1947).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- McDonnell, M. N., Stinear, C. M. TMS measures of motor cortex function after stroke: A meta-analysis. Brain Stimulation. 10 (4), 721-734 (2017).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. The Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
- Chen, G., Patten, C., Kothari, D. H., Zajac, F. E. Gait differences between individuals with post-stroke hemiparesis and non-disabled controls at matched speeds. Gait & Posture. 22 (1), 51-56 (2005).
- Knarr, B. A., Reisman, D. S., Binder-Macleod, S. A., Higginson, J. S. Understanding compensatory strategies for muscle weakness during gait by simulating activation deficits seen post-stroke. Gait & Posture. 38 (2), 270-275 (2013).
- Ammann, C., et al. A framework to assess the impact of number of trials on the amplitude of motor evoked potentials. Scientific Reports. 10 (1), 21422 (2020).
