Avaliação neurofisiológica permanente dos músculos da extremidade inferior pós-derrame
Summary
Este protocolo descreve o processo para a realização de uma avaliação neurofisiológica dos músculos da extremidade inferior, tibialis anterior e soleus, em posição de pé usando TMS em pessoas pós-acidente vascular cerebral. Esta posição proporciona uma maior probabilidade de obter uma resposta TMS pós-acidente vascular cerebral e permite o uso de energia estimuladora reduzida durante avaliações neurofisiológicas.
Abstract
A estimulação magnética transcraniana (TMS) é uma ferramenta comum usada para medir o comportamento dos circuitos motores em populações saudáveis e com deficiência neurológica. O TMS é usado extensivamente para estudar o controle motor e a resposta à neuroreabilitação das extremidades superiores. No entanto, o TMS tem sido menos utilizado no estudo do controle motor postural e específico para caminhada. O uso limitado e os desafios metodológicos adicionais das avaliações de TMS de extremidade inferior contribuíram para a falta de consistência nos procedimentos de TMS de extremidade inferior dentro da literatura. Inspirado pela diminuição da capacidade de registrar potenciais evocados de motores TMS de extremidade inferior (MEP), este relatório metodológico detalha etapas para permitir avaliações de TMS pós-acidente vascular cerebral em uma postura permanente. A postura permanente permite a ativação do sistema neuromuscular, refletindo um estado mais semelhante ao estado do sistema durante tarefas posturais e ambulantes. Usando placas de força de dois topos, instruímos os participantes a distribuir igualmente seu peso entre suas pernas pareticas e não pareticas. Foi fornecido feedback visual da distribuição de peso dos participantes. Utilizando o software de orientação de imagem, fornecemos pulsos TMS únicos através de uma bobina de cone duplo para os hemisférios lesados e não lesados dos participantes e medimos a resposta corticomotor dos músculos tibialis anterior e soleus não pareticos. A realização de avaliações na posição de pé aumentou a taxa de resposta TMS e permitiu o uso das intensidades de estimulação mais baixas em comparação com a posição padrão sentado/de repouso. A utilização deste protocolo TMS pode fornecer uma abordagem comum para avaliar a resposta corticomotor de extremidade inferior pós-acidente vascular cerebral quando a neuroreabilitação de deficiências posturais e de marcha são de interesse.
Introduction
Estimulação magnética transcraniana (TMS) é um instrumento usado para medir o comportamento de circuitos neurais. A maioria das investigações de TMS com foco no estudo de controle/desempenho motorizado tem sido conduzida nas extremidades superiores. O desequilíbrio entre os estudos de extremidade superior e inferior deve-se, em parte, aos desafios adicionais na medição da resposta corticomotor inferior da extremidade (RMC). Alguns desses obstáculos metodológicos incluem as representações corticais menores dos músculos da extremidade inferior dentro do córtex motor e a localização mais profunda das representações relativas ao couro cabeludo1. Em populações com lesões neurológicas, obstáculos adicionais também estão presentes. Por exemplo, aproximadamente metade dos indivíduos pós-derrame não mostram resposta ao TMS em repouso nos músculos da extremidade inferior2,3. A falta de resposta pós-derrame à TMS é até mesmo observada quando os pacientes mantêm algum controle volitivo dos músculos, indicando pelo menos um trato corticospinal parcialmente intacto.
A falta de respostas mensuráveis de TMS com função motora mantida contribui para a nossa diminuição da compreensão do controle motor postural pós-acidente vascular cerebral e específico para caminhar e dos efeitos neurofisiológicos da neuroreabilitação. No entanto, alguns dos desafios das avaliações neurofisiológicas pós-derrame inferiores foram superados. Por exemplo, uma bobina de cone duplo pode ser usada para ativar de forma confiável os motoneurons de extremidade inferior localizados nas profundezas da fissura interhemisférica1. A bobina de cone duplo produz um campo magnético maior e mais forte que penetra mais fundo no cérebro do que a bobina4mais usada. Outra mudança metodológica que pode ser implementada para aumentar a capacidade de resposta ao TMS é medir a RMC durante uma leve contração voluntária5. Geralmente, essa contração é realizada em um nível predeterminado de torque articular voluntário máximo ou atividade muscular eletromiográfica máxima (EMG). A estimulação do nervo periférico também pode ser usada para obter uma resposta muscular máxima e o EMG registrado desta resposta pode ser usado para definir a ativação voluntária direcionada do músculo.
Realizar a avaliação de TMS após o acidente vascular cerebral durante a contração muscular ativa é bastante comum nas extremidades superiores, onde tarefas isométricas podem imitar atividades funcionais, por exemplo, agarrando/segurando objetos. Em contraste, a caminhada é realizada através da ativação bilateral de múltiplos grupos musculares através de estruturas corticais, subcorticais e medulas espinhais e requer ativação muscular postural para resistir aos efeitos da gravidade. Este estado de ativação provavelmente não se reflete ao medir músculos isolados produzindo uma contração isométrica. Vários estudos anteriores direcionados à compreensão do controle motor postural e específico para caminhar forneceram pulsos TMS enquanto os participantes caminhavam6,7,8 e em pé9,10,11,12,13,14,15 . A medição do RMC na posição vertical permite a ativação de músculos posturais e componentes subcorticais das redes posturais e de controle motor de marcha. Até o momento, não houve relatos de realização de avaliações de TMS permanentes em indivíduos pós-acidente vascular cerebral.
Este estudo propõe uma metodologia padronizada, construída sobre o corpo existente da literatura dos métodos TMS permanentes6,7,8,9,10,11,12,13,14,15, para avaliação de TMS permanente do pós-acidente vascular cerebral da RMC. Essa metodologia pode ser utilizada por grupos de pesquisa que estudam, mas não se limitando a, déficits posturais e controle motor específico para caminhada pós-acidente vascular cerebral e estabelecem maior consistência dos procedimentos de TMS. O objetivo desta investigação metodológica foi determinar se as avaliações permanentes de TMS são viáveis em indivíduos pós-acidente vascular cerebral com deficiências de marcha moderada. Temos a hipótese de que a realização de avaliações na posição de pé aumentaria a probabilidade de obter uma resposta mensurável (potencial de evocação motora, MEP) e 2) de que a potência/intensidade estimuladora utilizada para realizar avaliações de TMS em pé seria menor do que a das avaliações geralmente realizadas sentadas/de repouso. Acreditamos que a conclusão bem sucedida e o uso generalizado deste protocolo podem levar a uma maior compreensão dos aspectos neurofisiológicos do controle motor postural pós-acidente vascular cerebral e a pé e os efeitos da neuroreabilitação.
Protocol
Representative Results
Discussion
O protocolo experimental foi bem tolerado pela maioria dos participantes. Um indivíduo não conseguiu completar a avaliação de TMS em pé devido a úlceras de decúbito pré-existentes secundárias a complicações diabéticas e questões ortopédicas envolvendo dor pré-existente no joelho. A quantidade de carga/descarga do peso corporal das pernas foi mínima. No entanto, houve, em média, uma força ligeiramente maior para baixo medida durante a aplicação dos pulsos TMS. Isso é provavelmente devido ao peso da bo…
Declarações
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
Os autores gostariam de reconhecer o Sr. Brian Cence e a Sra. Alyssa Chestnut por suas contribuições para o recrutamento de participantes e coleta de dados.
O financiamento para este projeto foi concedido em parte por um Prêmio de Desenvolvimento Técnico do Centro Nacional de Neuromodulação para Reabilitação (NM4R) (HD086844) e pelo Prêmio de Pesquisa e Desenvolvimento de Carreira em Desenvolvimento de Assuntos Veteranos 1 (RX003126) e Prêmio Mérito (RX002665).
O conteúdo deste relatório não representa as opiniões do Departamento de Assuntos de Veteranos dos EUA, dos Institutos Nacionais de Saúde dos EUA ou do Governo dos Estados Unidos.
Materials
| Data Acquisition Software | MathWorks | MatLab | The custom data collection program was written in Matlab. However, other software/hardware providers can be used (e.g. National Instruments, AD Instruments, CED Spike2 or Signal) |
| Double-cone coil | Magstim | D110 | Double-cone coil for TMS pulse delivery |
| Dual force plate | Advanced Mechanical Technology Inc (AMTI) | Dual-top Accusway | Force plate used to measure force/weight distrobution under each leg independently. |
| Dual-pulse TMS | Magstim | Bistim 200 | Connects two Magstim 200 units together for dual-pulse applications |
| EMG pre-amplifiers | Motion Labs Inc | MA-422 | Preamplifiers for disposable surface EMG electrodes |
| EMG system | Motion Labs Inc | MA400 | EMG system for data collection |
| Neuronavigation System | Rogue Research | Brainsight | Software and hardware used to ensure consistent placement/delivery of magnetic stimulations. Marking the stimulation location on a participant's head or on a place showercap can also be used in the absence of neuronavigational software. |
| Recruitment Database | N/A | N/A | Electronic database including names of possible individuals who are eligble for your studies. |
| TMS unit (x2) | Magstim | Magstim 200 | Delivers TMS pulses |
Referências
- Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
- Sivaramakrishnan, A., Madhavan, S. Absence of a transcranial magnetic stimulation-induced lower limb corticomotor response does not affect walking speed in chronic stroke survivors. Stroke. 49 (8), 2004-2007 (2018).
- Kindred, J. H., et al. Individualized responses to ipsilesional high-frequency and contralesional low-frequency rTMS in chronic stroke: A pilot study to support the individualization of neuromodulation for rehabilitation. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 578127 (2020).
- Lu, M., Ueno, S. Comparison of the induced fields using different coil configurations during deep transcranial magnetic stimulation. PLoS One. 12 (6), 0178422 (2017).
- Hess, C. W., Mills, K. R., Murray, N. M. Responses in small hand muscles from magnetic stimulation of the human brain. The Journal of Physiology. 388, 397-419 (1987).
- Petersen, N., Christensen, L. O., Nielsen, J. The effect of transcranial magnetic stimulation on the soleus H reflex during human walking. The Journal of Physiology. 513, 599-610 (1998).
- Capaday, C., Lavoie, B. A., Barbeau, H., Schneider, C., Bonnard, M. Studies on the corticospinal control of human walking. I. Responses to focal transcranial magnetic stimulation of the motor cortex. Journal of Neurophysiology. 81 (1), 129-139 (1999).
- Schubert, M., Curt, A., Colombo, G., Berger, W., Dietz, V. Voluntary control of human gait: conditioning of magnetically evoked motor responses in a precision stepping task. Experimental Brain Research. 126 (4), 583-588 (1999).
- Ackermann, H., Scholz, E., Koehler, W., Dichgans, J. Influence of posture and voluntary background contraction upon compound muscle action potentials from anterior tibial and soleus muscle following transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (1), 71-80 (1991).
- Lavoie, B. A., Cody, F. W., Capaday, C. Cortical control of human soleus muscle during volitional and postural activities studied using focal magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 103 (1), 97-107 (1995).
- Soto, O., Valls-Solé, J., Shanahan, P., Rothwell, J. Reduction of intracortical inhibition in soleus muscle during postural activity. Journal of Neurophysiology. 96 (4), 1711-1717 (2006).
- Kesar, T. M., Eicholtz, S., Lin, B. J., Wolf, S. L., Borich, M. R. Effects of posture and coactivation on corticomotor excitability of ankle muscles. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (1), 131-146 (2018).
- Nandi, T., et al. In standing, corticospinal excitability is proportional to COP velocity whereas M1 excitability is participant-specific. Frontiers in Human Neuroscience. 12, 303 (2018).
- Tokuno, C. D., Keller, M., Carpenter, M. G., Márquez, G., Taube, W. Alterations in the cortical control of standing posture during varying levels of postural threat and task difficulty. Journal of Neurophysiology. 120 (3), 1010-1016 (2018).
- Mouthon, A., Taube, W. Intracortical inhibition increases during postural task execution in response to balance training. Neurociência. 401, 35-42 (2019).
- Charalambous, C. C., Liang, J. N., Kautz, S. A., George, M. S., Bowden, M. G. Bilateral assessment of the corticospinal pathways of the ankle muscles using navigated transcranial magnetic stimulation. Journal of Visualized Experiments: JoVE. (144), (2019).
- Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
- Tankisi, H., et al. Standards of instrumentation of EMG. Clinical Neurophysiology. 131 (1), 243-258 (2020).
- Mishory, A., et al. The maximum-likelihood strategy for determining transcranial magnetic stimulation motor threshold, using parameter estimation by sequential testing is faster than conventional methods with similar precision. The Journal of ECT. 20 (3), 160-165 (2004).
- Borckardt, J. J., Nahas, Z., Koola, J., George, M. S. Estimating resting motor thresholds in transcranial magnetic stimulation research and practice: a computer simulation evaluation of best methods. The Journal of ECT. 22 (3), 169-175 (2006).
- McNemar, Q. Note on the sampling error of the difference between correlated proportions or percentages. Psychometrika. 12 (2), 153-157 (1947).
- Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
- McDonnell, M. N., Stinear, C. M. TMS measures of motor cortex function after stroke: A meta-analysis. Brain Stimulation. 10 (4), 721-734 (2017).
- Reis, J., et al. Contribution of transcranial magnetic stimulation to the understanding of cortical mechanisms involved in motor control. The Journal of Physiology. 586 (2), 325-351 (2008).
- Chen, G., Patten, C., Kothari, D. H., Zajac, F. E. Gait differences between individuals with post-stroke hemiparesis and non-disabled controls at matched speeds. Gait & Posture. 22 (1), 51-56 (2005).
- Knarr, B. A., Reisman, D. S., Binder-Macleod, S. A., Higginson, J. S. Understanding compensatory strategies for muscle weakness during gait by simulating activation deficits seen post-stroke. Gait & Posture. 38 (2), 270-275 (2013).
- Ammann, C., et al. A framework to assess the impact of number of trials on the amplitude of motor evoked potentials. Scientific Reports. 10 (1), 21422 (2020).
