Une méthode Multimodal Imaging- et basée Stimulation-de l'évaluation de connectivité liés excitabilité cérébrale chez les patients atteints d'épilepsie
Summary
Resting-state functional-connectivity MRI has identified abnormalities in patients with a wide range of neuropsychiatric disorders, including epilepsy due to malformations of cortical development. Transcranial Magnetic Stimulation in combination with EEG can demonstrate that patients with epilepsy have cortical hyperexcitability in regions with abnormal connectivity.
Abstract
Resting-state functional connectivity MRI (rs-fcMRI) is a technique that identifies connectivity between different brain regions based on correlations over time in the blood-oxygenation level dependent signal. rs-fcMRI has been applied extensively to identify abnormalities in brain connectivity in different neurologic and psychiatric diseases. However, the relationship among rs-fcMRI connectivity abnormalities, brain electrophysiology and disease state is unknown, in part because the causal significance of alterations in functional connectivity in disease pathophysiology has not been established. Transcranial Magnetic Stimulation (TMS) is a technique that uses electromagnetic induction to noninvasively produce focal changes in cortical activity. When combined with electroencephalography (EEG), TMS can be used to assess the brain’s response to external perturbations. Here we provide a protocol for combining rs-fcMRI, TMS and EEG to assess the physiologic significance of alterations in functional connectivity in patients with neuropsychiatric disease. We provide representative results from a previously published study in which rs-fcMRI was used to identify regions with abnormal connectivity in patients with epilepsy due to a malformation of cortical development, periventricular nodular heterotopia (PNH). Stimulation in patients with epilepsy resulted in abnormal TMS-evoked EEG activity relative to stimulation of the same sites in matched healthy control patients, with an abnormal increase in the late component of the TMS-evoked potential, consistent with cortical hyperexcitability. This abnormality was specific to regions with abnormal resting-state functional connectivity. Electrical source analysis in a subject with previously recorded seizures demonstrated that the origin of the abnormal TMS-evoked activity co-localized with the seizure-onset zone, suggesting the presence of an epileptogenic circuit. These results demonstrate how rs-fcMRI, TMS and EEG can be utilized together to identify and understand the physiological significance of abnormal brain connectivity in human diseases.
Introduction
La stimulation magnétique transcrânienne (TMS) est un moyen de stimuler de façon non invasive les régions du cortex par induction électromagnétique. Dans TMS, un grand espace mais restreint le flux magnétique est utilisé pour induire un champ électrique dans une zone corticale cible, et ainsi moduler l'activité neuronale du tissu sous-jacent. TMS aux résultats du cortex moteur dans le moteur potentiels évoqués qui peuvent être mesurés de manière périphérique par l'intermédiaire d'électromyographie (EMG). Lorsqu'ils sont appliqués par paires ou triplets d'impulsions, TMS peut être utilisé pour évaluer l'activité GABAergique et glutamatergique circuits spécifiques intracorticales 1-3, et donc d' évaluer l'équilibre de l' excitation et de l' inhibition in vivo chez des patients humains. Dans l' épilepsie spécifiquement, les études TMS ont montré que l' hyperexcitabilité corticale est présent chez les patients souffrant d' épilepsie 4,5, et peut normaliser avec la thérapie de médicament anti-épileptique réussie et donc de prédire la réponse aux médicaments 6. En outre, les mesures TMS de l'ex corticalecitability montrer des valeurs intermédiaires chez les patients avec une seule saisie 7 et dans la fratrie des patients avec les deux épilepsies focales idiopathiques généralisées et acquises 8. Ces résultats suggèrent que les mesures TMS de l'excitabilité corticale peuvent nous permettre d'identifier endophénotypes pour l'épilepsie. Cependant, la sensibilité et la spécificité de ces mesures sont limitées, probablement parce que TMS-EMG ne peut être évalué avec une stimulation des circuits corticaux moteur, et de nombreux patients atteints d'épilepsie ont saisie des foyers en dehors du cortex moteur.
Électroencéphalographie (EEG) offre la possibilité de mesurer directement la réponse cérébrale à TMS, et peut être utilisé pour évaluer la réactivité cérébrale dans de vastes zones de néocortex. Les études intégrant TMS avec EEG (TMS-EEG) ont montré que TMS produit des ondes de l' activité qui se répercutent dans l'ensemble du cortex 9,10 et qui sont reproductibles et fiables 11-13. En évaluant la propagation de l'activité évoquéedans différents états de comportement et dans différentes tâches, TMS-EEG a été utilisé pour sonder la connectivité causalement efficace dynamique des réseaux cérébraux humains 10,14-16. Mesures TMS-EEG ont montré des anomalies significatives dans les maladies allant de la schizophrénie 17 à 18 TDAH et des troubles de la conscience tels que l' état végétatif persistant 19. En outre, plusieurs groupes ont identifié les corrélats de l' EEG de l'impulsion appariée métriques TMS-EMG qui sont anormales chez les patients atteints d' épilepsie 20,21. Particulièrement pertinentes, des études antérieures ont également suggéré que l' activité anormale de stimulation évoquée EEG est observée chez les patients atteints d' épilepsie 22-25.
Un autre moyen d'évaluer les circuits du cerveau se fait via la connectivité fonctionnelle état de repos IRM (rs-fcMRI), une technique qui permet d' évaluer les corrélations au fil du temps dans le niveau d'oxygénation du sang signal dépendant (BOLD) à partir de différentes régions du cerveau 26. Les études qui utilisentrs-fcMRI ont démontré que le cerveau humain est organisé en réseaux distincts de régions qui interagissent 26-29, que les maladies neuropsychiatriques peuvent se produire au sein de grands réseaux neuronaux distribués spécifiques identifiés par rs-fcMRI 30, et que les réseaux cérébraux identifiés via rs- fcMRI sont souvent anormaux dans les états pathologiques neuropsychiatriques 31,32. En termes d'applications cliniques potentielles, rs-fcMRI a plusieurs avantages sur la base tâche application classique IRMf 33, dont moins de dépendance sur le sujet de la coopération et le souci de la performance variable. Par conséquent, il a récemment eu une explosion des études explorant les changements rs-fcMRI dans différents états pathologiques. Cependant, une des limites de rs-fcMRI est la difficulté à déterminer si et comment les corrélations (ou anticorrélations) dans le signal BOLD portent sur les interactions électrophysiologiques qui forment la base de la communication neuronale. Un problème connexe est qu'il est often ne sait pas si les rs-fcMRI changements observés dans divers états pathologiques ont une signification physiologique. En particulier en ce qui concerne l'épilepsie, il est difficile de savoir si des anomalies dans rs-fcMRI sont uniquement dues aux transitoires épileptiformes intercritiques, ou existent indépendamment de ces anomalies électrophysiologiques; simultanée EEG-IRMf est nécessaire pour aider à évaluer entre ces possibilités 34.
Comme TMS peut être utilisé pour produire des changements transitoires ou durables dans les activations de différentes régions corticales, les études TMS fournissent un moyen d'évaluer causalement la signification des différents modèles de connectivité IRMf-état de repos. Une approche consiste à utiliser rs-fcMRI pour guider les efforts de stimulation thérapeutiques dans différents états pathologiques; il pourrait être prévu que TMS ciblé sur les régions qui sont reliées fonctionnellement à des zones connues pour être impliquées dans différents états pathologiques est plus susceptible d'être thérapeutiquement efficace que TMS ciblé vers les régions sans une telle functiola connectivité finale, et même plusieurs études ont trouvé des preuves préliminaires pour cette 35,36. Une autre approche consisterait à l'aide de TMS-EEG pour évaluer causalement la signification physiologique des motifs fcMRI d'état de repos différent. Plus précisément, on peut tester l'hypothèse que les régions qui montrent la connectivité fonctionnelle anormale dans un état de maladie spécifique devraient montrer une réponse différente à la stimulation chez les patients que chez les sujets sains, et que ces anomalies physiologiques sont présents explicitement (ou principalement) avec une stimulation de l'anormalement région connectée.
Pour illustrer ce qui précède, nous fournissons un exemple d'une étude récente dans laquelle rs-fcMRI, TMS et EEG ont été combinées pour explorer hyperexcitabilité corticale chez les patients souffrant d' épilepsie en raison du développement du cerveau anomalie hétérotopie nodulaire périventriculaire (HPN) 37. Les patients atteints d'HPN présente cliniquement avec l'épilepsie ou adulte-adaptés aux adolescents l'apparition, le handicap de lecture, et inte normalelligence, et ont des nodules anormaux de la matière grise adjacentes aux ventricules latéraux sur neuroimagerie 38,39. Des études antérieures ont montré que ces nodules périventriculaires de matière grise hétérotopique sont structurellement et fonctionnellement reliés à des foyers discrets dans le néocortex 40,41, et que les crises d' épilepsie peuvent provenir de régions du néocortex, la matière grise ectopique, ou les deux simultanément 42, ce qui suggère que l' épileptogenèse dans ces patients est un phénomène de circuit. En utilisant l'état de repos fc-IRM pour guider TMS-EEG, nous avons démontré que les patients atteints d'épilepsie active en raison de la PNH ont des preuves de l'hyperexcitabilité corticale, et que cette hyperexcitabilité semble être limitée aux régions où la connectivité fonctionnelle anormale aux nodules profonds.
Le protocole se déroule en deux sessions distinctes. Au cours de la première session, le sang-oxygénation structurelle et l'état de repos en fonction du niveau (BOLD) séquences contraste IRM sont acquises(Pour les patients), ou tout simplement des séquences d'IRM structurelles (pour les témoins en bonne santé). Entre les première et deuxième sessions, à l'état de repos analyse de la connectivité fonctionnelle est utilisée pour définir les cibles corticales pour les patients, et l'INM coordonne ces objectifs sont obtenus. Les cibles corticales équivalentes (basé sur MNI coordonnées) sont ensuite identifiés pour chaque sujet témoin sain. Dans la deuxième session, les données TMS-EEG est obtenue.
Dans l'exemple donné dans le présent document, les analyses d'IRM fonctionnelle connectivité ont été effectuées à l' aide d' une boîte à outils en interne le logiciel et le logiciel IRM 43,44. Neuro-navigué TMS a été réalisée avec un stimulateur magnétique transcrânien en temps réel IRM neuronavigation. L'EEG a été enregistré avec un système de TMS compatible avec 60 canaux, qui utilise un circuit échantillonneur-bloqueur pour éviter la saturation de l'amplificateur par TMS. Données EEG ont été analysées à l' aide des scripts personnalisés et la boîte à outils EEGLAB 45 (version 12.0.2.4b) en cours d' exécution dans MATLAB R2012b.
Protocol
Representative Results
Discussion
État de repos connectivité fonctionnelle IRM a été utilisée pour identifier la connectivité réseau dans le cerveau humain, et d'identifier les modifications de connectivité qui se produisent dans différents états pathologiques 26,31,32. Cependant, comme la connectivité fonctionnelle IRMf repose sur l'identification des corrélations dans le signal BOLD, et que les changements d'oxygénation du sang ont une relation non négligeable à l'activité neuronale sous-jacente, la significa…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
The authors would like to thank Emily L. Thorn, B.A., for her assistance with the Source estimation of evoked electrical activity Section. MMS was supported by a KL2/Catalyst Medical Research Investigator Training award from Harvard Catalyst/The Harvard Clinical and Translational Science Center (National Center for Research Resources and the National Center for Advancing Translational Sciences, National Institutes of Health Award KL2 TR001100). CJC was supported by a grant from the National Institutes of Health (5K12NS066225). APL was supported in part by grants from the Sidney R. Baer Jr. Foundation, the National Institutes of Health (R01 HD069776, R01 NS073601, R21 MH099196, R21 NS082870, R21 NS085491, R21 HD07616), and Harvard Catalyst/The Harvard Clinical and Translational Science Center (NCRR and the NCATS, NIH UL1 RR025758). BSC was supported by the National Institute of Neurological Disorders and Stroke (R01 NS073601).
Materials
| 3T MRI scanner | |||
| MRI functional connectivity software | |||
| MRI image viewing software | MRICron | ||
| Transcranial Magnetic Stimulator | Nexstim | eXimia Stimulator | Can use stimulators from other suppliers e.g. Magventure, Magstim |
| MRI neuronavigation system | Nexstim | NBS v3.2.1 | Alternative MRI neuronavigation system e.g. Brainsight, Localite |
| TMS-compatible EEG system | Nexstim | Eximia EEG | Alternatives: Brain Products, Synamps, ANT |
| Matlab | Mathworks | R2012b | Alternatives: Octave |
| EEGLab | |||
| Minimum Norm Estimate (MNE) software | |||
| FreeSurfer | |||
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