Summary

Come calcolare e convalidare la sincronizzazione inter-cervello in uno studio di iperscansione fNIRS

Published: September 08, 2021
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Summary

Le dinamiche tra cervelli accoppiati di individui sono state sempre più rappresentate dalla sincronizzazione inter-cerebrale (IBS) quando si coordinano tra loro, per lo più utilizzando segnali di registrazione simultanea del cervello (vale a dire iperscansione) con fNIRS. Negli studi di iperscansione fNIRS, l’IBS è stato comunemente valutato attraverso il metodo della coerenza della trasformazione wavelet (WTC) a causa del suo vantaggio nell’espandere le serie temporali nello spazio tempo-frequenza in cui le oscillazioni possono essere viste in modo altamente intuitivo. L’IBS osservato può essere ulteriormente convalidato tramite l’accoppiamento casuale basato sulla permutazione dello studio, del partner e della condizione. Qui, viene presentato un protocollo per descrivere come ottenere segnali cerebrali tramite la tecnologia fNIRS, calcolare iBS attraverso il metodo WTC e convalidare l’IBS per permutazione in uno studio di iperscansione. Inoltre, discutiamo le questioni critiche quando si utilizzano i metodi di cui sopra, tra cui la scelta dei segnali fNIRS, i metodi di pre-elaborazione dei dati e i parametri opzionali di calcolo. In sintesi, l’utilizzo del metodo WTC e della permutazione è una pipeline potenzialmente standard per l’analisi dell’IBS negli studi di iperscansione fNIRS, contribuendo sia alla riproducibilità che all’affidabilità dell’IBS.

Abstract

Le dinamiche tra cervelli accoppiati di individui sono state sempre più rappresentate dalla sincronizzazione inter-cerebrale (IBS) quando si coordinano tra loro, per lo più utilizzando segnali di registrazione simultanea del cervello (vale a dire iperscansione) con fNIRS. Negli studi di iperscansione fNIRS, l’IBS è stato comunemente valutato attraverso il metodo della coerenza della trasformazione wavelet (WTC) a causa del suo vantaggio nell’espandere le serie temporali nello spazio tempo-frequenza in cui le oscillazioni possono essere viste in modo altamente intuitivo. L’IBS osservato può essere ulteriormente convalidato tramite l’accoppiamento casuale basato sulla permutazione dello studio, del partner e della condizione. Qui, viene presentato un protocollo per descrivere come ottenere segnali cerebrali tramite la tecnologia fNIRS, calcolare iBS attraverso il metodo WTC e convalidare l’IBS per permutazione in uno studio di iperscansione. Inoltre, discutiamo le questioni critiche quando si utilizzano i metodi di cui sopra, tra cui la scelta dei segnali fNIRS, i metodi di pre-elaborazione dei dati e i parametri opzionali di calcolo. In sintesi, l’utilizzo del metodo WTC e della permutazione è una pipeline potenzialmente standard per l’analisi dell’IBS negli studi di iperscansione fNIRS, contribuendo sia alla riproducibilità che all’affidabilità dell’IBS.

Introduction

Quando le persone si coordinano con gli altri, i loro cervelli e corpi diventano un’unità accoppiata attraverso un continuo adattamento reciproco. L’accoppiamento tra cervelli può essere rappresentato dalla sincronizzazione inter-cerebrale (IBS) attraverso l’approccio di iperscansione, che registra contemporaneamente i segnali cerebrali di due o più individui1. In effetti, un numero crescente di studi di iperscansione fNIRS / EEG ha trovato IBS in vari contesti di collaborazione, tra cui finger tapping2, group walking3, playing drums4, guitar playing5e singing / humming6. fNIRS è ampiamente usato per la ricerca di IBS durante l’interazione sociale, in quanto limita meno i movimenti della testa / corpo in contesti relativamente naturali (rispetto a fMRI / EEG)7.

L’articolo presenta un protocollo per il calcolo dell’IBS tramite il metodo WTC (Wavelet Transform Coherence) in uno studio di iperscansione fNIRS. Il WTC è un metodo per valutare la correlazione incrociata tra due segnali di movimento sul piano tempo-frequenza e, quindi, può fornire più informazioni rispetto all’analisi di correlazione tradizionale (ad esempio, correlazione di Pearson e correlazione incrociata), che è solo nel dominio del tempo8. Inoltre, i segnali emodinamici vengono trasformati in componenti wavelet, che possono rimuovere efficacemente il rumore a bassa frequenza. Sebbene il WTC richieda molto tempo, è stato il metodo più comunemente usato per calcolare l’IBS in azione imitazione9, comportamento cooperativo10, comunicazione verbale11, processo decisionale12e apprendimento interattivo13.

L’articolo presenta anche come convalidare l’IBS con il paring casuale basato sulla permutazione di studi, condizioni e partecipanti. L’IBS negli studi di iperscansione è sempre proposto per tracciare l’interazione sociale online tra individui, mentre può anche essere interpretato da altre spiegazioni, come la somiglianza dello stimolo, la somiglianza del movimento o la somiglianza delle condizioni14. Il test di permutazione, chiamato anche test di randomizzazione, può essere sfruttato per testare le ipotesi nulle sopra menzionate attraverso il ricampionamento dei dati osservati15. Usando la permutazione, è utile indagare se l’IBS identificato è specifico del comportamento interattivo, che va dalla modulazione dell’IBS all’interno delle diadi a tra gruppi di partner16.

Il protocollo qui descritto descrive come ottenere segnali cerebrali tramite la tecnologia fNIRS, calcolare l’IBS attraverso il metodo WTC e convalidare l’IBS mediante test di permutazione in uno studio di iperscansione. Questo studio mira a esaminare se l’IBS privilegiato è suscitato dai misuratori musicali durante il coordinamento sociale. I segnali cerebrali sono stati registrati nella corteccia frontale, in base alla posizione dell’IBS in un precedente ritrovamento1. Il compito sperimentale è stato originariamente sviluppato da Konvalinka e dai suoi college17, in cui ai partecipanti è stato chiesto di toccare le dita con il feedback uditivo del partner o di se stessi dopo aver ascoltato gli stimoli del metro o non del metro.

Protocol

Il protocollo qui presentato è stato approvato dal Comitato universitario per la protezione della ricerca umana della East China Normal University. 1. Preparazione per l’esperimento Partecipanti Recluta un gruppo di studenti universitari e laureati con compensi monetari dalla pubblicità del campus. Assicurarsi che i partecipanti siano destrimani e abbiano una visione e un udito normali o corretti a normali. Assicurati che non abbiano studiato musica o l’abbiano s…

Representative Results

I risultati hanno mostrato che c’era IBS al canale 5 nella condizione di coordinamento del contatore, mentre non esisteva alcun IBS in altre condizioni (cioè indipendenza del contatore, coordinamento non del contatore, indipendenza non del contatore; Figura 2A). Al canale 5, l’IBS nella condizione di coordinamento del contatore era significativamente superiore ai valori di coerenza nella condizione di coordinamento e indipendenza del contatore non metrica (Figura 2B</st…

Discussion

Questo protocollo fornisce una procedura passo-passo per calcolare e convalidare l’IBS, utilizzando l’approccio di iperscansione fNIRS per raccogliere contemporaneamente i segnali cerebrali di due partecipanti. Di seguito vengono discussi alcuni problemi critici coinvolti nella pre-elaborazione dei dati fNIRS, nel calcolo IBS, nelle statistiche e nella convalida IBS.

Pre-trattamento dei dati
È necessario pre-elaborare i dati fNIRS negli studi di iperscansione per estrarre …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Questa ricerca è stata supportata da: National Natural Science Foundation of China (31872783, 31800951).

Materials

Computer Hewlett-Packard Development Company, L.P. HP S01-pF157mcn
Earphone Royal Philips Electronics, Eindhoven, The Netherlands SHE2405BK/00
EEG cap Compumedics Neuroscan, Charlotte, USA 64-channel Quik-Cap
E-Prime software Psychology Software Tools, Inc., Pittsburgh, USA E-Prime 3
fNIRS system Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System
MATLAB 2014b The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB 2014b
MuseScore Musescore Company, Belgium MuseScore 3.6.2.548021803
Swimming cap Decathlon Group, Villeneuve-d'Ascq, France 1681552

References

  1. Kingsbury, L., Hong, W. A Multi-Brain Framework for Social Interaction. Trends in Neurosciences. 43 (9), 651-666 (2020).
  2. Konvalinka, I., Bauer, M., Stahlhut, C., Hansen, L. K., Roepstorff, A., Frith, C. D. Frontal alpha oscillations distinguish leaders from followers: multivariate decoding of mutually interacting brains. NeuroImage. 94, 79-88 (2014).
  3. Ikeda, S., et al. Steady Beat Sound Facilitates both Coordinated Group Walking and Inter-Subject Neural Synchrony. Frontiers in Human Neuroscience. 11, 147 (2017).
  4. Duan, L., et al. Cluster imaging of multi-brain networks (CIMBN): a general framework for hyperscanning and modeling a group of interacting brains. Frontiers in Neuroscience. 9, 267 (2015).
  5. Sanger, J., Muller, V., Lindenberger, U. Intra- and interbrain synchronization and network properties when playing guitar in duets. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 312 (2012).
  6. Muller, V., Delius, J. A. M., Lindenberger, U. Hyper-frequency network topology changes during choral singing. Frontiers in Physiology. 10, 207 (2019).
  7. Egetemeir, J., Stenneken, P., Koehler, S., Fallgatter, A. J., Herrmann, M. J. Exploring the neural basis of real-life joint action: Measuring brain activation during joint table setting with functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Human Neuroscience. 5, 95 (2011).
  8. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  9. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  10. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  11. Jiang, J., Dai, B., Peng, D., Zhu, C., Liu, L., Lu, C. Neural synchronization during face-to-face communication. Journal of Neuroscience. 32 (45), 16064-16069 (2012).
  12. Tang, H., Mai, X., Wang, S., Zhu, C., Krueger, F., Liu, C. Interpersonal brain synchronization in the right temporo-parietal junction during face-to-face economic exchange. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 11 (1), 23-32 (2016).
  13. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  14. Konvalinka, I., Roepstorff, A. The two-brain approach: how can mutually interacting brains teach us something about social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 6, 215 (2012).
  15. Karlsson, A. Permutation, parametric, and bootstrap tests of hypotheses. Journal of the Royal Statistical Society Series a-Statistics in Society. 169, 171 (2006).
  16. Ayrolles, A., et al. HyPyP: a Hyperscanning python pipeline for inter-brain connectivity analysis. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 72-83 (2021).
  17. Konvalinka, I., Vuust, P., Roepstorff, A., Frith, C. D. Follow you, follow me: continuous mutual prediction and adaptation in joint tapping. Quarterly Journal of Experimental Psychology. 63 (11), 2220-2230 (2010).
  18. Majolo, B., et al. Human friendship favours cooperation in the iterated prisoner’s dilemma. Behaviour. 143, 1383-1395 (2006).
  19. . Homer2 Available from: https://www.nitrc.org/projects/hitachi2nirs (2021)
  20. . Hitachi2nirs Available from: https://www.nitrc.org/projects/hitachi2nirs (2021)
  21. . xjview Available from: https://www.alivelearn.net/xjview/ (2021)
  22. . Groppe’s scripts in MathWork Available from: https://uk.mathworks.com/matlabcentral/profile/authors/1948879 (2021)
  23. Zhang, Y., Brooks, D. H., Franceschini, M. A., Boas, D. A. Eigenvector-based spatial filtering for reduction of physiological interference in diffuse optical imaging. Journal of Biomedical Optics. 10 (1), 011014 (2005).
  24. Cui, X., Bray, S., Reiss, A. L. Functional near infrared spectroscopy (NIRS) signal improvement based on negative correlation between oxygenated and deoxygenated hemoglobin dynamics. NeuroImage. 49 (4), 3039-3046 (2010).
  25. Lumley, T., Diehr, P., Emerson, S., Chen, L. The importance of the normality assumption in large public health data sets. Annual Review of Public Health. 23 (1), 151-169 (2002).
  26. Benjamini, Y., Yekutieli, D. The control of the false discovery rate in multiple testing under dependency. Annals of Statistics. 29 (4), 1165-1188 (2001).
  27. Miller, B. L., Cummings, J. L. . The human frontal lobes: Functions and disorders. , (2007).
  28. vanden Bos, W., van Dijk, E., Westenberg, M., Rombouts, S. A. R. B., Crone, E. A. What motivates repayment? Neural correlates of reciprocity in the Trust Game. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 4 (3), 294-304 (2009).
  29. Corbetta, M., Shulman, G. L. Control of goal-directed and stimulus-driven attention in the brain. Nature Reviews Neuroscience. 3 (3), 201-215 (2002).
  30. Ferreri, L., Aucouturier, J. J., Muthalib, M., Bigand, E., Bugaiska, A. Music improves verbal memory encoding while decreasing prefrontal cortex activity: an fNIRS study. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 779 (2013).
  31. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  32. Hu, Y., Hu, Y., Li, X., Pan, Y., Cheng, X. Brain-to-brain synchronization across two persons predicts mutual prosociality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 12 (12), 1835-1844 (2017).
  33. Delgado Reyes, L. M., Bohache, K., Wijeakumar, S., Spencer, J. P. Evaluating motion processing algorithms for use with functional near-infrared spectroscopy data from young children. Neurophotonics. 5 (2), 025008 (2018).
  34. Zhang, Y., Brooks, D. H., Franceschini, M. A., Boas, D. A. Eigenvector-based spatial filtering for reduction of physiological interference in diffuse optical imaging. Journal of Biomedical Optics. 10 (1), 11014 (2005).
  35. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259-270 (2012).
  36. Scholkmann, F., Spichtig, S., Muehlemann, T., Wolf, M. How to detect and reduce movement artifacts in near-infrared imaging using moving standard deviation and spline interpolation. Physiological Measurement. 31 (5), 649 (2010).
  37. Izzetoglu, M., Chitrapu, P., Bunce, S., Onaral, B. Motion artifact cancellation in NIR spectroscopy using discrete Kalman filtering. Biomedical Engineering Online. 9 (1), (2010).
  38. Barker, J. W., Aarabi, A., Huppert, T. J. Autoregressive model based algorithm for correcting motion and serially correlated errors in fNIRS. Biomedical Optics Express. 4 (8), 1366-1379 (2013).
  39. Gagnon, L., et al. Short separation channel location impacts the performance of short channel regression in NIRS. NeuroImage. 59 (3), 2518 (2012).
  40. Di Lorenzo, R., et al. Brain responses to faces and facial expressions in 5-month-olds: An fNIRS study. Frontiers in Psychology. 10, 1240 (2019).
  41. Duan, L., et al. Wavelet-based method for removing global physiological noise in functional near-infrared spectroscopy. Biomed Opt Express. 9 (8), 3805-3820 (2018).
  42. Hamilton, A. Hype, hyperscanning and embodied social neuroscience. PsyArXiv. , (2020).
  43. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  44. Ikeda, S., et al. Steady beat sound facilitates both coordinated group walking and inter-subject neural synchrony. Frontiers in Human Neuroscience. 11, 147 (2017).
  45. Osaka, N., et al. How two brains make one synchronized mind in the inferior frontal cortex: fNIRS-based hyperscanning during cooperative singing. Frontiers in Psychology. 6, 1811 (2015).
  46. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  47. Hou, Y., Song, B., Hu, Y., Pan, Y., Hu, Y. The averaged inter-brain coherence between the audience and a violinist predicts the popularity of violin performance. NeuroImage. 211, 116655 (2020).
  48. Baker, J. M., et al. Sex differences in neural and behavioral signatures of cooperation revealed by fNIRS hyperscanning. Scientific Reports. 6, 26492 (2016).
  49. Kruppa, J. A., et al. Brain and motor synchrony in children and adolescents with ASD-a fNIRS hyperscanning study. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 103-116 (2021).
  50. Liu, T., Duan, L., Dai, R., Pelowski, M., Zhu, C. Team-work, Team-brain: Exploring synchrony and team interdependence in a nine-person drumming task via multiparticipant hyperscanning and inter-brain network topology with fNIRS. NeuroImage. 237, 118147 (2021).
  51. Dai, B., et al. Neural mechanisms for selectively tuning in to the target speaker in a naturalistic noisy situation. Nature Communications. 9 (1), 2405 (2018).
  52. Li, R., Mayseless, N., Balters, S., Reiss, A. L. Dynamic inter-brain synchrony in real-life inter-personal cooperation: A functional near-infrared spectroscopy hyperscanning study. NeuroImage. 238, 118263 (2021).
  53. Boas, D. A., Dale, A. M., Franceschini, M. A. Diffuse optical imaging of brain activation: approaches to optimizing image sensitivity, resolution, and accuracy. NeuroImage. 23, 275-288 (2004).
  54. Ferrari, M., Quaresima, V. A brief review on the history of human functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) development and fields of application. NeuroImage. 63 (2), 921-935 (2012).
  55. Mu, Y., Guo, C., Han, S. Oxytocin enhances inter-brain synchrony during social coordination in male adults. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 11 (12), 1882-1893 (2016).
  56. Chen, J., et al. Shared memories reveal shared structure in neural activity across individuals. Nature Neuroscience. 20 (1), 115-125 (2017).
  57. Regev, M., et al. Propagation of Information Along the Cortical Hierarchy as a Function of Attention While Reading and Listening to Stories. Cerebral Cortex. 29 (10), 4017-4034 (2019).
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Hu, Y., Wang, Z., Song, B., Pan, Y., Cheng, X., Zhu, Y., Hu, Y. How to Calculate and Validate Inter-brain Synchronization in a fNIRS Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (175), e62801, doi:10.3791/62801 (2021).

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