Summary

ÇiftLeşme Bal Arısı Kraliçeleri için Tarımsal Kimyasal Riskin Değerlendirilmesi

Published: March 03, 2021
doi:

Summary

Bu protokol, bal arısı kraliçelerini ve işçi bakıcılarını kontrollü, laboratuvar ortamında tarımsal kimyasallara maruz bırakmak ve ilgili yanıtlarını dikkatle izlemek için yöntemler belirleyerek tarımsal kimyasalların bal arısı (Apis mellifera) üremesini nasıl etkilediğinin anlaşılmasını geliştirmek için geliştirilmiştir.

Abstract

Bal arıları için mevcut risk değerlendirme stratejileri, yetişkin veya olgunlaşmamış işçi arılar üzerinde yapılan laboratuvar testlerine büyük ölçüde dayanır, ancak bu yöntemler bal arısı kraliçeleri üzerindeki tarımsal kimyasal maruziyetin etkilerini doğru bir şekilde yakalayamayabilir. Bir bal arısı kolonisinin içindeki döllenmiş yumurtaların tek üreticisi olarak, kraliçe tartışmasız işleyen bir koloni biriminin en önemli tek üyesidir. Bu nedenle, tarım kimyasallarının kraliçe sağlığını ve verimliliğini nasıl etkilediğini anlamak, pestisit risk değerlendirmesinin kritik bir yönü olarak düşünülmelidir. Burada, bal arısı kraliçelerini ve işçi kraliçe görevlilerini bir işçi diyeti yoluyla uygulanan tarımsal kimyasal stresörlere maruz bırakmak için uyarlanmış bir yöntem sunulur, ardından laboratuvarda yumurta üretimini takip eder ve Kraliçe İzleme Kafesi olarak adlandırılan özel bir kafes kullanarak ilk başlangıç eklozyonunu değerlendirir. Yöntemin amaçlanan kullanımını göstermek için, işçi kraliçe görevlilerinin sublethal dozlarda imidacloprid içeren diyetle beslendiği ve kraliçeler üzerindeki etkilerinin izlendiği bir deneyin sonuçları açıklanmıştır.

Introduction

Tarım ürünlerine yönelik artan küresel talep nedeniyle, modern tarım uygulamaları genellikle mahsul verimini azalttığı veya zarar verdiği bilinen çok sayıda zararlıyı kontrol etmek için tarım kimyasallarının kullanılmasını gerektirir1. Aynı zamanda, birçok meyve, sebze ve fındık mahsulünün yetiştiricileri, bol miktarda mahsul verimi sağlamak için ticari bal arısı kolonileri tarafından sağlanan tozlaşma hizmetlerine güvenir2. Bu uygulamalar, bal arıları (Apis mellifera) dahil olmak üzere tozlayıcıların zararlı pestisit kalıntılarına maruz kalmalarına neden olabilir3. Aynı zamanda, bal arısı kolonilerinde parazitik Varroa yıkıcı akar istilalarının yaygın varlığı, arıcıların kovanlarını akaritlerle tedavi etmelerini gerektirir, bu da koloninin sağlığı ve uzun ömürlülüğü üzerinde olumsuz etkilere neden olabilir4,5,6. Tarımsal kimyasal ürünlerin zararlı etkilerini azaltmak ve azaltmak için, faydalı böcekleri korumak için kullanımları için önerilerde bulunulabilmesi için, uygulanmadan önce bal arılarına karşı güvenliklerini tam olarak değerlendirmek gerekir.

Şu anda, Çevre Koruma Ajansı (EPA), yetişkin arılar ve bazen bal arısı larvaları üzerinde laboratuvar testleri içeren bal arısı pestisit maruziyeti için katmanlı bir risk değerlendirme stratejisine dayanmaktadır7. Alt katman laboratuvar testleri toksisite endişelerini hafifletemezse, daha yüksek katman alanı ve yarı alan testleri önerilebilir. Bu laboratuvar testleri, tarım kimyasallarının işçi uzun ömürlülüğü üzerindeki potansiyel etkileri hakkında değerli bir içgörü sağlarken, biyolojik olarak 8 ve davranışsal olarakişçilerden önemli ölçüde farklı olan kraliçeler üzerindeki etkilerini tahmin etmek zorunda değildir9. Ayrıca, agrokimyasalların mortalitenin ötesinde böcekler üzerinde çok sayıda potansiyel etkisi vardır, bu da koordineli davranışlara dayanan sosyal böceklerin koloni birimi olarak işlev görebilmesi için önemli sonuçlar doğurabilir10,11.

Mortalite, tarımsal pestisitlerin en yaygın olarak kabul edilen etkisi olmasına rağmen 12 , bu ürünler, değiştirilmiş davranış 13 ,14, 15 , 16 , iticilik veya çekicilik17,18,19, beslenme düzenindeki değişiklikler 20,21,22dahil olmak üzere hem hedef hem de hedef olmayan eklembacaklılar üzerinde çok çeşitli etkilere sahipolabilir. ve artan veya azalmış doğurganlık20 , 21,22,23,24,25. Sosyal böcekler için, bu etkiler sistemik olarak koloni etkileşimlerini ve işlevlerini bozabilir11. Bu işlevlerden, koloni birimi9’ungeri kalanı tarafından desteklenen tek bir yumurtlama kraliçesine yoğun bir şekilde dayanan üreme, pestisit maruziyeti nedeniyle pertürbasyona karşı özellikle savunmasız olabilir.

Olgunlaşmamış kraliçeler üzerinde yapılan çalışmalar, mitikürlere gelişimsel maruziyetin yetişkin kraliçe davranışını, fizyolojiyi, sağkalım26,27‘yi etkileyebileceğini göstermiştir. Benzer şekilde, tam veya azaltılmış büyüklükteki koloniler kullanılarak yapılan çalışmalar, tarımsal kimyasalların çiftleşme başarısını azaltarak yetişkin bal arısı kraliçelerini etkileyebileceğini göstermiştir28, yumurtlama29‘yu azaltarak ve üretilen yumurtaların canlılığını azaltarak25,30,31. Bu fenomenleri daha önce, büyük ölçüde mevcut laboratuvar yöntemlerinin eksikliği nedeniyle, tüm koloniler kullanılmadan gözlemlemek zor olmuştur. Bununla birlikte, Queen Monitoring Cages (QMC)32 kullanarak sıkı bir şekilde kontrol edilen laboratuvar koşullarında kraliçe yumurtlamasını incelemek için bir yöntem son zamanlarda tarım kimyasallarının kraliçe doğurganlığı üzerindeki etkilerini incelemek için uyarlanmıştır33. Burada, bu teknikler QMC’lerde çalışan diyet tüketimini ölçmek ve izlemek için ek yöntemlerle birlikte ayrıntılı olarak açıklanmıştır.

Bu yöntemler, tam boyutlu koloniler gerektiren deneylerden daha avantajlıdır, çünkü tipik olarak bir koloninin içinde bulunan on binlere göre büyük ölçüde azaltılmış sayıda işçiye kesin dozlarda tarım kimyasallarının verilmesine izin verirler34, daha sonra kraliçeyi sağlarlar. Bu maruz kalma tekniği, kraliçelerin gerçek dünyadaki senaryolarda yaşayacakları ikinci el maruziyeti yansıtır, çünkü bir kolonide kraliçeler kendilerini beslemez ve onları diyet9ile sağlamak için işçilere güvenmezler. Benzer şekilde, kraliçeler genellikle çiftleşme uçuşları için koloni üremesi (kaynaşma) dışında kovandan ayrılmaz35. Çiftleştirilmiş bal arısı kraliçeleri ticari kraliçe yetiştiricilerinden satın alınabilir ve bir gecede sevk edilebilir. Tipik olarak, kraliçe yetiştiricileri, başarılı çiftleşmenin bir göstergesi olarak alınan yumurta bırakmaya başladıklarını doğruladıktan sonra doğrudan kraliçeleri satarlar. Kraliçe yaşı veya akrabalığı hakkında daha kesin bilgiye ihtiyaç duyulursa, araştırmacılar sipariş vermeden önce kraliçe yetiştiriciye danışabilirler.

QMCs, bal arısı kraliçe yumurtlama ve yumurta kuluçka oranlarının kesin olarak gözlemlenmesine ve nicelleştirilmesine izin verir32,33, tarımsal kimyasal maruziyetin kraliçe doğurganlığı üzerindeki etkileri ile ilgili değerli veriler sağlar. Burada sunulan temsili sonuçlar, sistemik nörotoksikant neonikotinoid pestisit imidacloprid36’nınalanla ilgili konsantrasyonlarına kronik maruz kalma altında QMCs’de yumurtlama, diyet tüketimi ve embriyo canlılığını ölçen bir deneyi açıklar. Uygulandıktan sonra, imidacloprid bitki dokularına yer değiştirme37ve kalıntılar çok sayıda arı tozlaşmış bitkinin polen ve nektarı tespit edilmiştir38,39,40. imidacloprid maruziyeti, bal arıları üzerinde performans bozukluğu16,bağışıklık fonksiyonu41bozulmuş ve koloni genişleme ve hayatta kalma oranlarında azalma dahil olmak üzere çok çeşitli zararlı etkilere sahip olabilir42,43. Burada, imidacloprid bir test maddesi olarak kullanılmak üzere seçildi, çünkü saha deneyleri bal arısı kraliçe yumurtlamasını etkileyebileceğini göstermiştir29

Protocol

1. QMC montajı QMC’leri parçalardan (Şekil 1A) Şekil 1B’degösterildiği gibi yerleştirilmiş tek bir yumurtlama plakası (ELP) ile birleştirin. İşçiler kafese eklenene kadar besleyici tüpleri eklemeyin. 4 besleyici deliğini geçici olarak laboratuvar sınıfı bantla kapatın. Kraliçenin beslenme odasına girmesini ve tedavi edilen diyetle temas etmesini önlemek için kraliçe dışlayıcıyı ve besleme odası kapısını besle…

Representative Results

Yumurta üretimi, yukarıda açıklandığı gibi, bir zamanlar yumurta üretimi gözlemleri ve tedavi grubu başına 15 kafes ile monte edilen ve sürdürülen QC’lerde izlendi. Öncelikle Carniolan stoğunun yeni çiftleştirilmiş kraliçeleri bir kraliçe yetiştiricisinden bir gecede satın alındı ve gönderildi ve bal arısı işçileri, Illinois Urbana-Champaign Üniversitesi Arı Araştırma Tesisi’nde standart ticari yöntemlere göre tutulan 3 koloniden elde edildi. İşte, 4 diyet tedavi grubu kullanıldı: …

Discussion

Dişi yalnız böceklerin yanı sıra ösosyal böcek kolonilerindeki kraliçelerin doğurganlığı, tarım kimyasalları25 , 28 , 29,30,33gibi abiyotik stresörlerden etkilenebilir. Bal arılarında, tarım kimyasallarının kraliçeler üzerindeki etkileri dolaylı olabilir, çünkü bakımlarındaki değişiklikler ve işçi arılar tarafından beslenme yo…

Offenlegungen

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Dr. Amy Cash-Ahmed, Nathanael J. Beach ve Alison L. Sankey’e bu işi yürütmedeki yardımları için teşekkür ederiz. Bu yayında ticari isimlerden veya ticari ürünlerden bahsedilmesi sadece belirli bilgileri sağlamak içindir ve ABD Tarım Bakanlığı’nın tavsiye veya onayı anlamına gelmez. USDA fırsat eşitliği sağlayıcısı ve işverenidir. Bu araştırma, Savunma İleri Araştırma Projeleri Ajansı # HR0011-16-2-0019’dan Gene E. Robinson ve Huimin Zhao’ya, USDA projesi 2030-21000-001-00-D’ye ve Urbana Champaign’deki Illinois Üniversitesi’ndeki Topluluk Koleji Öğrencileri için Fenotipik Plastisite Araştırma Deneyimi’ne verilen bir hibe ile desteklenmiştir.

Materials

Fluon BioQuip, Rancho Dominguez, CA 2871A
Honey bee queens Olivarez Honey Bees, Orland, CA
Imidacloprid Sigma-Aldritch, St. Louis, MO 37894
MegaBee Powder MegaBee, San Dieago, CA
Microcentrifuge tubes 2 mL ThermoFisher Scientific, Waltham, MA 02-682-004
Needles 20 gauge W. W. Grainger, Lake Forest, IL 5FVK4
Potassium Sulfate Sigma-Aldritch, St. Louis, MO P0772
Queen Monitoring Cages University of Illinois Urbana-Champaign Patent application number: 20190350175
Sucrose Sigma-Aldritch, St. Louis, MO S8501
Universal Microplate Lids ThermoFisher Scientific, Waltham, MA 5500

Referenzen

  1. Hedlund, J., Longo, S. B., York, R. Agriculture, pesticide use, and economic development: A global examination (1990-2014). Rural Sociology. 85 (2), 519-544 (2020).
  2. Calderone, N. W. Insect pollinated crops, insect pollinators and US agriculture: Trend analysis of aggregate data for the period 1992-2009. PLOS ONE. 7 (5), 37235 (2012).
  3. Johnson, R. M., Ellis, M. D., Mullin, C. A., Frazier, M. Pesticides and honey bee toxicity – USA. Apidologie. 41 (3), 312-331 (2010).
  4. Walsh, E. M., Sweet, S., Knap, A., Ing, N., Rangel, J. Queen honey bee (Apis mellifera) pheromone and reproductive behavior are affected by pesticide exposure during development. Behavioral Ecology and Sociobiology. 74 (3), 33 (2020).
  5. Zhu, W., Schmehl, D. R., Mullin, C. A., Frazier, J. L. Four Common Pesticides, Their Mixtures and a Formulation Solvent in the Hive Environment Have High Oral Toxicity to Honey Bee Larvae. PLoS ONE. 9 (1), 77547 (2014).
  6. Fisher, A., Rangel, J. Exposure to pesticides during development negatively affects honey bee (Apis mellifera) drone sperm viability. PLoS ONE. 13 (12), 0208630 (2018).
  7. How we assess risks to pollinators. US EPA Available from: https://www.epa.gov/pollinator-protection/how-we-assess-risk-polliators (2013)
  8. Snodgrass, R. E. . Anatomy of the honey bee. , (1956).
  9. Allen, M. D. The honeybee queen and her attendants. Animal Behaviour. 8 (3), 201-208 (1960).
  10. Hölldobler, B., Wilson, E. O. . The superorganism: The beauty, elegance, and strangeness of insect societies. , (2009).
  11. Berenbaum, M. R., Liao, L. -. H. Honey bees and environmental stress: Toxicologic pathology of a superorganism. Toxicologic Pathology. 47 (8), 1076-1081 (2019).
  12. Yu, S. J. . The toxicology and biochemistry of insecticides. , (2014).
  13. Ciarlo, T. J., Mullin, C. A., Frazier, J. L., Schmehl, D. R. Learning impairment in honey bees caused by agricultural spray adjuvants. PloS One. 7 (7), 40848 (2012).
  14. Fourrier, J., et al. Larval exposure to the juvenile hormone analog pyriproxyfen disrupts acceptance of and social behavior performance in adult honeybees. PLoS ONE. 10 (7), (2015).
  15. Morfin, N., Goodwin, P. H., Correa-Benitez, A., Guzman-Novoa, E. Sublethal exposure to clothianidin during the larval stage causes long-term impairment of hygienic and foraging behaviours of honey bees. Apidologie. 50 (5), 595-605 (2019).
  16. Colin, T., Meikle, W. G., Wu, X., Barron, A. B. Traces of a neonicotinoid induce precocious foraging and reduce foraging performance in honey bees. Environmental Science & Technology. 53 (14), 8252-8261 (2019).
  17. Liao, L. H., Wu, W. Y., Berenbaum, M. R. Behavioral responses of honey bees (Apis mellifera) to natural and synthetic xenobiotics in food. Scientific Reports. 7 (1), 1-8 (2017).
  18. Kessler, S. C., et al. Bees prefer foods containing neonicotinoid pesticides. Nature. 521 (7550), 74-76 (2015).
  19. Metcalf, R. L., Luckmann, W. H. . Introduction to Insect Pest Management. , (1994).
  20. Duncan, J. Post-treatment effects of sublethal doses of dieldrin on the mosquito Aedes aegypti L. Annals of Applied Biology. 52 (1), 1-6 (1963).
  21. Haynes, K. F. Sublethal effects of neurotoxic insecticides on insect behavior. Annual Review of Entomology. 33 (1), 149-168 (1988).
  22. James, D. G., Price, T. S. Fecundity in twospotted spider mite (Acari: Tetranychidae) is increased by direct and systemic exposure to imidacloprid. Journal of Economic Entomology. 95 (4), 729-732 (2002).
  23. Hodjat, S. H. Effects of sublethal doses of insecticides and of diet and crowding on Dysdercus fasciatus Sign. (Hem., Pyrrhocoridae). Bulletin of Entomological Research. 60 (3), 367-378 (1971).
  24. Feng, W. B., Bong, L. J., Dai, S. M., Neoh, K. B. Effect of imidacloprid exposure on life history traits in the agricultural generalist predator Paederus beetle: Lack of fitness cost but strong hormetic effect and skewed sex ratio. Ecotoxicology and Environmental Safety. 174, 390-400 (2019).
  25. Milchreit, K., Ruhnke, H., Wegener, J., Bienefeld, K. Effects of an insect growth regulator and a solvent on honeybee (Apis mellifera L.) brood development and queen viability. Ecotoxicology. 25 (3), 530-537 (2016).
  26. Haarmann, T., Spivak, M., Weaver, D., Weaver, B., Glenn, T. Effects of fluvalinate and coumaphos on queen honey bees (Hymenoptera: Apidae) in two commercial queen rearing operations. Journal of Economic Entomology. 95 (1), 28-35 (2002).
  27. Pettis, J. S., Collins, A. M., Wilbanks, R., Feldlaufer, M. F. Effects of coumaphos on queen rearing in the honey bee, Apis mellifera. Apidologie. 35 (6), 605-610 (2004).
  28. Thompson, H. M., Wilkins, S., Battersby, A. H., Waite, R. J., Wilkinson, D. The effects of four insect growth-regulating (IGR) insecticides on honeybee (Apis mellifera L.) colony development, queen rearing and drone sperm production. Ecotoxicology. 14 (7), 757-769 (2005).
  29. Wu-Smart, J., Spivak, M. Sub-lethal effects of dietary neonicotinoid insecticide exposure on honey bee queen fecundity and colony development. Scientific Reports. 6 (1), 1-11 (2016).
  30. Chen, Y. W., Wu, P. S., Yang, E. C., Nai, Y. S., Huang, Z. Y. The impact of pyriproxyfen on the development of honey bee (Apis mellifera L.) colony in field. Journal of Asia-Pacific Entomology. 19 (3), 589-594 (2016).
  31. Fine, J. D., Mullin, C. A., Frazier, M. T., Reynolds, R. D. Field residues and effects of the insect growth regulator novaluron and its major co-formulant n-methyl-2-pyrrolidone on honey bee reproduction and development. Journal of Economic Entomology. 110 (5), 1993-2001 (2017).
  32. Fine, J. D., et al. Quantifying the effects of pollen nutrition on honey bee queen egg laying with a new laboratory system. PLoS ONE. 13 (9), 0203444 (2018).
  33. Fine, J. D. Evaluation and comparison of the effects of three insect growth regulators on honey bee queen oviposition and egg eclosion. Ecotoxicology and Environmental Safety. 205, 111142 (2020).
  34. The Colony and Its Organization. MAAREC – Mid Atlantic Apiculture Research & Extension Consortium Available from: https://agdev.anr.udel.edu/maarec/honey-bee-biology/the-colony-and-its-organization/ (2020)
  35. Winston, M. L. . The biology of the honey bee. , (1991).
  36. Mullins, J. W. Pest control with enhanced environmental safety. Imidacloprid. 524, 183-198 (1993).
  37. Sur, R., Stork, A. Uptake, translocation and metabolism of imidacloprid in plants. Bulletin of Insectology. 56 (1), 35-40 (2003).
  38. Dively, G. P., Kamel, A. Insecticide residues in pollen and nectar of a cucurbit crop and their potential exposure to pollinators. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 60 (18), 4449-4456 (2012).
  39. Goulson, D. Review: An overview of the environmental risks posed by neonicotinoid insecticides. Journal of Applied Ecology. , 977-987 (2014).
  40. Krischik, V., Rogers, M., Gupta, G., Varshney, A. Soil-applied imidacloprid translocates to ornamental flowers and reduces survival of adult Coleomegilla maculata, Harmonia axyridis, and Hippodamia convergens lady beetles, and larval Danaus plexippus and Vanessa cardui butterflies. PLoS ONE. 10 (3), (2015).
  41. Prisco, G. D., et al. Neonicotinoid clothianidin adversely affects insect immunity and promotes replication of a viral pathogen in honey bees. Proceedings of the National Academy of Sciences. 110 (46), 18466-18471 (2013).
  42. Dively, G. P., Embrey, M. S., Kamel, A., Hawthorne, D. J., Pettis, J. S. Assessment of chronic sublethal effects of imidacloprid on honey bee colony health. PLoS ONE. 10 (3), 01118748 (2015).
  43. Sandrock, C., Tanadini, M., Tanadini, L. G., Fauser-Misslin, A., Potts, S. G., Neumann, P. Impact of chronic neonicotinoid exposure on honeybee colony performance and queen supersedure. PLoS ONE. 9 (8), 103592 (2014).
  44. Brodschneider, R., Riessberger-Gallé, U., Crailsheim, K. Flight performance of artificially reared honeybees (Apis mellifera). Apidologie. 40 (4), 441-449 (2009).
  45. Harrison, J. M. Caste-specific changes in honeybee flight capacity. Physiological Zoology. 59 (2), 175-187 (1986).
  46. Mackensen, O. Effect of carbon dioxide on initial oviposition of artificially inseminated and virgin queen bees. Journal of Economic Entomology. 40 (3), 344-349 (1947).
  47. OECD. . OECD Test No. 245: Honey bee (Apis Mellifera L.), chronic oral toxicity test (10-Day Feeding), OECD guidelines for the testing of chemicals, section 2. , (2017).
  48. . ECOTOX Home Available from: https://cfpub.epa.gov/ecotox/ (2020)
  49. Collins, A. M. Variation in time of egg hatch by the honey bee, Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae). Annals of the Entomological Society of America. 97 (1), 140-146 (2004).
  50. Santomauro, G., Engels, W. Sexing of newly hatched live larvae of the honey bee, Apis mellifera, allows the recognition of diploid drones. Apidologie. 33 (3), 283-288 (2002).
  51. Tang, W., Hu, Z., Muallem, H., Gulley, M. L. Quality assurance of RNA expression profiling in clinical laboratories. The Journal of Molecular Diagnostics JMD. 14 (1), 1-11 (2012).
  52. Henry, M., et al. Reconciling laboratory and field assessments of neonicotinoid toxicity to honeybees. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 282 (1819), (2015).
  53. Singaravelan, N., Nee’man, G., Inbar, M., Izhaki, I. Feeding responses of free-flying honeybees to secondary compounds mimicking floral nectars. Journal of Chemical Ecology. 31 (12), 2791-2804 (2005).
  54. Brown, L. A., Ihara, M., Buckingham, S. D., Matsuda, K., Sattelle, D. B. Neonicotinoid insecticides display partial and super agonist actions on native insect nicotinic acetylcholine receptors. Journal of Neurochemistry. 99 (2), 608-615 (2006).
  55. Dupuis, J. P., Gauthier, M., Raymond-Delpech, V. Expression patterns of nicotinic subunits α2, α7, α8, and β1 affect the kinetics and pharmacology of ACh-induced currents in adult bee olfactory neuropiles. Journal of Neurophysiology. 106 (4), 1604-1613 (2011).
  56. Crailsheim, K., et al. Pollen consumption and utilization in worker honeybees (Apis mellifera carnica): Dependence on individual age and function. Journal of Insect Physiology. 38 (6), 409-419 (1992).
  57. . The Merck Index Online – chemicals, drugs and biologicals Available from: https://www.rsc.org/merck-index (2020)
  58. Trostanetsky, A., Kostyukovsky, M. Note: Transovarial activity of the chitin synthesis inhibitor novaluron on egg hatch and subsequent development of larvae of Tribolium castaneum. Phytoparasitica. 36 (1), 38-41 (2008).
  59. Medina, P., Smagghe, G., Budia, F., del Estal, P., Tirry, L., Viñuela, E. Significance of penetration, excretion, and transovarial uptake to toxicity of three insect growth regulators in predatory lacewing adults. Archives of Insect Biochemistry and Physiology. 51 (2), 91-101 (2002).
  60. Kim, S. H. S., Wise, J. C., Gökçe, A., Whalon, M. E. Novaluron causes reduced egg hatch after treating adult codling moths, Cydia pomenella: Support for transovarial transfer. Journal of Insect Science. 11, (2011).
  61. Joseph, S. V. Transovarial effects of insect growth regulators on Stephanitis pyrioides (Hemiptera: Tingidae). Pest Management Science. 75 (8), 2182-2187 (2019).
  62. Tasei, J. N. Effects of insect growth regulators on honey bees and non-Apis bees. A review. Apidologie. 32 (6), 527-545 (2001).
  63. Haydak, M. H. Honey Bee Nutrition. Annual Review of Entomology. 15 (1), 143-156 (1970).
  64. Böhme, F., Bischoff, G., Zebitz, C. P. W., Rosenkranz, P., Wallner, K. From field to food-will pesticide-contaminated pollen diet lead to a contamination of royal jelly. Apidologie. 49 (1), 112-119 (2018).

Play Video

Diesen Artikel zitieren
Fine, J. D., Torres, K. M., Martin, J., Robinson, G. E. Assessing Agrochemical Risk to Mated Honey Bee Queens. J. Vis. Exp. (169), e62316, doi:10.3791/62316 (2021).

View Video